БИОХИМИЯ, 2023, том 88, вып. 5, с. 861–874

УДК 577.34

Фемтосекундная экситонная релаксация в хлоросомах фотосинтезирующей зелёной бактерии Chloroflexus aurantiacus

© 2023 А.Г. Яковлев *yakov@belozersky.msu.ru, А.С. Таисова, З.Г. Фетисова

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, 119992 Москва, Россия

Поступила в редакцию 30.01.2023
После доработки 20.03.2023
Принята к публикации 31.03.2023

DOI: 10.31857/S0320972523050135

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фотосинтез, зелёные бактерии, Chloroflexus aurantiacus, хлоросома, фемтосекундная спектроскопия.

Аннотация

В зелёных бактериях Chloroflexus (Cfx.) aurantiacus процесс фотосинтеза начинается с поглощения света хлоросомами – периферическими антеннами, состоящими из тысяч молекул бактериохлорофилла c (БХл c), объединённых в олигомерные структуры. При этом в БХл c образуются возбуждённые состояния, энергия которых мигрирует по хлоросоме по направлению к базовой пластинке и далее к реакционному центру, где происходит первичное разделение зарядов. Миграция энергии сопровождается безызлучательными электронными переходами между многочисленными экситонными состояниями, то есть экситонной релаксацией. В настоящей работе мы изучали динамику экситонной релаксации в хлоросомах Cfx. aurantiacus с помощью разностной фемтосекундной спектроскопии при криогенной температуре (80 K). Хлоросомы возбуждались световыми импульсами длительностью 20 фс на длинах волн в диапазоне от 660 до 750 нм, а разностные (свет–темнота) кинетики поглощения измерялись на длине волны 755 нм. Математический анализ полученных данных выявил кинетические компоненты с характерными временами 140, 220 и 320 фс, отвечающие за экситонную релаксацию. По мере уменьшения длины волны возбуждения количество и относительный вклад этих компонент увеличивались. Теоретическое моделирование полученных данных было проведено на основе представлений о цилиндрическом строении агрегатов БХл c. Безызлучательные переходы между группами экситонных полос описывались системой кинетических уравнений. Наиболее адекватной оказалась модель, учитывающая энергетический и структурный беспорядок хлоросом.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена за счёт средств госзадания «Фотобиофизика преобразования солнечной энергии в живых системах» (№ АААА-А17-117120540070-0).

Благодарности

Авторы выражают глубокую признательность покойному академику В.А. Шувалову за общую поддержку и постоянное внимание к их работе.

Вклад авторов

З.Г. Фетисова – общее руководство работой, постановка задачи, обсуждение результатов; А.Г. Яковлев – постановка задачи, проведение экспериментов и расчётов, обсуждение результатов, написание статьи; А.С. Таисова – приготовление образцов, написание статьи.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Яковлев А. Г., Таисова А. С., Фетисова З. Г. (2020) Перенос энергии в светособирающих аппаратах природного фотосинтеза, Усп. совр. биол., 140, 166-182, doi: 10.31857/S0042132420020088.

2. Frigaard, N.-U., and Bryant, D. (2006) Chlorosomes: antenna organelles in green photosynthetic bacteria, in: Complex Intracellular Structures in Prokaryotes. Microbiology Monographs (Shively, J. M., ed), Springer, Berlin, pp. 79-114, doi: 10.1007/7171_021.

3. Blankenship, R. E., Olson, J. M., and Miller, M. (1995) Antenna complexes from green photosynthetic bacteria, in Anoxygenic Photosynthetic Bacteria (Blankenship, R. E., Madigan, M. T., Bauer, C. E., eds), Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, pp. 399-435, doi: 10.1007/0-306-47954-0_20.

4. Fetisova, Z., and Mauring, K. (1992) Experimental evidence of oligomeric organization of antenna bacteriochlorophyll c in green bacterium Chloroflexus aurantiacus by spectral hole burning, FEBS Lett., 307, 371-374, doi: 10.1016/0014-5793(92)80715-s.

5. Fetisova, Z., Freiberg, A., and Timpmann, K. (1988) Long-range molecular order as an efficient strategy for light harvesting in photosynthesis, Nature (London), 334, 633-634, doi: 10.1038/334633a0.

6. Van Dorssen, R. J., Vasmel, H., and Amesz, J. (1986) Pigment organization and energy transfer in the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus. II. The chlorosome, Photosynth. Res., 9, 33-45, doi: 10.1007/BF00029729.

7. Krasnovsky, A., and Bystrova, M. (1980) Self-assembly of chlorophyll aggregated structures, BioSystems, 12, 181-194, doi: 10.1016/0303-2647(80)90016-7.

8. Smith, K., Kehres, L., and Fajer, J. (1983) Aggregation of bacteriochlorophylls c, d and e. Models for the antenna chlorophylls of green and brown photosynthetic bacteria, J. Am. Chem. Soc., 105, 1387-1389, doi: 10.1021/ja00343a062.

9. Olson, J. M. (1998) Chlorophyll organization and function in green photosynthetic bacteria, Photochem. Photobiol., 67, 61-75, doi: 10.1111/j.1751-1097.1998.tb05166.x.

10. Pierson, B., and Castenholz, R. (1974) Pigments and growth in Chloroflexus aurantiacus, a phototrophic filamentous bacterium, Arch. Microbiol., 100, 283-305, doi: 10.1007/BF00446324.

11. Oelze, J. (1992) Light and oxygen regulation of the synthesis of bacteriochlorophyll a and bacteriochlorophyll c in Chloroflexus aurantiacus, J. Bacteriol., 174, 5021-5026, doi: 10.1128/jb.174.15.5021-5026.1992.

12. Fetisova, Z. G., Freiberg, A. M., Mauring, K., Novoderezhkin, V. I., Taisova, A. S., and Timpmann, K. E. (1996) Excitation energy transfer in chlorosomes of green bacteria: Theoretical and experimental studies, Biophys. J., 71, 995-1010, doi: 10.1016/S0006-3495(96)79301-3.

13. Sprague, S., Staehelin, L., DiBartolomeis, M., and Fuller, R. (1981) Isolation and development of chlorosomes in the green bacterium Chloroflexus aurantiacus, J. Bacteriol., 147, 1021-1031, doi: 10.1128/jb.147.3.1021-1031.1981.

14. Staehelin, L., Golecki, J., Fuller, R., and Drews, G. (1978) Visualization of the supramolecular architecture of chlorosomes (Chlorobium type vesicles) in freeze-fractured cells of Chloroflexus aurantiacus, Arch. Microbiol., 119, 269-277, doi: 10.1007/BF00405406.

15. Olson, J. M. (1980) Chlorophyll organization in green photosynthetic bacteria, Biochim. Biophys. Acta, 594, 33-51, doi: 10.1016/0304-4173(80)90012-9.

16. Psencik, J., Ikonen, T. P., Laurinmaki, P., Merckel, M. C., Butcher, S. J., Serimaa, R. E., and Tuma, R. (2004) Lamellar organization of pigments in chlorosomes, the light harvesting complexes of green photosynthetic bacteria, Biophys. J., 87, 1165-1172, doi: 10.1529/biophysj.104.040956.

17. Günther, L., Jendrny, M., Bloemsma, E., Tank, M., Oostergetel, G., Bryant, D., Knoester, J., and Köhler, J. (2016) Structure of light-harvesting aggregates in individual chlorosomes, J. Phys. Chem. B, 120, 5367-5376, doi: 10.1021/acs.jpcb.6b03718.

18. Sawaya, N., Huh, J., Fujita, T., Saikin, S., and Aspuru-Guzik, A. (2015) Fast delocalization leads to robust long-range excitonic transfer in a large quantum chlorosome model, Nano Lett., 15, 1722-1729, doi: 10.1021/nl504399d.

19. Fujita, T., Huh, J., Saikin, S., Brookes, J., and Aspuru-Guzik, A. (2014) Theoretical characterization of excitation energy transfer in chlorosome light-harvesting antennae from green sulfur bacteria, Photosynth. Res., 120, 273-289, doi: 10.1007/s11120-014-9978-7.

20. Prokhorenko, V. I., Steensgaard, D. B., and Holzwarth, A. R. (2000) Exciton dynamics in the chlorosomal antennae of the green bacteria Chloroflexus aurantiacus and Chlorobium tepidum, Biophys. J., 79, 2105-2120, doi: 10.1016/S0006-3495(00)76458-7.

21. Savikhin, S., Zhu, Y., Lin, S., Blankenship, R. E., and Struve, W. S. (1994) Femtosecond spectroscopy of chlorosome antennas from the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, J. Phys. Chem., 98, 10322-10334, doi: 10.1021/j100091a056.

22. Savikhin, S., Zhu, Y., Blankenship, R. E., and Struve, W. S. (1996) Intraband energy transfers in the BChl c antenna of chlorosomes from the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, J. Phys. Chem., 100, 17978-17980, doi: 10.1021/jp961752b.

23. Savikhin, S., Buck, D. R., Struve, W. S., Blankenship, R. E., Taisova, A. S., Novoderezhkin, V. I., and Fetisova, Z. G. (1998) Excitation delocalization in the bacteriochlorophyll c antenna of the green bacterium Chloroflexus aurantiacus as revealed by ultrafast pump-probe spectroscopy, FEBS Lett., 430, 323-326, doi: 10.1016/S0014-5793(98)00691-7.

24. Yakovlev, A., Taisova, A., and Fetisova, Z. (2002) Light control over the size of an antenna unit building block as an effecient strategy for light harvesting in photosynthesis, FEBS Lett., 512, 129-132, doi: 10.1016/s0014-5793(02)02238-x.

25. Yakovlev, A., Novoderezhkin, V., Taisova, A., and Fetisova, Z. (2002) Exciton dynamics in the chlorosomal antenna of the green bacterium Chloroflexus aurantiacus: experimental and theoretical studies of femtosecond pump-probe spectra, Photosynth. Res., 71, 19-32, doi: 10.1023/A:1014995328869.

26. Psencik, J., Ma, Y. Z., Arellano, J. B., Garcia-Gil, J., Holzwarth, A. R., and Gillbro, T. (2002) Excitation energy transfer in chlorosomes of Chlorobium phaeobacteroides strain CL1401: the role of carotenoids, Photosynth. Res., 71, 5-18, doi: 10.1023/A:1014943312031.

27. Psencik, J., Ma, Y. Z., Arellano, J. B., Hala, J., and Gillbro, T. (2003) Excitation energy transfer dynamics and excited-state structure in chlorosomes of Chlorobium phaeobacteroides, Biophys. J., 84, 1161-1179, doi: 10.1016/S0006-3495(03)74931-5.

28. Martiskainen, J., Linnanto, J., Kananavičius, R., Lehtovuori, V., and Korppi-Tommola, J. (2009) Excitation energy transfer in isolated chlorosomes from Chloroflexus aurantiacus, Chem. Phys. Lett., 477, 216-220, doi: 10.1016/j.cplett.2009.06.080.

29. Martiskainen, J., Linnanto, J., Aumanen, V., Myllyperkiö, P., and Korppi-Tommola, J. (2012) Excitation energy transfer in isolated chlorosomes from Chlorobaculum tepidum and Prosthecochloris aestuarii, Photochem. Photobiol., 88, 675-683, doi: 10.1111/j.1751-1097.2012.01098.x.

30. Linnanto, J. V., and Korppi-Tommola, J. E. I. (2013) Exciton description of excitation energy transfer in the photosynthetic units of green sulfur bacteria and filamentous anoxygenic phototrophs, J. Phys. Chem. B, 117, 11144-11161, doi: 10.1021/jp4011394.

31. Yakovlev, A. G., Taisova, A. S., Shuvalov, V. A., and Fetisova, Z. G. (2019) Ultrafast excited‐state dynamics in chlorosomes isolated from the photosynthetic filamentous green bacterium Chloroflexus aurantiacus, Physiologia Plantarum, 166, 12-21, doi: 10.1111/ppl.12887.

32. Yakovlev, A. G., Taisova, A. S., and Fetisova, Z. G. (2021) Utilization of blue-green light by chlorosomes from the photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus: Ultrafast excitation energy conversion and transfer, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 1862, 148396, doi: 10.1016/j.bbabio.2021.148396.

33. Causgrove, T. P., Brune, D. C., Wang, J., Wittmershaus, B. P., and Blankenship, R. E. (1990) Energy transfer kinetics in whole cells and isolated chlorosomes of green photosynthetic bacteria, Photosynth. Res., 26, 39-48, doi: 10.1007/BF00048975.

34. Taisova, A. S., Keppen, O. I., Lukashev, E. P., Arutyunyan, A. M., and Fetisova, Z. G. (2002) Study of the chlorosomal antenna of the green mesophilic filamentous bacterium Oscillochloris trichoides, Photosynth. Res., 74, 73-85, doi: 10.1023/A:1020805525800.

35. Mukamel, S. (1995) Principles of Nonlinear Optical Spectroscopy, Oxford University Press, New York/Oxford.

36. Mauring, K., Novoderezhkin, V., Taisova, A., and Fetisova, Z. (1999) Exciton levels structure of antenna bacteriochlorophyll c aggregates in the green bacterium Chloroflexus aurantiacus as probed by 1.8-293 K fluorescence spectroscopy, FEBS Lett., 456, 239-242, doi: 10.1016/s0014-5793(99)00953-9.

37. May, V. (2014) Kinetic theory of exciton–exciton annihilation, J. Chem. Phys., 140, 054103, doi: 10.1063/1.4863259.

38. Yakovlev, A., Taisova, A., Arutyunyan, A., Shuvalov, V., and Fetisova, Z. (2017) Variability of aggregation extent of light-harvesting pigments in peripheral antenna of Chloroflexus aurantiacus, Photosynth. Res., 133, 343-356, doi: 10.1007/s11120-017-0374-y.

39. Jendrny, M., Aartsma, T. J., and Köhler, J. (2014) Insights into the excitonic states of individual chlorosomes from Chlorobaculum tepidum, Biophys. J., 106, 1921-1927, doi: 10.1016/j.bpj.2014.03.020.

40. Петров Э. Г. (1984) Физика переноса зарядов в биосистемах, Наукова думка, Киев.

41. Struve, W. S. (1995) Vibrational equilibration in absorption difference spectra of chlorophyll a, Biophys. J., 69, 2739-2744, doi: 10.1016/S0006-3495(95)80145-1.

42. Márquez, A. S., Chen, L., Sun, K., and Zhao, Y. (2016) Probing ultrafast excitation energy transfer of the chlorosome with exciton–phonon variational dynamics, Phys. Chem. Chem. Phys., 18, 20298, doi: 10.1039/c5cp06491k.

43. Dostál, J., Mančal, T., Augulis, R., Vácha, F., Pšenčík, J., and Zigmantas, D. (2012) Two-dimensional electronic spectroscopy reveals ultrafast energy diffusion in chlorosomes, J. Am. Chem. Soc., 34, 11611-11617, doi: 10.1021/ja3025627.

44. Dong, L.-Q., Niu, K., and Cong, S.-L. (2007) Theoretical analysis of internal conversion pathways and vibrational relaxation process of chlorophyll-a in ethyl ether solvent, Chem. Phys. Lett., 440, 150-154, doi: 10.1016/j.cplett.2007.04.021.

45. Cherepy, N. J., Du, M., Holzwarth, A. R., and Mathies, R. A. (1996) Near-infrared resonance Raman spectra of chlorosomes: probing nuclear coupling in electronic energy transfer, J. Phys. Chem., 100, 4662-4671, doi: 10.1021/jp952992e.

46. Gülen, D. (2006) Significance of the excitonic intensity borrowing in the J-/H-aggregates of bacteriochlorophylls/chlorophylls, Photosynth. Res., 87, 205-214, doi: 10.1007/s11120-005-8408-2.

47. Yakovlev, A. G., Taisova, A. S., Shuvalov, V. A., and Fetisova, Z. G. (2018) Estimation of the bacteriochlorophyll c oligomerisation extent in Chloroflexus aurantiacus chlorosomes by very low-frequency vibrations of the pigment molecules: A new approach, Biophys. Chem., 240, 1-8, doi: 10.1016/j.bpc.2018.05.004.

48. Соколов А. А., Тернов И. М. (1970) Квантовая механика и атомная физика, Просвещение, Москва.