БИОХИМИЯ, 2023, том 88, вып. 9, с. 1667–1680

УДК 577.12

NAD+‑Зависимая формиатдегидрогеназа из термотолерантных дрожжей Ogataea parapolymorpha: свойства и белковая инженерия N‑концевой последовательности

© 2023 А.А. Пометун 1,2*aapometun@gmail.com, Л.А. Шапошников 1,2, С.А. Зубанова 2, Р.П. Ковалевский 2, Д.Л. Атрошенко 1,2, Е.В. Пометун 3, С.С. Савин 1,2, В.И. Тишков 1,2*vitishkov@gmail.com

Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» РАН, Институт биохимии имени А.Н. Баха, 119071 Москва, Россия

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, химический факультет, 119991 Москва, Россия

ФГАОУ ВО Первый МГМУ имени И.М. Сеченова Минздрава России (Сеченовский Университет), 119991 Москва, Россия

Поступила в редакцию 12.06.2023
После доработки 07.07.2023
Принята к публикации 12.07.2023

DOI: 10.31857/S0320972523090178

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: формиатдегидрогеназа, Ogataea parapolymorpha DL‑1, термотолерантные дрожжи, экспрессия в E. coli, каталитические свойства, очистка, температурная стабильность, сайт-направленный мутагенез.

Аннотация

Ранее в нашей лаборатории был клонирован ген формиатдегидрогеназы (ФДГ, КФ 1.2.1.2) из термотолерантных метилотрофных дрожжей Ogataea parapolymorpha DL‑1 (OpaFDH). Рекомбинантный фермент с дополнительным аминокислотным остатком глицина (OpaFDH_GK) был получен в клетках Escherichia coli в активной и растворимой форме с выходом более 1 г с одного литра среды. В настоящей работе проведено подробное сравнение этого фермента с ФДГ из других источников. Среди формиатдегидрогеназ из эукариот OpaFDH имеет самую высокую термостабильность. Для выяснения влияния N‑концевого остатка на свойства фермента также были получены варианты OpaFDH_K (идентичный природному) и OpaFDH_AK, содержащий на N‑конце дополнительный остаток аланина. Показано, что добавление к N‑концу остатка Ala уменьшает в 4 раза константу скорости термоинактивации по сравнению с добавлением остатка Gly. Добавление еще 6 остатков гистидина на N‑конец OpaFDH_AK приводит к ускорению очистки, практически не влияет на кинетические параметры, но несколько снижает температурную стабильность, которая, однако, может быть восстановлена до уровня OpaFDH_AK добавлением 0,5 М NaCl.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена частично в рамках государственного научного задания.

Вклад авторов

А.А.П., В.И.Т. – концепция и руководство работой; С.А.З., Р.П.К., Л.А.Ш., Д.Л.А., Е.В.П., С.С.С. – проведение экспериментов; А.А.П., Л.А.Ш., В.И.Т. – обсуждение результатов исследования; А.А.П. и Л.А.Ш. – написание текста; А.А.П., С.С.С., В.И.Т. – редактирование текста статьи.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Tishkov, V. I., and Popov, V. O. (2004) Catalytic mechanism and application of formate dehydrogenase, Biochemistry (Moscow), 69, 1252-1267, doi: 10.1007/s105410050071x.

2. Tishkov, V. I., and Popov, V. O. (2006) Protein engineering of formate dehydrogenase, Biomol. Eng., 23, 89-110, doi: 10.1016/j.bioeng.2006.02.003.

3. Alekseeva, A. A., Savin, S. S., and Tishkov, V. I (2011) NAD+-dependent formate dehydrogenase from plants, Acta Naturae, 3, 38-54, doi: 10.32607/20758251-2011-3-4-38-54.

4. Tishkov, V. I., Pometun, A. A., and Savin, S. S. (2023) Formate dehydrogenase: from NAD(P)H regeneration to targeting pathogen biofilms, composing highly efficient hybrid biocatalysts and atmospheric CO2 fixation, Moscow Univ. Chem. Bull., 78, 151-169, doi: 10.3103/S0027131423040077.

5. Kragl, U., Kruse, W., Hummel, W., and Wandrey, C. (1996) Enzyme engineering aspects of biocatalysis: cofactor regeneration as example, Biotechnol. Bioeng., 52, 309-319, doi: 10.1002/(SICI)1097-0290.

6. Tishkov, V. I., Galkin, A. G., Marchenko, G. N., Tsygankov, Y. D., and Egorov, A. M. (1993) Formate dehydrogenase from methylotrophic bacterium Pseudomonas sp. 101: gene cloning and expression in Escherichia coli, Biotechnol. Appl. Biochem., 18, 201-207.

7. Yu, S., Zhu, L., Zhou, C., An, T., Zhang, T., Jiang, B., and Mu, W. (2014) Promising properties of a formate dehydrogenase from a methanol-assimilating yeast Ogataea parapolymorpha DL-1 in His-tagged form, Appl. Microbiol. Biotechnol., 98, 1621-1630, doi: 10.1007/s00253-013-4996-5.

8. Tishkov, V. I., Pometun, A. A., Stepashkina, A. V., Fedorchuk, V. V., Zarubina, S. A., Kargov, I. S., Atroshenko, D. L., Parshin, P. D., Kovalevski, R. P., Boiko, K. M., Eldarov, M. A., D’Oronzo, E., Facheris, S., Secundo, F., and Savin, S. S. (2018) Rational design of practically important enzymes, Moscow Univ. Chem. Bull., 73, 1-6, doi: 10.3103/S0027131418020153.

9. Pometun, A. A., Kleymenov, S. Y., Zarubina, S. A., Kargov, I. S., Parshin, P. D., Sadykhov, E. G., Savin, S. S., and Tishkov, V. I. (2018) Comparison of thermal Stability of new formate dehydrogenases by differential scanning calorimetry, Moscow Univ. Chem. Bull., 73, 80-84, doi: 10.3103/S002713141802013X.

10. Pometun, A. A., Boyko, K. M., Zubanova, S. A., Nikolaeva, A. Yu., Atroshenko, D. L., Savin, S. S., and Tishkov, V. I. (2021) Preparation of recombinant formate dehydrogenase from thermotolerant yeast Ogataea parapolymorpha and crystallization of its apo- and holo-forms, Moscow Univ. Chem. Bull., 76, 49-55, doi: 10.3103/S0027131421010120.

11. Rojkova, A. M., Galkin, A. G., Kulakova, L. B., Serov, A. E., Savitsky, P. A., Fedorchuk, V. V., and Tishkov, V. I. (1999) Bacterial formate dehydrogenase. Increasing the enzyme thermal stability by hydrophobization of alpha-helices, FEBS Lett., 445, 183-188, doi: 10.1016/S0014-5793(99)00127-1.

12. Досон Р., Эллиот Д., Эллиот У., Джонс К. (1991) Справочник биохимика, Мир, Москва, ISBN 5-03-001032-7.

13. Varshavsky, A. (2011) The N-end rule pathway and regulation by proteolysis, Protein Sci., 20, 1298-1345, doi: 10.1002/pro.666.

14. Klyushnichenko, V., Tishkov, V., and Kula, M.-R. (1997) Rapid SDS-gel capillary electrophoresis for the analysis of recombinant NADP+-dependent formate dehydrogenase during expression in E. coli cells and purification, J. Biotechnol., 58, 187-195, doi: 10.1016/S0168-1656(97)00149-1.

15. Pometun, A. A., Parshin, P. D., Galanicheva, N. P., Uporov, I. V., Atroshenko, D. L., Savin, S. S., and Tishkov, V. I. (2020) Influence of His6 sequence on the properties of formate dehydrogenase from bacterium Pseudomonas sp. 101, Moscow Univ. Chem. Bull., 75, 250-257, doi: 10.3103/S0027131420040057.

16. Shaposhnikov, L. A., Savin, S. S., Atroshenko, D. L., Chubar, T. A., Pometun, E. V., Tishkov, V. I., and Pometun, A. A. (2023) Engineering the N-terminal sequence of Glycine max soybean formate dehydrogenase, Moscow Univ. Chem. Bull., 78, 220-230, doi: 10.3103/S0027131423040053.

17. Hatrongjit, R., and Packdibamrung, K. (2010) A novel NADP-dependent formate dehydrogenase from Burkholderia stabilis 15516: Screening, purification and characterization, Enzyme Microb. Technol., 46, 557-561, doi: 10.1016/j.enzmictec.2010.03.002.

18. Ding, H. T., Liu, D. F., Li, Z. L., Du, Y. Q., Xu, X. H., and Zhao, Y. H. (2011) Characterization of a thermally stable and organic solvent-adaptative NAD+-dependent formate dehydrogenase from Bacillus sp. F1, J. Appl. Microbiol., 111, 1075-1085, doi: 10.1111/j.1365-2672.2011.05124.x.

19. Andreadeli, A., Flemetakis, E., Axarli, I., Dimou, M., Udvardi, M. K., Katinakis, P., and Labrou, N. E. (2009) Cloning and characterization of Lotus japonicus formate dehydrogenase: a possible correlation with hypoxia, Biochim. Biophys. Acta, 1794, 976-984, doi: 10.1016/j.bbapap.2009.02.009.

20. Pometun, A. A., Voinova, N. S., Pometun, E. V., Savin, S. S., and Tishkov, V. I. (2018) Effect of medium pH and ion strength on the thermal stability of plant formate dehydrogenases, Moscow Univ. Chem. Bull., 73, 199-203, doi: 10.3103/S0027131418040077.

21. Cornish-Bowden, A. (2012) in Fundamentals of Enzyme Kinetic 4th Ed., Wiley-Blackwell, Singapore, p. 18-20.

22. Tishkov, V. I., Goncharenko, K. V., Alekseeva, A. A., Kleymenov, S. Yu, and Savin, S. S. (2015) Role of a structurally equivalent phenylalanine residue in catalysis and thermal stability of formate dehydrogenases from different sources, Biochemistry (Moscow), 80, 1690-1700, doi: 10.1134/S0006297915130052.