Содержание первичных и вторичных каротиноидов в клетках криотолерантной микроводоросли Chloromonas reticulata

Аннотация

Снежные (криотолерантные) водоросли часто образуют красные (розовые) пятна в горных экосистемах на снежниках по всему миру, однако об их физиологии и химическом составе мало известно. Нами изучен состав пигментов и содержание каротиноидов в зеленых (вегетативных) клетках Chloromonas reticulata, выращенных в лабораторных условиях, и в клетках, которые были собраны с поверхности красного снега на Приполярном Урале. В составе фотосинтетических пигментов среди каротиноидов присутствовали неоксантин, виолаксантин, антераксантин, зеаксантин, лютеин и β-каротин. Также был обнаружен кетокаротиноид астаксантин, обладающий способностью к высокой биологической активности. Установлено, что культивирование водоросли C. reticulata при низкой положительной температуре (6 °С) и умеренной освещенности 250 мкмоль квантов/(м²⋅с) способствовало накоплению всех идентифицированных каротиноидов, включая экстрапластидный астаксантин. В дополнение к пигментам в клетках водоросли накапливались жирные кислоты. Полученные данные дополняют эколого-физиологическую характеристику вида и позволяют рассматривать изученную микроводоросль как потенциально перспективный вид для получения каротиноидов.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Финансирование исследований осуществлялось из средств федерального бюджета на выполнение государственных заданий Института биологии Коми НЦ УрO РАН (№№ 122040600021-4 и 122040600026-9).

Вклад авторов

О.В. Дымова, Е.Н. Патова – концепция и руководство работой, обсуждение результатов исследования и написание текста; В.С. Паршуков, И.В. Новаковская – проведение экспериментов и обработка результатов исследования.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Hoffmann, L. (1989) Algae of terrestrial habitats, Bot. Rev., 55, 77-105.

2. AlgaeBase. In World-Wide Electronic Publication; National University of Ireland: Galway, Ireland, 2023, URL: https://www.algaebase.org.

3. Masojídek, J., Torzillo, G., and Koblížek, M. (2013) Photosynthesis in microalgae, in Handbook of Microalgal Culture: Applied Phycology and Biotechnology, 2nd ed (Richmond, A., and Hu, Q., eds) Chichester, Wiley-Blackwell, Chap. 2, pp. 21-35, doi: 10.1002/9781118567166.ch2.

4. Borowitzka, M. A. (2013) High-value products from microalgae – their development and commercialisation, J. Appl. Phycol., 25, 743-756, doi: 10.1007/s10811-013-9983-9.

5. Mulders, K. J. M., Lamers, P. P., Martens, D. E., and Wijffels, R. H. (2014) Phototrophic pigment production with microalgae: biological constraints and opportunities, J. Phycol., 50, 229-242, doi: 10.1111/jpy.12173.

6. Solovchenko, A. E. (2013) Physiology and adaptive significance of secondary carotenogenesis in green microalgae, Russ. J. Plant Physiol., 60, 1-13, doi: 10.1134/s1021443713010081.

7. Puchkova, T. V., Khapchaeva, S. A., Zotov, V. S., Lukyanov, A. A., and Solovchenko, A. E. (2021). Marine and freshwater microalgae as sustainable source cosmeceuticals, Marine Biol. J., 6, 67-81, doi: 10.21072/mbj.2021.06.1.06.

8. Chen, H., Qiu, T., Rong, J., He, C., and Wang, Q. (2015) Microalgal biofuel revisited: an informatics-based analysis of developments to date and future prospects, Appl. Energy, 155, 585-598, doi: 10.1016/wj.apenergy.2015.06.055.

9. Vecchi, V., Barera, S., Bassi, R., and Dall’Osto, L. (2020) Potential and challenges of improving photosynthesis in Algae, Plants, 9, 67, doi: 10.3390/plants9010067.

10. Remias, D., Lütz-Meindl, U., and Lütz, C. (2005) Photosynthesis, pigments and ultrastructure of the alpine snow alga Chlamydomonas nivalis, Eur. J. Phycol., 40, 259-268, doi: 10.1080/09670260500202148.

11. Prochazkova, L., Remias, D., Holzinger, A., Resanka, T., and Nedbalova, L. (2021) Ecophysiological and ultrastructural characterisation of the circumpolar orange snow alga Sanguina aurantia compared to the cosmopolitan red snow alga Sanguina nivaloides (Chlorophyta), Polar Biol., 44, 105-117, doi: 10.1007/s00300-020-02778-0.

12. Holzinger, A., and Karsten, U. (2013) Dessication stress and tolerance in green algae: consequences for ultrastructure, physiological and molecular mechanisms, Front. Plant Sci., 4, 327, doi: 10.3389/fpls.2013.00327.

13. Gong, M., and Bassi, A. (2016) Carotenoids from microalgae: a review of recent developments, Biotechnol. Adv., 34, 1396-1412, doi: 10.1016/j.biotechadv.2016.10.005.

14. Yang, Y., Seo, J. M., Nguyen, A., Pham, T. X., Park, H. J., Park, Y., Kim, B., Bruno, R. S., and Lee, J. (2011) Astaxanthin rich extract from the green alga Haematococcus pluvialis lowers plasma lipid concentrations and enhances antioxidant defense in apolipoprotein E knockout mice, J. Nutr., 141, 1611-1617, doi: 10.3945/jn.111.142109.

15. Minyuk, G., Chelebieva, E., Chubchikova, I., Dantsyuk, N., Drobetskaya, I., Sakhon, E., Chekanov, K., and Solovchenko, A. (2017) Stress-induced secondary carotenogenesis in Coelastrella rubescens (Scenedesmaceae, Chlorophyta), a producer of value-added keto-carotenoids, Algae, 32, 245-259, doi: 10.4490/algae.2017.32.8.6.

16. Singh, D. P., Khattar, J. S., Rajput, A., Chaudhary, R., and Singh, R. (2019) High production ofcarotenoids by the green microalga Asterarcys quadricellulare PUMCC 5.1.1 under optimized culture conditions, PLoS One, 14, e0221930, doi: 10.1371/journal.pone.0221930.

17. Chekanov, K., Fedorenko, T., Kublanovskaya, A., Litvinov, D., and Lobakova, E. (2019) Diversity of carotenogenic microalgae in the White Sea polar region, FEMS Microbiol. Ecol., 96, fiz183, doi: 10.1093/femsec/fiz183.

18. Wang, B., Zarka, A., Trebst, A., and Boussiba, S. (2003) Astaxanthin accumulation in Haematococcus pluvialis (Chlorophyceae) as an active photoprotective process under high irradiance, J. Phycol., 39, 1116-1124, doi: 10.1111/j.0022-3646.2003.03-043.x.

19. Christaki, E., Bonos, E., Giannenas, I., and Florou-Paneri, P. (2013) Functional properties of carotenoids originating from algae, J. Sci. Food Agric., 93, 5-11, doi: 10.1002/jsfa.5902.

20. Palozza, P., and Krinsky, N. I. (1992) Astaxanthin and canthaxanthin are potent antioxidants in a membrane model, Arch. Biochem. Biophys., 297, 291-295, doi: 10.1016/0003-9861(92)90675-m.

21. Lorenz, R. T., and Cysewski, G. R. (2000) Commercial potential for Haematococcus microalgae as a natural source of astaxanthin, Trends Biotechnol., 18, 160-167, doi: 10.1016/s0167-7799(00)01433-5.

22. Guerin, M., Huntley, M., and Olaizola, M. (2003) Haematococcus astaxanthin: applications for human health and nutrition, Trends Biotechnol., 21, 210-216, doi: 10.1016/S0167-7799(03)00078-7.

23. Naguib, Y. (2000) Antioxidant activities of astaxanthin and related carotenoids, J. Agric. Food Chem., 48, 1150-1154, doi: 10.1021/jf991106k.

24. Lemoine, Y., and Schoefs, B. (2010) Secondary ketocarotenoid astaxanthin biosynthesis in algae: a multifunctional response to stress, Photosynth. Res., 106, 155-177, doi: 10.1007/s11120-010-9583-3.

25. Boussiba, S. (2000) Carotenogenesis in the green alga Haematococcus pluvialis: cellular physiology and stress response, Physiol. Planth., 108, 111-117, doi: 10.1034/j.1399-3054.2000.108002111.x.

26. Williams, W. E., Gorton, H. L., and Vogelmann, T. C. (2003) Surface gas-exchange processes of snow algae, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 100, 562-566, doi: 10.1073/pnas.02355601.

27. Hoham, R. W., Berman, J. D., Rogers, H. S., Felio, J. H., Ryba, J. B. and Miller, P. R. (2006) Two new species of green snow algae from Upstate New York, Chloromonas chenangoensis sp. nov. and Chloromonas tughillensis sp. nov. (Volvocales, Chlorophyceae) and the effects of light on their life cycle development, Phycologia, 45, 319-330, doi: 10.2216/04-103.1.

28. Hoham, R. W., and Remias, D. (2020) Snow and glacial algae: a review, J. Phycol., 56, 264-282, doi: 10.1111/jpy.12952.

29. Zheng, Y., Xue, C., Chen, H., He, C., and Wang, Q. (2020) Low-temperature adaptation of the snow alga Chlamydomonas nivalis is associated with the photosynthetic system regulatory process, Front. Microbiol., 11, 1233, doi: 10.3389/fmicb.2020.01233.

30. Suzuki, P., Detain, A., Park, Y., Viswanath, K., Wijffels, R. H., Leborgne-Castel, N., Procházková, L., Hulatt, C. J. (2023) Phylogeny and lipid profiles of snow-algae isolated from Norwegian red-snow microbiomes, FEMS Microbiol. Ecol., 99, 1-18, doi: 10.1093/femsec/fiad057.

31. Новаковская И. В., Патова Е. Н., Макеева Е. Г. (2022) Снежные водоросли и цианобактерии ряда районов Урала и Западного Саяна, Теор. Прикл. Экол., 3, 149-156, doi: 10.25750/1995-4301-2022-3-149-156.

32. Novakovskaya, I. V., Patova, E. N., Boldina, O. N., Patova, A. D., and Shadrin D. M. (2018) Molecular phylogenetic analyses, ecology and morphological characteristics of Chloromonas reticulata (Goroschankin) Gobi which causes red blooming of snow in the Subpolar Urals, Cryptogamie, Algologie, 39, 199-213, doi: 10.7872/crya/v39.iss2.2018.199.

33. Stanier, R., Kunisawa, R., Mandel M., and Cohen-Bazire G. (1971) Purification and properties of unicellular blue–green algae (order Chroococcales), Bacteriol. Rev., 35, 171-205, doi: 10.1128/br.35.2.171-205.1971.

34. Andersen, R. A. (2005) Algal Culturing Techniques, Elsevier, New York, NY, USA, pp. 589.

35. Droop, M. R. (1955) Carotenogenesis in Haematococcus pluvialis, Nature, 175, 42, doi: 10.1038/175042A0.

36. Procházková, L., Leya, T., Křížková, H., and Nedbalová, L. (2019) Sanguina nivaloides and Sanguina aurantia gen. et spp. nov. (Chlorophyta): the taxonomy, phylogeny, biogeography and ecology of two newly recognized algae causing red and orange snow, FEMS Microbiol. Ecol., 95, fiz064, doi: 10.1093/femsec/fiz064.

37. Dymova, O., Khrystin, M., Miszalski, Z., Kornas, A., Strzalka, K., and Golovko, T. (2018) Seasonal variations of leaf chlorophyll–protein complexes in the wintergreen herbaceous plant Ajuga reptans L., Func. Plant Biol., 45, 519-527, doi: 10.1071/FP17199.

38. Chekanov, K., Lobakova, E., Selyakh, I., Semenova, L., Sidorov, R., and Solovchenko, A. (2014) Accumulation of astaxanthin by a new Haematococcus pluvialis strain BM1 from the white Sea Coastal Rocks (Russia), Mar. Drugs, 12, 4504-4520, doi: 10.3390/md12084504.

39. Chekanov, K., Litvinov, D., Fedorenko, T., Chivkunova, O., and Lobakova, E. (2021) Combined production of astaxanthin and β-carotene in a new strain of the microalga Bracteacoccus aggregatus BM5/15 (IPPAS C-2045) cultivated in photobioreactor, Biology, 10, 643, doi: 10.3390/biology10070643.

40. Corato, A., Le, T. T., Baurain, D., Jacques, P., Remacle, C., and Franck, F. A. (2022) Fast-growing oleaginous strain of Coelastrella capable of astaxanthin and canthaxanthin accumulation in phototrophy and heterotrophy, Life, 12, 334, doi: 10.3390/life12030334.

41. Opinion of the Scientific Panel on additives and products or substances used in animal feed (FEEDAP) on the safety of use of colouring agents in animal nutrition – PART I. General Principles and Astaxanthin, (2005), EFSA J., 291, 1-40, URL: https://www.efsa.europa.eu/en/efsajournal/pub/291.

42. Kobayashi, M., Kakizono, T., Yamaguchi, K., Nishio, N., and Nagai, S. (1992) Growth and astaxanthin formation of Haematococcus pluvialis in heterotrophic and mixotrophic conditions, J. Ferment. Bioeng., 74, 17-20, doi: 10.1016/0922-338X(92)90261-R.

43. Ben-Amotz, A., Katz, A., and Avron, M. (1982) Accumulation of β-carotene in halotolerant algae: purification and characterization of β-carotene rich globules from Dunaliella bardawil (Chlorophycea), J. Phycol., 18, 529-537, doi: 10.1111/j.1529-8817.1982.tb03219.x.

44. Grung, M., D’Souza, F. M. L., Borowitzka, M., and Liaaen-Jensen, S. (1992) Algal Carotenoids 51. Secondary Carotenoids 2. Haematococcus pluvialis aplanospores as a source of (3S, 3′S)-astaxanthin esters, J. Appl. Phycol., 4, 165-171, doi: 10.1007/BF02442465.

45. Czygan, F. (1970) Blood-rain and blood-snow: nitrogen-deficient cells of Haematococcus pluvialis and Chlamydomonas nivalis, Arch. Mikrobiol., 74, 69-76, doi: 10.3354/meps08849.

46. Челебиева Э. С. (2014) Особенности вторичного каротиногенеза у зеленых микроводорослей, Автореф. дис. канд. биол. наук, Институт биологии южных морей, Севастополь.

47. Bishop, N.I., Bulga, B., and Senger, H. (1998) Photosynthetic capacity and quantum requirement of three secondary mutants of Scenedesmus obliquus with deletions in carotenoid biosynthesis, Bot. Acta., 111, 231-235, doi: 10.1111/j.1438-8677.1998.tb00700.x.

48. Polle, J. E., Niyogi, K. K., and Melis, A. (2001) Absence of lutein, violaxanthin and neoxanthin affects the functional chlorophyll antenna size of photosystem-II but not that of photosystem-I in the green alga Chlamydomonas reinhardtii, Plant Cell Physiol., 42, 482-491, doi: 10.1093/pcp/pce058.

49. Morgan-Kiss, R. M., Priscu, J. C., Pocock, T., Gudynaite-Savitch, L., and Huner, N. P. A (2006) Adaptation and acclimation of photosynthetic microorganisms to permanently cold environments, Microbiol. Mol. Biol. R, 70, 222-252, doi: 10.1128/MMBR.70.1.222-252.2006.

50. Spijkerman, E., Wacker, A., Weithoff, G., and Leya, T. (2012) Elemental and fatty acid composition of snow algae in Arctic habitats, Front. Microbiol., 3, 380, doi: 10.3389/fmicb.2012.00380.

51. Demmig-Adams, B., and Adams, W. W. (1996) The role of xanthophyll cycle carotenoids in the protection of photosynthesis, Trends Plant Sci., 1, 21-26, doi: 10.1016/S1360-1385(96)80019-7.

52. Bidigare, R. R., Ondrusek, M. E., Kennicutt II, M. C., Iturriaga, R., Harvey, H. R., Hohan, R. W., and Macko S. A. (1993) Evidence for photoprotective function for secondary carotenoids of snow algae, J. Phycol., 29, 427-434, doi: 10.1111/j.1529-8817.1993.tb00143.x.

53. Соловченко А. Е., Мерзляк М. Н. (2008) Экранирование видимого и УФ излучения как фотозащитный механизм растений, Физиол. Раст., 55, 803-822.

54. Rau, W. (1988) Functions of carotenoids other than in photosynthesis, in Plant Pigments (Goodween, T. W., ed) Academic Press, London, pp. 231-255.

55. Gu, W., Li, H., Zhao, P., Yu, R., Pan, G., Gao, S., Xie, X., Huang, A., He, L., and Wang, G. (2014) Quantitative proteomic analysis of thylakoid from two microalgae (Haematococcus pluvialis and Dunaliella salina) reveals two different high light-responsive strategies, Sci. Rep., 4, 1-12, doi: 10.1038/srep06661.