Экологическое значение репертуара и экспрессии цитохромов P450 подсемейства 9Е у муравьёв рода Lasius

Аннотация

Экологические возможности вида могут быть сильно расширены или ограничены имеющимися у него вариантами генов. В геноме чёрного садового муравья Lasius niger имеется амплификация генов CYP9E. Мы сравнили экспрессию ряда генов, входящих в CYP9E и потенциально вовлечённых в метаболизм микотоксинов, у L. niger, толерантного к тлям, заражённым патогенными грибами, и у другого вида того же рода, L. fuliginosus, не проявляющего такой толерантности. Для данной группы генов не выявлено статистически значимых различий в уровне экспрессии. При этом и у чёрного садового муравья, и у L. fuliginosus имеется по шесть функциональных копий рассмотренных нами генов, попарно группирующихся на филогенетическом дереве с генами L. niger. На уровне подсемейства в целом мы обнаружили большое количество генов CYP9E в геномах L. niger, L. fuliginosus и Formica rufa. Можно предположить, что амплификация CYP9E – анцестральный признак рода Lasius или более базальной клады.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Вклад авторов

В.А. Скобеева разработала дизайн эксперимента, С.В. Жукова и В.Д. Джабраилов выполнили анализ экспрессии, М.Ю. Беленький выполнил биоинформатический анализ. В.А. Скобеева и М.Ю. Беленький написали текст статьи.

Финансирование

Работа выполнена в рамках гос. задания кафедры биологической эволюции биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова.

Благодарности

Авторы благодарят К.С. Перфильеву за помощь в оформлении. В работе использовано оборудование ЦКП «Ковчег» МГУ.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или позвоночных животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Minerdi, D., Savoi, S., and Sabbatini, P. (2023) Role of cytochrome P450 enzyme in plant microorganisms’ communication: a focus on grapevine, Int. J. Mol. Sci., 24, 4695, https://doi.org/10.3390/ijms24054695.

2. Schuler, M. A. (2015) P450s in plants, insects, and their fungal pathogens. In Cytochrome P450: Structure, Mechanism, and Biochemistry, Fourth Edition (Ortiz de Montellano, P. R., ed.) Springer, pp. 409-449, https://doi.org/10.1007/978-3-319-12108-6_7.

3. Faiq, M. A., Dada, R., Sharma, R., Saluja, D., and Dada, T. (2014) CYP1B1: a unique gene with unique characteristics, Cur. Drug Met., 15, 893-914, https://doi.org/10.2174/1389200216666150206130058.

4. Usmani, K. A., and Tang, J. (2004) Human cytochrome P450: metabolism of testosterone by CYP3A4 and inhibition by ketoconazole, Curr. Prot. Toxicol., 20, 4.13.1-4.13.9, https://doi.org/10.1002/0471140856.tx0413s20.

5. Maksymchuk, O. V., and Kashuba, V. I. (2020) Altered expression of cytochrome P450 enzymes involved in metabolism of androgens and vitamin D in the prostate as a risk factor for prostate cancer, Pharmacol. Rep., 72, 1161-1172, https://doi.org/10.1007/s43440-020-00133-y.

6. Helvig, C., Koener, J. F., Unnithan, G. C., and Feyereisen, R. (2004) CYP15A1, the cytochrome P450 that catalyzes epoxidation of methyl farnesoate to juvenile hormone III in cockroach corpora allata, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, 4024-4029, https://doi.org/10.1073/pnas.0306980101.

7. Wu, H., Li, Z., Zhong, Z., Guo, Y., He, L., Xu, X., Mao, Y., Tang, D., Zhang, W., Jin, F., and Pang, R. (2024) Insect Cytochrome P450 Database: an integrated resource of genetic diversity, evolution and function, Mol Ecol Resour., 25, e14070, https://doi.org/10.1111/1755-0998.14070.

8. Liu, W., Zhou, A., Nie, J., Shao, Z., Nie, Z., Zhang, Y., Liu, C., Yan, S., Gao, Y., and Wang, Y. (2025) Functional annotation and comparative analysis of cytochrome P450 protein family genes in nine Chironomidae species, Biology, 14, 1111, https://doi.org/10.3390/biology14091111.

9. Dermauw, W., Van Leeuwen, T., and Feyereisen, R. (2020) Diversity and evolution of the P450 family in arthropods, Insect Biochem. Mol. Biol., 127, 103490, https://doi.org/10.1016/j.ibmb.2020.103490.

10. Wen, Z., Horak, C., and Scott, J. G. (2001) CYP9E2, CYP4C21 and related pseudogenes from German cockroaches, Blattella germanica: implications for molecular evolution, expression studies and nomenclature of P450s, Gene, 272, 257-266, https://doi.org/10.1016/S0378-1119(01)00529-7.

11. Kaplanoglu, E., Scott, I. M., Vickruck, J., and Donly, C. (2024) Role of CYP9E2 and a long non-coding RNA gene in resistance to a Spinosad insecticide in the Colorado potato beetle, Leptinotarsa decemlineata, PLoS One, 24, e0304037, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0304037.

12. Konorov, E. A., and Nikitin, M. A. (2015) Amplification of CYP9 genes as a preadaptation of the black garden ant Lasius niger to urban conditions, Mol. Biol., 49, 403-407, https://doi.org/10.7868/S0026898415030106.

13. Коноров Е.А., Беленикин М.С. (2018) Предсказание лигандов цитохромов P450 подсемейства CYP9E муравьев, с использованием онтологий ChEBI химических и биологических характеристик, Биоорг. Хим., 44, 514-521.

14. Konorov, E. A., Nikitin, M. A., Mikhailov, K. V., Lysenkov, S. N., Belenky, M., Chang, P. L., Nuzhdin, S. V., and Scobeyeva, V. A. (2017) Genomic exaptation enables Lasius niger adaptation to urban environments, BMC Evol. Biol., 17, 39, https://doi.org/10.1186/s12862-016-0867-x.

15. Hall, T. (2011) BioEdit: an important software for molecular biology, GERF Bull. Biosci., 2, 60-61.

16. Robertson, H. M., and Wanner, K. W. (2006) The chemoreceptor superfamily in the honey bee, Apis mellifera: expansion of the odorant, but not gustatory, receptor family, Genome Res., 16, 1395-1403, https://doi.org/10.1101/gr.5057506.

17. Zhang, B., Zhang, L., Cui, R., Zeng, X., and Gao, X. (2016) Cloning and expression of multiple cytochrome P450 genes: induction by fipronil in workers of the red imported fire ant (Solenopsis invicta Buren), PLoS One, 11, e0150915, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0150915.

18. Zhang, B., Kong, F., Wang, H., Gao, X., Zeng, X., and Shi, X. (2016) Insecticide induction of O-demethylase activity and expression of cytochrome P450 genes in the red imported fire ant (Solenopsis invicta Buren), J. Int. Agricult., 15, 135-144, https://doi.org/10.1016/S2095-3119(15)61072-3.

19. Chérasse, S., and Aron, S. (2017) Measuring inotocin receptor gene expression in chronological order in ant queens, Horm. Behav., 96, 116-121, https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2017.09.009.

20. Livak, K. J., and Schmittgen, T. D. (2001) Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2^−ΔΔCT method, Methods, 25, 402-408, https://doi.org/10.1006/meth.2001.1262.

21. Mann, H. B., and Whitney, D. R. (1947) On a test of whether one of two random variables is stochastically larger than the other, Ann. Math. Statistics, 18, 50-60, https://doi.org/10.1214/aoms/1177730491.

22. de Winter, J. C. F. (2013). Using the Student’s t-test with extremely small sample sizes. Practical Assessment, Research & Evaluation, 18(10). Available online: http://pareonline.net/getvn.asp?v=18&n=10.

23. Altschul, S. F., Gish, W., Miller, W., Myers, E. W., and Lipman, D. J. (1990) Basic local alignment search tool, J. Mol. Biol., 215, 403-410, https://doi.org/10.1016/S0022-2836(05)80360-2.

24. Crowley, L. M., University of Oxford and Wytham Woods Genome Acquisition Lab, Darwin Tree of Life Barcoding collective, Wellcome Sanger Institute Tree of Life Management, Samples and Laboratory team, Wellcome Sanger Institute Scientific Operations: Sequencing Operations, Wellcome Sanger Institute Tree of Life Core Informatics team, Tree of Life Core Informatics collective, and Darwin Tree of Life Consortium (2024) The genome sequence of the jet ant, Lasius fuliginosus (Latreille, 1798), Wellcome Open Res., 9, 668, https://doi.org/10.12688/wellcomeopenres.23347.1.

25. Katoh, K., Rozewicki, J., and Yamada, K. D. (2019) MAFFT online service: multiple sequence alignment, interactive sequence choice and visualization, Brief. Bioinform., 20, 1160-1166, https://doi.org/10.1093/bib/bbx108.

26. Saitou, N., and Nei, M. (1987) The neighbor-joining method: a new method for reconstructing phylogenetic trees, Mol. Biol. Evol., 4, 406-425, https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a040454.

27. Robinson, O., Dylus, D., and Dessimoz, C. (2016) Phylo.io: interactive viewing and comparison of large phylogenetic trees on the web, Mol. Biol. Evol., 33, 2163-2166, https://doi.org/10.1093/molbev/msw080.

28. Wong, T .K. F., Trong, N. L., Ren, H., Baños, H., Roger, A. J., Susko, E., Bielow, C., De Maio, N., Goldman, N., Hahn, M. W., Huttley, G., Lanfear, R., and Minh, B. Q. (2025) IQ-TREE 3: phylogenomic inference software using complex evolutionary models, EcoEvoRxiv, https://doi.org/10.32942/X2P62N.

29. Anisimova, M., Gil, M., Dufayard, J. F., Dessimoz, C., and Gascuel, O. (2011) Survey of branch support methods demonstrates accuracy, power, and robustness of fast likelihood-based approximation schemes, System. Biol., 60, 685-699, https://doi.org/10.1093/sysbio/syr041.

30. Hoang, D. T., Chernomor, O., Von Haeseler, A., Minh, B. Q., and Vinh, L. S. (2018) UFBoot2: improving the ultrafast bootstrap approximation, Mol. Biol. Evol., 35, 518-522, https://doi.org/10.1093/molbev/msx281.

31. Letunic, I., and Bork, P. (2024) Interactive Tree of Life (iTOL) v6: recent updates to the phylogenetic tree display and annotation tool, Nucleic Acids Res., 52, 78-82, https://doi.org/10.1093/nar/gkae268.

32. Schelkunov, M. I., Shtratnikova, V. Y., Klepikova, A. V., Makarenko, M. S., Omelchenko, D. O., Novikova, L. A., Obukhova, E. N., Bogdanov, V. P., Penin, A. A., and Logacheva, M. D. (2024) The genome of the toxic invasive species Heracleum sosnowskyi carries an increased number of genes despite absence of recent whole‐genome duplications, Plant J., 117, 449-463, https://doi.org/10.1111/tpj.16500.

33. Novgorodova, T. A., and Ryabinin, A. S. (2018) Ant–aphid relations in the south of Western Siberia (Hymenoptera: Formicidae; Hemiptera: Aphididae), Arthr. Plant Int., 12, 369-376, https://doi.org/10.1007/s11829-017-9584-7.

34. Novgorodova, T. A., and Kryukov, V. Y. (2017) Quarantining behaviour of ants towards infected aphids as an antifungal mechanism in ant–aphid interactions, Entomol. Exp. Appl., 162, 293-301, https://doi.org/10.1111/eea.12552.

35. Novgorodova, T. (2021) Preventing transmission of lethal disease: removal behaviour of Lasius fuliginosus (Hymenoptera: Formicidae) towards fungus contaminated aphids, Insects, 12, 99, https://doi.org/10.3390/insects12020099.

36. Depa, L., Vepsäläinen, K., Rutkowski, T., and Czechowski, W. (2022) Mutualism between Lasius Ant species and Stomaphis aphids in relation to social parasitism among the Ants, Polish J. Ecol., 70, 44-55, https://doi.org/10.3161/15052249PJE2020.70.1.003.