Особенности фотохимического преобразования энергии в фотосистеме 1 из зеленой микроводоросли Chlorella ohadii

Аннотация

Первичные реакции переноса энергии возбуждения и разделения зарядов в фотосистеме 1 (ФС1) из пустынной зеленой водоросли Chlorella ohadii, выращенной при низкой освещенности, были исследованы методом широкополосной фемтосекундной спектроскопии «возбуждение-зондирование» в диапазоне от 400 до 850 нм во временном диапазоне 100 фс–500 пс. Фотохимические реакции инициировались с синего и красного края полосы поглощения Qy хлорофилла и сравнивались с аналогичными процессами в ФС1 из цианобактерии Synechocystis sp. PCC 6803. При возбуждении ФС1 из C. ohadii на длине волны 660 нм во временном интервале до 25 пс наблюдались процессы перераспределения энергии в светособирающих субъединицах комплекса, в то время как формирование стабильной ион-радикальной пары P₇₀₀⁺A₁⁻ в этих условиях было кинетически неоднородным с характерными временами 25 и 120 пс. При альтернативном варианте возбуждения в красный край полосы Qy на длине волны 715 нм в половине комплексов наблюдались первичные реакции разделения зарядов во временном диапазоне 7 пс, а в остальной части комплексов образование ион-радикальной пары P₇₀₀⁺A₁⁻ лимитировалось переносом энергии и происходило с характерным временем 70 пс. Аналогичные фотохимические реакции в ФС1 из Synechocystis 6803 были существенно быстрее: при возбуждении на длине волны 680 нм примерно в 30% комплексов образование первичных ион-радикальных пар происходило со временем 3 пс. При возбуждении на 720 нм в половине комплексов наблюдалось кинетически неразрешимое сверхбыстрое первичное разделение зарядов, а последующее образование ион-радикальной пары P₇₀₀⁺A₁⁻ наблюдалось со временем 25 пс. Фотодинамика ФС1 из C. ohadii имела заметное сходство с процессами переноса энергии возбуждения и разделения зарядов в ФС1 из микроводоросли Chlamydomonas reinhardtii, однако в динамике переноса энергии в ФС1 из C. ohadii наблюдались существенно более медленные компоненты.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Вклад авторов

Д.А. Черепанов – анализ результатов спектральных измерений, написание текста; М.С. Фадеева – выращивание культуры клеток C. ohadii, выделение из них комплексов ФС1; А.А. Петрова – характеризация препаратов ФС1; Ф.Е. Гостев, И.В. Шелаев – проведение фемтосекундных измерений; В.А. Надточенко – концепция работы; А.Ю. Семенов – написание и редактирование текста, руководство работой.

Финансирование

Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда (грант № 21-74-10085).

Благодарности

В работе использовано оборудование (фемтосекундная установка) Центра коллективного пользования ФИЦ ХФ РАН «Анализ химических, биологических систем и природных материалов: масс-спектральная микроскопия и фемтосекундная лазерная микроскопия-спектроскопия» (рег. номер: 506694).

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Treves, H., Raanan, H., Finkel, O. M., Berkowicz, S. M., Keren, N., Shotland, Y., and Kaplan, A. (2013) A newly isolated Chlorella sp. from desert sand crusts exhibits a unique resistance to excess light intensity, FEMS Microbiol. Ecol., 86, 373-380, doi: 10.1111/1574-6941.12162.

2. Caspy, I., Neumann, E., Fadeeva, M., Liveanu, V., Savitsky, A., Frank, A., Kalisman, Y. L., Shkolnisky, Y., Murik, O., Treves, H., Hartmann, V., Nowaczyk, M. M., Schuhmann, W., Rögner, M., Willner, I., Kaplan, A., Schuster, G., Nelson, N., Lubitz, W., and Nechushtai, R. (2021) Cryo-EM photosystem I structure reveals adaptation mechanisms to extreme high light in Chlorella ohadii, Nat. Plants, 7, 1314-1322, doi: 10.1038/s41477-021-00983-1.

3. Mazor, Y., Borovikova, A., and Nelson, N. (2017) The structure of plant photosystem I super-complex at 2.8 Å resolution, Nat. Plants, 3, 17014, doi: 10.7554/eLife.07433.

4. Qin, X., Pi, X., Wang, W., Han, G., Zhu, L., Liu, M., Cheng, L., Shen, J. R., Kuang, T., and Sui, S. F. (2019) Structure of a green algal photosystem I in complex with a large number of light-harvesting complex I subunits, Nat. Plants, 5, 263-272, doi: 10.1038/s41477-019-0379-y.

5. Su, X., Ma, J., Pan, X., Zhao, X., Chang, W., Liu, Z., Zhang, X., and Li, M. (2019) Antenna arrangement and energy transfer pathways of a green algal photosystem-I-LHCI supercomplex, Nat. Plants, 5, 273-281, doi: 10.1038/s41477-019-0380-5.

6. Suga, M., Ozawa, S. I., Yoshida-Motomura, K., Akita, F., Miyazaki, N., and Takahashi, Y. (2019) Structure of the green algal photosystem I supercomplex with a decameric light-harvesting complex I, Nat. Plants, 5, 626-636, doi: 10.1038/s41477-019-0438-4.

7. Semenov, A. Y., Shelaev, I. V., Gostev, F. E., Mamedov, M. D., Shuvalov, V. A., Sarkisov, O. M., and Nadtochenko, V. A. (2012) Primary steps of electron and energy transfer in photosystem I: effect of excitation pulse wavelength., Biochemistry, 77, 1011-1020, doi: 10.1134/S0006297912090088.

8. Cherepanov, D. A., Semenov, A. Y., Mamedov, M. D., Aybush, A. V., Gostev, F. E., Shelaev, I. V., Shuvalov, V. A., and Nadtochenko, V. A. (2022) Current state of the primary charge separation mechanism in photosystem I of cyanobacteria, Biophys. Rev., 14, 805-820, doi: 10.1007/s12551-022-00983-1.

9. Savikhin, S., and Jankowiak, R. (2014) Mechanism of primary charge separation in photosynthetic reaction centers, in The Biophysics of Photosynthesis (Golbeck, J., and van der Est, A., eds) Springer New York, NY, pp. 193-240, doi: 10.1007/978-1-4939-1148-6_7.

10. Fromme, P., Jordan, P., and Krauß, N. (2001) Structure of photosystem I, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1507, 5-31, doi: 10.1016/S0005-2728(01)00195-5.

11. Mazor, Y., Nataf, D., Toporik, H., and Nelson, N. (2014) Crystal structures of virus-like photosystem I complexes from the mesophilic cyanobacterium Synechocystis PCC 6803, Elife, 3, e01496, doi: 10.7554/elife.01496.

12. Suga, M., and Shen, J. R. (2020) Structural variations of photosystem I-antenna supercomplex in response to adaptations to different light environments, Curr. Opin. Struct. Biol., 63, 10-17, doi: 10.1016/j.sbi.2020.02.005.

13. Bai, T., Guo, L., Xu, M., and Tian, L. (2021) Structural diversity of photosystem I and its light-harvesting system in eukaryotic algae and plants, Front. Plant Sci., 12, 781035, doi: 10.3389/fpls.2021.781035.

14. Müller, M. G., Niklas, J., Lubitz, W., and Holzwarth, A. R. (2003) Ultrafast transient absorption studies on photosystem i reaction centers from Chlamydomonas reinhardtii. 1. A new interpretation of the energy trapping and early electron transfer steps in photosystem I, Biophys. J., 85, 3899-3922, doi: 10.1016/s0006-3495(03)74804-8.

15. Holzwarth, A. R., Müller, M. G., Niklas, J., and Lubitz, W. (2006) Ultrafast transient absorption studies on photosystem I reaction centers from Chlamydomonas reinhardtii. 2: mutations near the P700 reaction center chlorophylls provide new insight into the nature of the primary electron donor, Biophys. J., 90, 552-565, doi: 10.1529/biophysj.105.059824.

16. Müller, M. G., Slavov, C., Luthra, R., Redding, K. E., and Holzwarth, A. R. (2010) Independent initiation of primary electron transfer in the two branches of the photosystem I reaction center, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 4123-4128, doi: 10.1073/pnas.0905407107.

17. Cherepanov, D. A., Shelaev, I. V., Gostev, F.E., Aybush, A. V., Mamedov, M. D., Shuvalov, V. A., Semenov, A. Y., and Nadtochenko, V. A. (2020) Generation of ion-radical chlorophyll states in the light-harvesting antenna and the reaction center of cyanobacterial photosystem I, Photosynth. Res., 1-19, doi: 10.1007/s11120-020-00731-0.

18. Savikhin, S., Xu, W., Chitnis, P. R., and Struve, W. S. (2000) Ultrafast primary processes in PS I from Synechocystis sp. PCC 6803: roles of P700 and A0, Biophys. J., 79, 1573-1586, doi: 10.1016/S0006-3495(00)76408-3.

19. Shelaev, I. V., Gostev, F. E., Mamedov, M. D., Sarkisov, O. M., Nadtochenko, V. A., Shuvalov, V. A., and Semenov, A. Y. (2010) Femtosecond primary charge separation in Synechocystis sp. PCC 6803 photosystem I, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1797, 1410-1420, doi: 10.1016/j.bbabio.2010.02.026.

20. Cherepanov, D. A., Shelaev, I. V., Gostev, F. E., Mamedov, M. D., Petrova, A. A., Aybush, A. V., Shuvalov, V. A., Semenov, A. Y., and Nadtochenko, V. A. (2017) Mechanism of adiabatic primary electron transfer in photosystem I: Femtosecond spectroscopy upon excitation of reaction center in the far-red edge of the Q_Y band, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1858, 895-905, doi: 10.1016/j.bbabio.2017.08.008.

21. Cherepanov, D. A., Brady, N. G., Shelaev, I. V., Nguyen, J., Gostev, F. E., Mamedov, M. D., Nadtochenko, V. A., and Bruce, B. D. (2020) PSI-SMALP, a detergent-free cyanobacterial photosystem I, reveals faster femtosecond photochemistry, Biophys. J., 118, 337-351, doi: 10.1016/j.bpj.2019.11.3391.

22. Shen, G., Antonkine, M. L., van der Est, A., Vassiliev, I. R., Brettel, K., Bittl, R., Zech, S. G., Zhao, J., Stehlik, D., Bryant, D. A., and Golbeck, J. H. (2002) Assembly of photosystem I. II. Rubredoxin is required for the in vivo assembly of F(X) in Synechococcus sp. PCC 7002 as shown by optical and EPR spectroscopy, J. Biol. Chem., 277, 20355-20366, doi: 10.1074/jbc.M201104200.

23. Dobryakov, A. L., Pérez Lustres, J. L., Kovalenko, S. A., and Ernsting, N. P. (2008) Femtosecond transient absorption with chirped pump and supercontinuum probe: Perturbative calculation of transient spectra with general lineshape functions, and simplifications, Chem. Phys., 347, 127-138, doi: 10.1016/j.chemphys.2007.11.003.

24. Golubeva, E. N., Zubanova, E. M., Melnikov, M. Y., Gostev, F. E., Shelaev, I. V., and Nadtochenko, V. A. (2014) Femtosecond spectroscopy and TD-DFT calculations of CuCl₄²⁻ excited states, Dalt. Trans., 43, 17820-17827, doi: 10.1039/C4DT01409J.

25. Dobryakov, A. L., Kovalenko, S. A., Weigel, A., Ṕrez-Lustres, J. L., Lange, J., Müller, A., and Ernsting, N. P. (2010) Femtosecond pump/supercontinuum-probe spectroscopy: optimized setup and signal analysis for single-shot spectral referencing, Rev. Sci. Instrum., 81 doi: 10.1063/1.3492897.

26. Cherepanov, D. A., Neverov, K. V., Obukhov, Y.N., Maleeva, Y. V., Gostev, F. E., Shelaev, I. V., Aybush, A. V., Kritsky, M. S., and Nadtochenko, V. A. (2023) Femtosecond dynamics of excited states of chlorophyll tetramer in water-soluble chlorophyll-binding protein BoWSCP, Biochemistry, 88, 1580-1595, doi: 10.1134/S0006297923100139.

27. Cherepanov, D. A., Petrova, A. A., Mamedov, M. D., Vishnevskaya, A. I., Gostev, F. E., Shelaev, I. V., Aybush, A. V., and Nadtochenko, V. A. (2022) Comparative absorption dynamics of the singlet excited states of chlorophylls a and d, Biochem., 87, 1179-1186, doi: 10.1134/S000629792210011X.

28. Stokkum, I. H. M. Van, Larsen, D. S., and van Grondelle, R. (2004) Global and target analysis of time-resolved spectra, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1657, 82-104, doi: 10.1016/j.bbabio.2004.04.011.

29. Malavath, T., Caspy, I., Netzer-El, S. Y., Klaiman, D., and Nelson, N. (2018) Structure and function of wild-type and subunit-depleted photosystem I in Synechocystis, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1859, 645-654, doi: 10.1016/j.bbabio.2018.02.002.

30. Witt, H., Bordignon, E., Carbonera, D., Dekker, J. P., Karapetyan, N., Teutloff, C., Webber, A., Lubitz, W., and Schlodder, E. (2003) Species-specific differences of the spectroscopic properties of P700: analysis of the influence of non-conserved amino acid residues by site-directed mutagenesis of photosystem I from Chlamydomonas reinhardtii, J. Biol. Chem., 278, 46760-46771, doi: 10.1074/jbc.M304776200.

31. Cherepanov, D. A., Shelaev, I. V., Gostev, F. E., Petrova, A., Aybush, A. V., Nadtochenko, V. A., Xu, W., Golbeck, J. H., and Semenov, A. Y. (2021) Primary charge separation within the structurally symmetric tetrameric Chl_2AP_AP_BChl_2B chlorophyll exciplex in photosystem I, J. Photochem. Photobiol. B Biol., 217, 112154, doi: 10.1016/j.jphotobiol.2021.112154.

32. Petrova, A. A., Casazza, A. P., Shelaev, I. V., Gostev, F. E., Aybush, A. V., Nadtochenko, V. A., Semenov, A. Y., Santabarbara, S., and Cherepanov, D. A. (2023) Role of pheophytin a in the primary charge separation of photosystem I from Acaryochloris marina: femtosecond optical studies of excitation energy and electron transfer reactions, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1864, 148984, doi: 10.1016/j.bbabio.2023.148984.

33. Provencher, S. W. (1982) CONTIN: A general purpose constrained regularization program for inverting noisy linear algebraic and integral equations, Comput. Phys. Commun., 27, 229-242, doi: 10.1016/010-4655(82)90174-6.