Фемтосекундная динамика возбужденного первичного донора электрона в реакционных центрах пурпурной бактерии Rhodobacter sphaeroides

Аннотация

Методом фемтосекундной дифференциальной оптической спектроскопии исследована динамика возбужденного первичного донора электрона в реакционных центрах пурпурной бактерии Rhodobacter sphaeroides. С использованием глобального анализа и методом интервалов обнаружена корреляция затухания колебательной когерентности возбужденного первичного донора электрона со временем жизни состояния с разделенными зарядами P⁺B_A^–, что свидетельствует об обратимости переноса электрона на первичный акцептор электрона – молекулу B_A. В реакционных центрах проявляются признаки суперпозиции двух электронных состояний P на задержках времени менее 200 фс. Высказано предположение, что величина примеси состояния с переносом заряда P_A⁺P_B⁻ к возбужденному первичному донору электрона P* составляет ~24%. Полученные результаты обсуждаются с точки зрения механизма двухшагового переноса электрона.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена в рамках госзадания № 122041100204-3.

Благодарности

Работа была выполнена на оборудовании ЦКП ПНЦБИ РАН (№ 672398, http://www.ckp-rf.ru/ckp/672398/; https://ckp-rf.ru/catalog/ckp/670266/). Авторы выражают признательность академику Шувалову В.А. (1943–2022 гг.) за всестороннюю поддержку проводимых исследований.

Вклад авторов

Р.А. Хатыпов – концепция и руководство работой; Т.Ю. Фуфина, А.М. Христин – проведение экспериментов; А.М. Христин, Т.Ю. Фуфина, Р.А. Хатыпов – обсуждение результатов исследования; А.М. Христин, Р.А. Хатыпов – написание и редактирование текста статьи.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Kennis, J. T., Shkuropatov, A. Y., van Stokkum, I. H. M., Gast, P., Hoff, A. J., Shuvalov, V. A., and Aartsma, T. J. (1997) Formation of a long-lived P⁺B_A^– state in plant pheophytin-exchanged reaction centers of Rhodobacter sphaeroides R26 at Low temperature, Biochemistry, 36, 16231-16238, doi: 10.1021/bi9712605.

2. Yakovlev, A. G., Shkuropatov, A. Y., and Shuvalov, V. A. (2000) Nuclear wavepacket motion producing a reversible charge separation in bacterial reaction centers, FEBS Lett., 466, 209-212, doi: 10.1016/S0014-5793(00)01081-4.

3. Dominguez, P., Himmelstoss, M., Michelmann, J., Lehner, F., Gardiner, A. T, Cogdell, R. J., and Zinth, W. (2014) Primary reactions in photosynthetic reaction centers of Rhodobacter sphaeroides – time constants of the initial electron transfer, Chem. Phys. Lett., 601, 103-109, doi: 10.1016/j.cplett.2014.03.085.

4. Yakovlev, A. G., Shkuropatov, A. Y., and Shuvalov, V. A. (2002) Nuclear wavepacket motion between P* and P⁺B_A^– potential surfaces with subsequent electron transfer to H_A in bacterial reaction centers. 1. Room temperature, Biochemistry, 41, 2667-2674, doi: 10.1021/bi0101244.

5. Arlt, T., Schmidt, S., Kaiser, W., Lauterwasser, C., Meyer, M., Scheer, H., and Zinth, W. (1993) The accessory bacteriochlorophyll: a real electron carrier in primary photosynthesis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 90, 11757-11761, doi: 10.1073/pnas.90.24.11757.

6. Holzapfel, W., Finkele, U., Kaiser, W., Oesterhelt, D., Scheer, H., Stilz, H. U., and Zinth, W. (1989) Observation of a bacteriochlorophyll anion radical during the primary charge separation in a reaction center, Chem. Phys. Lett., 160, 1-7, doi: 10.1016/0009-2614(89)87543-8.

7. Weaver, J. B., Lin, C.-Y., Faries, K. M., Mathews, I. I., Russi, S., Holten, D., Kirmaier, C., and Boxer, S. G. (2021) Photosynthetic reaction center variants made via genetic code expansion show Tyr at M210 tunes the initial electron transfer mechanism, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 118, e2116439118, doi: 10.1073/pnas.2116439118.

8. Hamm, P., and Zinth, W. (1995) Ultrafast initial reaction in bacterial photosynthesis revealed by femtosecond infrared spectroscopy, J. Phys. Chem., 99, 13537-13544, doi: 10.1021/j100036a034.

9. Khatypov, R. A., Khmelnitskiy, A. Y., Khristin, A. M., Fufina, T. Y., Vasilieva, L. G., and Shuvalov, V. A. (2012) Primary charge separation within P870* in wild type and heterodimer mutants in femtosecond time domain, Biochim. Biophys. Acta, 1817, 1392-1398, doi: 10.1016/j.bbabio.2011.12.007.

10. Ivashin, N. V., and Shchupak, E. E. (2016) The nature of the lower excited state of the special pair of bacterial photosynthetic reaction center of Rhodobacter sphaeroides and the dynamics of primary charge separation, Optics Spectrosc., 121, 181-189, doi: 10.1134/S0030400X16080087.

11. Parson, W. W. (2020) Dynamics of the excited state in photosynthetic bacterial reaction centers, J. Phys. Chem. B, 124, 1733-1739, doi: 10.1021/acs.jpcb.0c00497.

12. Yakovlev, A. G., and Shuvalov, V. A. (2020) Coherent intradimer dynamics in reaction centers of photosynthetic green bacterium Chloroflexus aurantiacus, Sci. Rep., 10, 228, doi: 10.1038/s41598-019-57115-1.

13. Ma, F., Romero, E., Jones, M. R. Novoderezhkin, V. I., and van Grondelle, R. (2018) Vibronic coherence in the charge separation process of the Rhodobacter sphaeroides reaction center, J. Phys. Chem. Lett., 9, 1827-1832, doi: 10.1021/acs.jpclett.8b00108.

14. Ma, F., Romero, E., Jones, M. R., Novoderezhkin, V. I., and van Grondelle, R. (2019) Both electronic and vibrational coherences are involved in primary electron transfer in bacterial reaction center, Nat. Commun., 10, 933, doi: 10.1038/s41467-019-08751-8.

15. Ma, F., Romero, E., Jones, M. R., Novoderezhkin, V. I., Yu, L.-J., and van Grondelle, R. (2021) Dynamic Stark effect in two-dimensional spectroscopy revealing modulation of ultrafast charge separation in bacterial reaction centers by an inherent electric field, J. Phys. Chem. Lett., 12, 5526-5533, doi: 10.1021/acs.jpclett.1c01059.

16. Ma, F., Romero, E., Jones M. R., Novoderezhkin, V. I., Yu, L.-J., and van Grondelle, R. (2022) Dynamics of diverse coherences in primary charge separation of bacterial reaction center at 77 K revealed by wavelet analysis, Photosynth. Res., 151, 225-234, doi: 10.1007/s11120-021-00881-9.

17. Lockhart, D. J., and Boxer, S. G. (1988) Stark effect spectroscopy of Rhodobacter sphaeroides and Rhodopseudomonas viridis reaction centers, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 85, 107-111, doi: 10.1073/pnas.85.1.107.

18. Moore, L. J., Zhou, H., and Boxer, S. G. (1999) Excited-state electronic asymmetry of the special pair in photosynthetic reaction center mutants: absorption and Stark spectroscopy, Biochemistry, 38, 11949-11960, doi: 10.1021/bi990892j.

19. Yakovlev, A. G., and Shuvalov, V. A. (2014) Spectral exhibition of electron-vibrational relaxation in P* state of Rhodobacter sphaeroides reaction centers, Photosynth. Res., 125, 9-22, doi: 10.1007/s11120-014-0041-5.

20. Yakovlev, A. G., and Shuvalov, V. A. (2015) Electronic relaxation in P* state of Rhodobacter sphaeroides reaction centers, Dokl. Biochem. Biophys., 461, 72-75, doi: 10.1134/S1607672915020039.

21. Яковлев А. Г., Шувалов В. А. (2017) Фемтосекундные релаксационные процессы в реакционных центрах Rhodobacter sphaeroides, Биохимия, 82, 906-915, doi: 10.1134/S0006297917080053.

22. Parson, W. W., and Warshel, A. (1987) Spectroscopic properties of photosynthetic reaction centers. 2. Application of the theory to Rhodopseudomonas viridis, J. Am. Chem. Soc., 109, 6152-6163, doi: 10.1021/ja00254a040.

23. Lathrop, E. J. P., and Friesner, R. A. (1994) Simulation of optical spectra from the reaction center of Rhodobacter Sphaeroides. Effects of an internal charge-separated state of the special pair, J. Phys. Chem., 98, 3056-3066, doi: 10.1021/j100062a051.

24. Scherer, P. O. J., and Fischer, S. F. (1989) Quantum treatment of the optical spectra and the initial electron transfer process within the reaction center of Rhodopseudomonas viridis, Chem. Phys., 131, 115-127, doi: 10.1016/0301-0104(89)87084-3.

25. Vos, M. H., Jones, M. R., Hunter, C. N., Breton, J., and Martin, J.-L. (1994) Coherent nuclear dynamics at room temperature in bacterial reaction centers, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 91, 12701-12705, doi: 10.1073/pnas.91.26.12701.

26. Vos, M. H., Lambry, J.-C., Robles, S. J., Youvan, D. C., Breton, J., and Martin, J.-L. (1992) Femtosecond spectral evolution of the excited state of bacterial reaction centers at 10 K, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 89, 613-617, doi: 10.1073/pnas.89.2.613.

27. Vos, M. H., Jones, M. R., and Martin, J.-L. (1998) Vibrational coherence in bacterial reaction centers: spectroscopic characterization of motions active during primary electron transfer, Chem. Phys., 233, 179-190, doi: 10.1016/S0301-0104(97)00355-8.

28. Novoderezhkin, V. I., Yakovlev, A. G., van Grondelle, R., and Shuvalov, V. A. (2004) Coherent nuclear and electronic dynamics in primary charge separation in photosynthetic reaction centers: a Redfield theory approach, J. Phys. Chem. B, 108, 7445-7457, doi: 10.1021/jp0373346.

29. Eisenmayer, T. J., de Groot, H. J. M., van de Wetering, E., Neugebauer, J., and Buda, F. (2012) Mechanism and reaction coordinate of directional charge separation in bacterial reaction centers, J. Phys. Chem. Lett., 3, 694-697, doi: 10.1021/jz201695p.

30. Eisenmayer, T. J., Lasave, J. A., Monti, A., de Groot, H. J. M, Buda, F. (2012) Proton displacements coupled to primary electron transfer in the Rhodobacter sphaeroides reaction center, J. Phys. Chem. B, 117, 38, 11162-11168, doi: 10.1021/jp401195t.

31. Milanovsky, G. E., Shuvalov, V. A., Semenov, A. Y., and Cherepanov, D. A. (2015) Elastic vibrations in the photosynthetic bacterial reaction center coupled to the primary charge separation: implications from molecular dynamics simulations and stochastic Langevin approach, J. Phys. Chem. B, 119, 13656-13667, doi: 10.1021/acs.jpcb.5b03036.

32. Renger, T. (2004) Theory of optical spectra involving charge transfer states: dynamic localization predicts a temperature dependent optical band shift, Phys. Rev. Lett., 93, 188101, doi: 10.1103/PhysRevLett.93.188101.

33. Khmelnitskiy, A., Reinot, T., and Jankowiak, R. (2019) Mixed upper exciton state of the special pair in bacterial reaction centers, J. Phys. Chem. B, 123, 852-859, doi: 10.1021/acs.jpcb.8b12542.

34. Breton, J. (1985) Orientation of the chromophores in the reaction center of Rhodopseudomonas viridis. Comparison of low-temperature linear dichroism spectra with a model derived from X-ray crystallography, Biochim. Biophys. Acta, 810, 235-245, doi: 10.1016/0005-2728(85)90138-0.

35. Reddy, J. R. S., Kolaczkowski, S. V., and Small, G. J. (1993) Nonphotochemical hole burning of the reaction center of Rhodopseudomonas viridis, J. Phys. Chem., 97, 6934-6940, doi: 10.1021/j100128a031.

36. Vos, M. H., Breton, J., and Martin, J.-L. (1997) Electronic energy transfer within the hexamer cofactor system of bacterial reaction centers, J. Phys. Chem. B, 101, 9820-9832, doi: 10.1021/jp971486h.

37. Niedringhaus, A., Policht, V. R., Sechrist, R., Konar, A., Laible, P. D., Bocian, D. F., Holten, D., Kirmaier, C., and Ogilvie, J. P. (2018) Primary processes in the bacterial reaction center probed by two-dimensional electronic spectroscopy, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 115, 3563-3568, doi: 10.1073/pnas.1721927115.

38. Woodbury, N. W., Lin, S., Lin, X., Peloquin, J. M., Taguchi, A. K. W., Williams, J. C., and Allen, J. P. (1995) The role of reaction center excited state evolution during charge separation in a Rb. sphaeroides mutant with an initial electron donor midpoint potential 260 mV above wild type, Chem. Phys., 197, 405-421, doi: 10.1016/0301-0104(95)00170-S.

39. Яковлев А. Г., Васильева Л. Г., Шкуропатов А. Я., Шувалов В. А. (2011) Когерентные эффекты при разделении зарядов в реакционных центрах мутантов LL131H и LL131H/LM160H/FM197H, Биохимия, 76, 1359-1373.

40. Хмельницкий А. Ю., Хатыпов Р. А., Христин А. М., Леонова М. М., Васильева Л. Г., Шувалов В. А. (2013) Разделение зарядов в реакционных центрах Rhodobacter sphaeroides с повышенным потенциалом первичного донора электрона, Биохимия, 78, 82-91.

41. Shuvalov, V. A., Shkuropatov, A. Ya., Kulakova, S. M., Ismailov, M. A., and Shkuropatova, V. A. (1986) Photoreactions of bacteriopheophytins and bacteriochlorophylls in reaction centers of Rhodopseudomonas sphaeroides and Chloroflexus aurantiacus, Biochim. Biophys. Acta, 849, 337-346, doi: 10.1016/0005-2728(86)90145-3.

42. Polli, D., Brida, D., Mukamel, S., Lanzani, G., and Cerullo G. (2010) Effective temporal resolution in pump-probe spectroscopy with strongly chirped pulses, Phys. Rev. A, 82, 053809, doi: 10.1103/PhysRevA.82.053809.

43. Van Stokkum, I. H. M., Larsen, D. S., and van Grondelle, R. (2004) Global and target analysis of time-resolved spectra, Biochim. Biophys. Acta, 1657, 82-104, doi: 10.1016/j.bbabio.2004.04.011.

44. Snellenburg, J. J., Laptenok, S. P., Seger, R., Mullen, K. M., and van Stokkum, I. H. M. (2012) Glotaran: a Java-based graphical user interface for the R package TIMP, J. Stat. Soft., 49, 1-22, doi: 10.18637/jss.v049.i03.

45. Хатыпов Р. А., Христин А. М., Васильева Л. Г., Шувалов В. А. (2019) Алгоритм извлечения кинетики слабых полос в дифференциальных спектрах поглощения реакционных центров Rhodobacter sphaeroides, Биохимия, 84, 827-835, doi: 10.1134/S0320972519060083.

46. Woodbury, N. W. T., and Parson, W. W. (1984) Nanosecond fluorescence from isolated photosynthetic reaction centers of Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim. Biophys. Acta, 767, 345-361, doi: 10.1016/0005-2728(84)90205-6.

47. Arnett, D. C., Moser, C. C., Dutton, P. L., and Scherer, N. F. (1999) The first events in photosynthesis: electronic coupling and energy transfer dynamics in the photosynthetic reaction center from Rhodobacter sphaeroides, J. Phys. Chem. B, 103, 2014-2032, doi: 10.1021/jp984464j.

48. Scherer, P. O. J., Scharnagl, C., and Sighart F. (1995) Symmetry breakage in the electronic structure of bacterial reaction centers, Chem. Phys., 197, 333-341, doi: 10.1016/0301-0104(95)00149-I.