БИОХИМИЯ, 2024, том 89, вып. 12, с. 2120–2131
УДК 577.214.5;577.22
Роль неканонических стэкинг-взаимодействий гетероциклических оснований РНК в функционировании рибосомы
1 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, химический факультет, 119991 Москва, Россия
2 Московский физико-технический институт, 141701 Долгопрудный, Московская область, Россия
3 НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия
4 ФГБУН Государственный научный центр РФ Институт биоорганической химии имени академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН, 117997 Москва, Россия
Поступила в редакцию 21.10.2024
После доработки 21.10.2024
Принята к публикации 04.11.2024
DOI: 10.31857/S0320972524120086
КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: стэкинг-взаимодействия, третичная структура РНК, рибосомные РНК, А‑, Р‑, Е‑сайт тРНК, РНК‑мотивы.
Аннотация
Идентификация и анализ повторяющихся элементов (мотивов) в макромолекулах ДНК, РНК и белков является важным этапом изучения структуры и функций этих биополимеров. В настоящей работе исследовалась функциональная роль NA‑BSE (от англ. non-adjacent base-stacking element), широко распространённого мотива в третичной структуре разнообразных РНК, в РНК‑РНК-взаимодействиях на различных этапах работы рибосомы в ходе трансляции генетической информации. Описаны мотивы этого типа, обратимо формирующиеся при декодировании мРНК, перемещении субъединиц рибосом друг относительно друга, продвижении мРНК и тРНК по рибосоме в процессе транслокации. Отдельно рассмотрено EF‑G-зависимое образование NA‑BSE с участием нуклеотидных остатков 5S рРНК и 23S рРНК.
Сноски
# Текущий адрес – Институт молекулярной и клеточной биологии в Варшаве, 02‑109 Варшава, Польша.
* Адресат для корреспонденции.
Вклад авторов
В.М. проанализировал данные и подготовил все рисунки. Е.Б. выполнил вычислительную работу и конформационный анализ. А.Б. разработал проект. Все авторы внесли значительный вклад в написание рукописи.
Финансирование
Статья выполнена в рамках работ по теме № 121031300037-7 госзадания.
Благодарности
Авторы благодарят рецензентов за внимательное прочтение рукописи и конструктивные предложения.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Соблюдение этических норм
Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.
Список литературы
1. Ganser, L. R., Kelly, M. L., Herschlag, D., and Al-Hashimi, H. M. (2019) The roles of structural dynamics in the cellular functions of RNAs, Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 20, 474-489, https://doi.org/10.1038/s41580-019-0136-0.
2. Wu, M. T., and D’Souza, V. (2020) Alternate RNA structures, Cold Spring Harb. Perspect. Biol., 12, a032425, https://doi.org/10.1101/cshperspect.a032425.
3. Baulin, E., Metelev, V., and Bogdanov, A. (2020) Base-intercalated and base-wedged stacking elements in 3D-structure of RNA and RNA-protein complexes, Nucleic Acids Res., 48, 8675-8685, https://doi.org/10.1093/nar/gkaa610.
4. Метелев В. Г., Баулин Е. Ф., Богданов А. А. (2023) Множественные неканонические стэкинг-взаимодействия гетероциклических оснований как один из главных факторов организации третичной структуры, Биохимия, 88, 975-985, https://doi.org/10.31857/S0320972523060076.
5. Spirin, A. S. (1985) Ribosomal translocation: facts and models, Progr. Nucleic Acid Res. Mol. Biol., 32, 75-114, https://doi.org/10.1016/s0079-6603(08)60346-3.
6. Noller, H. F., Lancaster, L., Mohan, S., and Zhou, J. (2017) Ribosome structural dynamics in translocation: yet another functional role for ribosomal RNA, Quart. Rev. Biophys., 50, e12, https://doi.org/10.1017/S0033583517000117.
7. Sweeney, B. A., Roy, P., and Leontis, N. B. (2015) An introduction to recurrent nucleotide interactions in RNA, Wiley Interdiscip. Rev. RNA, 6, 17-45, https://doi.org/10.1002/wrna.1258.
8. Korostelev, A. A. (2022) The structural dynamics of translation, Annu. Rev. Biochem., 91, 245-267, https://doi.org/10.1146/annurev-biochem-071921-122857.
9. Kouranov, A., Xie, L., de la Cruz, J., Chen, L., Westbrook, J., Bourne, P. E., and Berman, H. M. (2006) The RCSB PDB information portal for structural genomics, Nucleic Acids Res., 34, D302-D305, https://doi.org/10.1093/nar/gkj120.
10. Leontis, N., and Westhof, E. (2012) RNA 3D structure analysis and prediction, in Nucleic Acids and Molecular Biology, https://doi.org/10.1007/978-3-642-25740-7_13.
11. Lu, X.-Jun, Bussemaker, H. J., and Olson, W. K. (2015). DSSR: an integrated software tool for dissecting the spatial structure of RNA, Nucleic Acids Res., 43, e142, https://doi.org/10.1093/nar/gkv716.
12. Bohdan, D. R., Voronina, V. V., Bujnicki, J. M., and Baulin, E. F. (2023) A comprehensive survey of long-range tertiary interactions and motifs in non-coding RNA structures, Nucleic Acids Res., 51, 8367-8382, https://doi.org/10.1093/nar/gkad605.
13. Zirbel, C. L., Sponer, J. E., Sponer, J., Stombaugh, J., and Leontis, N. B. (2009) Classification and energetics of the base-phosphate interactions in RNA, Nucleic Acids Res., 37, 4898-4918, https://doi.org/10.1093/nar/gkp468.
14. Chawla, M., Chermak, E., Zhang, Q., Bujnicki, J. M., Oliva, R., and Cavallo, L. (2017) Occurrence and stability of lone pair-π stacking interactions between ribose and nucleobases in functional RNAs, Nucleic Acids Res., 45, 11019-11032, https://doi.org/10.1093/nar/gkx757.
15. Leontis, N. B., and Westhof, E. (2001) Geometric nomenclature and classification of RNA base pairs, RNA, 7, 499-502, https://doi.org/10.1017/S1355838201002515.
16. Ogle, J. M., Brodersen, D. E., Clemons, W. M., Jr., Tarry, M. J., Carter, A. P., and Ramakrishnan, V. (2001) Recognition of cognate transfer RNA by the 30S ribosomal subunit, Science, 292, 897-902, https://doi.org/10.1126/science.1060612.
17. Ogle, J. M., and Ramakrishnan, V., (2005) Structural insights into translation fidelity, Annu. Rev. Biochem., 74, 129-177, https://doi.org/10.1146/annurev.biochem.74.061903.155440.
18. Abdi, N. M., and Frederick, K. (2005) Contribution of 16S rRNA nucleotides forming the 30S subunit A and P sites to translation in Escherichia coli, RNA, 11, 1624-1632, https://doi.org/10.1261/rna.2118105.
19. Jenner, L., Demeshkina, N., Yusupova, G., and Yusupov, M. (2010) Structural rearrangements of the ribosome at the tRNA proofreading step, Nat. Struct. Mol. Biol., 17, 1072-1078, https://doi.org/10.1038/nsmb.1880.
20. Loveland, A. B., Demo, G., Grigorieff, N., and Korostelev, A. A. (2017) Ensemble cryo-EM elucidates the mechanism of translation fidelity, Nature, 546, 113-117, https://doi.org/10.1038/nature22397.
21. Rodnina, M. V., Fischer, N., Maracci, C., and Stark, H. (2017) Ribosome dynamics during decoding, Phil. Trans. R. Soc., 372, 20160182, https://doi.org/10.1098/rstb.2016.0182.
22. Korostelev, A., Asahara, H., Lancaster, L., Laurberg, M., Hirschi, A., Zhu, J., Trakhanov, S., Scott, W. G., and Noller, H. F. (2008) Crystal structure of a translation termination complex formed with release factor RF2, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 105, 19684-19689, https://doi.org/10.1073/pnas.0810953105.
23. Brown, A., Shao, S., Murray, J., Hegde, R. S., and Ramakrishnan, V. (2015) Structural basis for stop codon recognition in eukaryotes, Nature, 524, 493-496, https://doi.org/10.1038/nature14896.
24. Watson, Z. L., Ward, F. R., Méheust, R., Ad, O., Schepartz, A., Banfield, J. F., and Cate, J. H. (2020) Structure of the bacterial ribosome at 2 A resolution, Elife, 9, e60482, https://doi.org/10.7554/eLife.60482.
25. Zhou, J., Lancaster, L., Donohue, J. P., and Noller, H. F. (2013) Crystal structures of EF-G-ribosome complexes trapped in intermediate states of translocation, Science, 340, 1236086, https://doi.org/10.1126/science.1236086.
26. Smart, A., Lancaster, L., Donohue, J. P., Niblett, D., and Noller, H. F. (2024) Implication of nucleotides near the 3’ end of 16S rRNA in guarding the translational reading frame, Nucleic Acids Res., 52, 5950-5958, https://doi.org/10.1093/nar/gkae143.
27. Liu, Q., and Fredrick, K. (2016) Intersubunit bridges of the bacterial ribosome, J. Mol. Biol., 428, 2146-2164, https://doi.org/10.1016/j.jmb.2016.02.009.
28. Zhang, J., and Ferré-D’Amaré, A. R. (2016) The tRNA elbow in structure, recognition and evolution, Life, 6, 3, https://doi.org/10.3390/life6010003.
29. O’Connor, M., and Dahlberg, A. E. (1993) Mutations at U2555, a tRNA-protected base in 23S rRNA, affect translational fidelity, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 90, 9214-9218, https://doi.org/10.1073/pnas.90.19.9214.
30. Nissley, A. J., Penev, P. I., Watson, Z. L., Banfield, J. F., and Cate, J. H. D. (2023) Rare ribosomal RNA sequences from archaea stabilize the bacterial ribosome, Nucleic Acids Res., 51, 1880-1894, https://doi.org/10.1093/nar/gkac1273.
31. Schmeing, T. M., Moore, P. B., and Steitz, T. A. (2003) Structures of deacylated tRNA mimics bound to the E site of the large ribosomal subunit, RNA, 9, 1345-1352, https://doi.org/10.1261/rna.5120503.
32. Mohan, S., and Noller, H. F. (2017) Recurring RNA structural motifs underlie the mechanics of L1 stalk movement, Nat. Commun., 8, 14285, https://doi.org/10.1038/ncomms14285.
33. Dontsova, O., Tishkov, V., Dokudovskaya, S., Bogdanov, A., Doering, T., Rinke-Appel, J., Thamm, S., Greuer, B., and Brimacombe, R. (1994) Stem-loop IV of 5S rRNA lies close to the peptidyltransferase center, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 91, 4125-4129, https://doi.org/10.1073/pnas.91.10.4125.
34. Sergiev, P. V., Bogdanov, A. A., Dahlberg, A. E., and Dontsova, O. A. (2000) Mutations at position A960 of E. coli 23S ribosomal RNA influence the structure of 5S ribosomal RNA and the peptidyltransferase region of 23S ribosomal RNA, J. Mol. Biol., 299, 379-389, https://doi.org/10.1006/jmbi.2000.3739.
35. Smith, M. W., Meskauskas, A., Wang, P., Sergiev, P. V., and Dinman, J. D. (2001) Saturation mutagenesis of 5S rRNA in Saccharomyces cerevisiae, Mol. Cell Biol., 21, 8264-8275, https://doi.org/10.1128/MCB.21.24.8264-8275.2001.
36. Kouvela, E. C., Gerbanas, G. V., Xaplanteri, M. A., Petropoulos, A. D., Dinos, G. P., and Kalpaxis, D. L. (2007) Changes in the conformation of 5S rRNA cause alterations in principal functions of the ribosomal nanomachine, Nucleic Acids Res., 35, 5108-5119, https://doi.org/10.1093/nar/gkm546.
37. Huang, S., Aleksashin, N. A., Loveland, A. B., Klepacki, D., Reier, K., Kefi, A., Szal, T., Remme, J., Jaeger, L., Vázquez-Laslop, N., Korostelev, A. A., and Mankin, A. S. (2020) Ribosome engineering reveals the importance of 5S rRNA autonomy for ribosome assembly, Nat. Commun., 11, 2900, https://doi.org/10.1038/s41467-020-16694-8.
38. Davis, J. H., Tan, Y. Z., Carragher, B., Potter, C. S., Lyumkis, D., and Williamson, J. R. (2016) Modular assembly of the bacterial large ribosomal subunit, Cell, 167, 1610-1622, https://doi.org/10.1016/j.cell.2016.11.020.
39. Thoms, M., Lau, B., Cheng, J., Fromm, L., Denk, T., Kellner, N., Flemming, D., Fischer, P., Falquet, L., Berninghausen, O., Beckmann, R., and Hurt, E. (2023) Structural insights into coordinating 5S RNP rotation with ITS2 pre-RNA processing during ribosome formation, EMBO Rep., 24, e57984, https://doi.org/10.15252/embr.202357984.
40. Carbone, C. E., Loveland, A. B., Gamper, H. B., Jr., Hou, Y. M., Demo, G., and Korostelev, A. A. (2021) Time-resolved cryo-EM visualizes ribosomal translocation with EF-G and GTP, Nat. Commun., 12, 7236, https://doi.org/10.1038/s41467-021-27415-0.