БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 10, с. 1483–1491

УДК 577.344/543.421

Сравнение абсорбционной динамики синглетных возбуждённых состояний хлорофиллов a и d

© 2022 Д.А. Черепанов 1,2*tscherepanov@gmail.com, А.А. Петрова 2, М.Д. Мамедов 2, А.И. Вишневская 2, Ф.Е. Гостев 1, И.В. Шелаев 1,2, А.В. Айбуш 1, В.А. Надточенко 1,3

Федеральный исследовательский центр химической физики имени Н.Н. Семенова РАН, 119991 Москва, Россия

Научно-исследовательский институт физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, химический факультет, 119992 Москва, Россия

Поступила в редакцию 17.03.2022
После доработки 19.04.2022
Принята к публикации 06.05.2022

DOI: 10.31857/S032097252210013X

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: хлорофилл a, хлорофилл d, фемтосекундная лазерная спектроскопия, спектр возбуждённого состояния, динамика сдвига Стокса, внутримолекулярная конверсия.

Аннотация

Методом широкополосной фемтосекундной лазерной спектроскопии «возбуждение-зондирование» измерена абсорбционная динамика хлорофиллов a и d в тетрагидрофуране в диапазоне 400–870 нм. Получены спектры поглощения возбуждённых синглетных состояний S1 хлорофиллов a и d, а также определена динамика сдвига полосы Qy стимулированного излучения этих пигментов (Стоксов сдвиг полосы флуоресценции) во временном диапазоне от 60 фс до 4 пс. Измерена кинетика внутримолекулярной конверсии Qx → Qy (электронный переход S2 → S1); характерное время релаксации составило 54 ± 3 фс для хлорофилла a и 45 ± 9 фс – для хлорофилла d.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работы по выращиванию цианобактерии A. marina, выделению и спектральной характеризации хлорофилла d, а также измерение фемтосекундных спектров возбуждения хлорофиллов a и d выполнены при поддержке Российского научного фонда (грант № 21-74-10085). Работы по выделению, характеризации хлорофилла a выполнены за счёт средств госзадания «Химико-физические механизмы взаимодействия интенсивного лазерного излучения с биологическими системами» (№ АААА-А19-119012990175-9).

Благодарности

В работе использовано оборудование (фемтосекундная установка) Центра коллективного пользования ФИЦ ХФ РАН «Анализ химических, биологических систем и природных материалов: масс-спектральная микроскопия и фемтосекундная лазерная микроскопия-спектроскопия» (рег. номер: 506694).

Вклад авторов

Д.А. Черепанов, В.А. Надточенко – концепция и руководство работой, анализ фемтосекундных измерений, написание и редактирование текста статьи; А.А. Петрова, А.И. Вишневская – выращивание цианобактерии A. marina и выделение хлорофилла d; М.Д. Мамедов – выделение хлорофилла a; Ф.Е. Гостев, И.В. Шелаев, А.В. Айбуш – проведение фемтосекундных измерений.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Khatypov, R. A., Khmelnitskiy, A. Y., Leonova, M. M., Vasilieva, L. G., and Shuvalov, V. A. (2008) Primary light-energy conversion in tetrameric chlorophyll structure of photosystem II and bacterial reaction centers: I. A review, Photosynth. Res., 98, 81-93, doi: 10.1007/s11120-008-9370-6.

2. Mamedov, M., Govindjee, Nadtochenko, V., and Semenov, A. (2015) Primary electron transfer processes in photosynthetic reaction centers from oxygenic organisms, Photosynth. Res., 125, 51-63, doi: 10.1007/s11120-015-0088-y.

3. Nürnberg, D. J., Morton, J., Santabarbara, S., Telfer, A., Joliot, P., et al. (2018) Photochemistry beyond the red limit in chlorophyll f-containing photosystems, Science, 360, 1210-1213, doi: 10.1126/science.aar8313.

4. Gisriel, C., Shen, G., Kurashov, V., Ho, M. Y., Zhang, S., et al. (2020) The structure of Photosystem I acclimated to far-red light illuminates an ecologically important acclimation process in photosynthesis, Sci. Adv., 6, eaay6415, doi: 10.1126/sciadv.aay6415.

5. Allakhverdiev, S. I., Kreslavski, V. D., Zharmukhamedov, S. K., Voloshin, R. A., Korol’kova, D. V., et al. (2016) Chlorophylls d and f and their role in primary photosynthetic processes of cyanobacteria, Biochemistry (Moscow), 81, 201-212, doi: 10.1134/S0006297916030020.

6. Cherepanov, D. A., Shelaev, I. V., Gostev, F. E., Aybush, A. V., Mamedov, M. D., et al. (2020) Evidence that chlorophyll f functions solely as an antenna pigment in far-red-light photosystem I from Fischerella thermalis PCC 7521, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1861, 148184, doi: 10.1016/j.bbabio.2020.148184.

7. Hamaguchi, T., Kawakami, K., Shinzawa-Itoh, K., Inoue-Kashino, N., Itoh, S., et al. (2021) Structure of the far-red light utilizing photosystem I of Acaryochloris marina, Nat. Commun., 12, 1-10, doi: 10.1038/s41467-021-22502-8.

8. Xu, C., Zhu, Q., Chen, J., Shen, L., Yi, X., et al. (2021) A unique photosystem I reaction center from a chlorophyll d-containing cyanobacterium Acaryochloris marina, J. Integr. Plant Biol., 63, 1740-1752, doi: 10.1111/jipb.13113.

9. Reimers, J. R., Biczysko, M., Bruce, D., Coker, D. F., Frankcombe, T. J., et al. (2016) Challenges facing an understanding of the nature of low-energy excited states in photosynthesis, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1857, 1627-1640, doi: 10.1016/j.bbabio.2016.06.010.

10. Cherepanov, D. A., Shelaev, I. V., Gostev, F. E., Mamedov, M. D., Petrova, A. A., et al. (2017) Mechanism of adiabatic primary electron transfer in photosystem I: Femtosecond spectroscopy upon excitation of reaction center in the far-red edge of the Q Y band, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1858, 895-905, doi: 10.1016/j.bbabio.2017.08.008.

11. Ritchie, R. J., Sma-Air, S., and Phongphattarawat, S. (2021) Using DMSO for chlorophyll spectroscopy, J. Appl. Phycol., 33, 2047-2055, doi: 10.1007/s10811-021-02438-8.

12. Reimers, J. R., Cai, Z. L., Kobayashi, R., Rätsep, M., Freiberg, A., et al. (2013) Assignment of the Q-bands of the chlorophylls: coherence loss via Qx-Qy mixing, Sci. Rep., 3, 1-8, doi: 10.1038/srep02761.

13. Bricker, W. P., Shenai, P. M., Ghosh, A., Liu, Z., Enriquez, M. G. M., et al. (2015) Non-radiative relaxation of photoexcited chlorophylls: Theoretical and experimental study, Sci. Rep., 5, 1-16, doi: 10.1038/srep13625.

14. Kobayashi, M., Akutsu, S., Fujinuma, D., Furukawa, H., Komatsu, H., et al. (2013) Physicochemical properties of chlorophylls in oxygenic photosynthesis – succession of co-factors from anoxygenic to oxygenic photosynthesis, in Photosynthesis (Dubinsky, Z., ed.) pp. 47-90, doi: 10.5772/55460.

15. Samanta, A. (2006) Dynamic Stokes shift and excitation wavelength dependent fluorescence of dipolar molecules in room temperature ionic liquids, J. Phys. Chem. B, 110, 13704-13716, doi: 10.1021/jp060441q.

16. Shepanski, J. F., and Anderson, R. W. (1981) Chlorophyll-a excited singlet state absorption measured in the picosecond time regime, Chem. Phys. Lett., 78, 165-173, doi: 10.1016/0009-2614(81)85577-7.

17. Leupold, D., Struck, A., Stiel, H., Teuchner, K., Oberländer, S., et al. (1990) Excited-state properties of 20-chloro-chlorophyll a, Chem. Phys. Lett., 170, 478-484, doi: 10.1016/S0009-2614(90)87088-9.

18. De Boni, L., Correa, D. S., Pavinatto, F. J., Dos Santos, D. S., and Mendoņa, C. R. (2007) Excited state absorption spectrum of chlorophyll a obtained with white-light continuum, J. Chem. Phys., 126, 165102, doi: 10.1063/1.2722755.

19. Cherepanov, D. A., Gostev, F. E., Shelaev, I. V., Aibush, A. V., Mamedov, M. D., et al. (2020) Visible and near infrared absorption spectrum of the excited singlet state of chlorophyll a, High Energy Chem., 54, 145-147, doi: 10.1134/S0018143920020058.

20. Rätsep, M., Linnanto, J. M., and Freiberg, A. (2019) Higher order vibronic sidebands of chlorophyll a and bacteriochlorophyll a for enhanced excitation energy transfer and light harvesting, J. Phys. Chem. B, 123, 7149-7156, doi: 10.1021/acs.jpcb.9b06843.

21. Sirohiwal, A., Berraud-Pache, R., Neese, F., Izsák, R., and Pantazis, D. A. (2020) Accurate computation of the absorption spectrum of chlorophyll a with pair natural orbital coupled cluster methods, J. Phys. Chem. B, 124, 8761-8771, doi: 10.1021/acs.jpcb.0c05761.

22. Shi, Y., Liu, J. Y., and Han, K. L. (2005) Investigation of the internal conversion time of the chlorophyll a from S3, S2 to S1, Chem. Phys. Lett., 410, 260-263, doi: 10.1016/j.cplett.2005.05.017.

23. Gan, F., Zhang, S., Rockwell, N. C., Martin, S. S., Lagarias, J. C., et al. (2014) Extensive remodeling of a cyanobacterial photosynthetic apparatus in far-red light, Science, 345, 1312-1317, doi: 10.1126/science.1256963.

24. Chen, M., Li, Y., Birch, D., and Willows, R. D. (2012) A cyanobacterium that contains chlorophyll f – a red-absorbing photopigment, FEBS Lett., 586, 3249-3254, doi: 10.1016/j.febslet.2012.06.045.

25. Schmitt, F. J., Campbell, Z. Y., Bui, M. V., Hüls, A., Tomo, T., et al. (2019) Photosynthesis supported by a chlorophyll f-dependent, entropy-driven uphill energy transfer in Halomicronema hongdechloris cells adapted to far-red light, Photosynth. Res., 139, 185-201, doi: 10.1007/s11120-018-0556-2.

26. Tomo, T., Allakhverdiev, S. I., and Mimuro, M. (2011) Constitution and energetics of photosystem I and photosystem II in the chlorophyll d-dominated cyanobacterium Acaryochloris marina, J. Photochem. Photobiol. B Biol., 104, 333-340, doi: 10.1016/j.jphotobiol.2011.02.017.

27. Schiller, H., Senger, H., Miyashita, H., Miyachi, S., and Dau, H. (1997) Light-harvesting in Acaryochloris marina – spectroscopic characterization of a chlorophyll d-dominated photosynthetic antenna system, FEBS Lett., 410, 433-436, doi: 10.1016/S0014-5793(97)00620-0.

28. Miyashita, H., Adachi, K., Kurano, N., Ikemoto, H., Chihara, M., et al. (1997) Pigment composition of a novel oxygenic photosynthetic prokaryote containing chlorophyll d as the major chlorophyll, Plant Cell Physiol., 38, 274-281, doi: 10.1093/oxfordjournals.pcp.a029163.

29. Niedzwiedzki, D. M., and Blankenship, R. E. (2010) Singlet and triplet excited state properties of natural chlorophylls and bacteriochlorophylls, Photosynth. Res., 106, 227-238, doi: 10.1007/s11120-010-9598-9.

30. Nieuwenburg, P., Clarke, R. J., Cai, Z.-L., Chen, M., Larkum, A. W. D., et al. (2007) Examination of the photophysical processes of chlorophyll d leading to a clarification of proposed uphill energy transfer processes in cells of Acaryochloris marina, Photochem. Photobiol., 77, 628-637, doi: 10.1562/0031-8655(2003)0770628eotppo2.0.co2.

31. Hu, Q., Marquardt, J., Iwasaki, I., Miyashita, H., Kurano, N., et al. (1999) Molecular structure, localization and function of biliproteins in the chlorophyll a/d containing oxygenic photosynthetic prokaryote Acaryochloris marina, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1412, 250-261, doi: 10.1016/S0005-2728(99)00067-5.

32. Kleinherenbrink, F. A. M., Hastings, G., Blankenship, R. E., and Wittmershaus, B. P. (1994) Delayed fluorescence from Fe-S type photosynthetic reaction centers at low redox potential, Biochemistry, 33, 3096-3105, doi: 10.1021/bi00176a044.

33. Giera, W., Ramesh, V. M., Webber, A. N., van Stokkum, I., van Grondelle, R., et al. (2010) Effect of the P700 pre-oxidation and point mutations near A0 on the reversibility of the primary charge separation in Photosystem I from Chlamydomonas reinhardtii, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1797, 106-112, doi: 10.1016/j.bbabio.2009.09.006.

34. Holzwarth, A. R., Müller, M. G., Niklas, J., and Lubitz, W. (2005) Charge recombination fluorescence in photosystem I reaction centers from Chlamydomonas reinhardtii, J. Phys. Chem. B, 109, 5903-5911, doi: 10.1021/jp046299f.

35. Ohashi, S., Miyashita, H., Okada, N., Iemura, T., Watanabe, T., et al. (2008) Unique photosystems in Acaryochloris marina, Photosynth. Res., 98, 141-149, doi: 10.1007/s11120-008-9383-1.

36. Itoh, S., Mino, H., Itoh, K., Shigenaga, T., Uzumaki, T., et al. (2007) Function of chlorophyll d in reaction centers of photosystems I and II of the oxygenic photosynthesis of Acaryochloris marina, Biochemistry, 46, 12473-12481, doi: 10.1021/bi7008085.

37. Kumazaki, S., Abiko, K., Ikegami, I., Iwaki, M., and Itoh, S. (2002) Energy equilibration and primary charge separation in chlorophyll d-based photosystem I reaction center isolated from Acaryochloris marina, FEBS Lett., 530, 153-157, doi: 10.1016/S0014-5793(02)03446-4.