БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 10, с. 1459–1470

УДК 577.355

Комплекс LH2 из серной бактерии Allochromatium vinosum – природный сенсор синглетного кислорода

© 2022 З.К. Махнева, Т.Н. Смолова, М.А. Большаков *lfbv22@gmail.com, А.А. Москаленко

ФИЦ ПНЦБИ, Институт фундаментальных проблем биологии РАН, 142290 Пущино, Московская обл., Россия

Поступила в редакцию 01.06.2022
После доработки 19.08.2022
Принята к публикации 19.08.2022

DOI: 10.31857/S0320972522100116

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: серные фотосинтезирующие бактерии, комплекс LH2, комплексы фотосистемы 2, синглетный кислород, свет 662 нм, окисление БХл850.

Аннотация

Установлено, что в гетерогенной модельной системе, которая состояла из двух типов комплексов: реакционного центра или кор‑комплекса фотосистемы 2 высших растений и комплекса LH2 серной бактерии Allochromatium vinosum, при освещении в красную полосу поглощения хлорофилла светом с длиной волны 662 нм регистрируется окисление бактериохлорофилла (БХл) 850 комплекса LH2. Показано, что этот процесс вызывает синглетный кислород, который генерируется в комплексах фотосистемы 2, а затем частично диффундирует в комплекс LH2, где окисляет БХл850. Методом ВЭЖХ установлено, что при этом образуется продукт окисления БХл – 3‑ацетил-хлорофилл. Процесс окисления БХл850 ингибируется тушителями синглетного кислорода (тролокс и аскорбат натрия). Предполагается, что комплекс LH2 из серной бактерии Alc. vinosum можно использовать для определения генерации синглетного кислорода хлорофилл-содержащими образцами.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена в рамках государственного задания ФИЦ ПНЦБИ РАН (№ 122041100204-3).

Благодарности

Авторы благодарят Журавлеву З.А. (ИФПБ РАН) за помощь в выращивании бактериальных культур.

Вклад авторов

А.А. Москаленко – концепция и руководство работой; З.К. Махнева, Т.Н. Смолова, М.А. Большаков – проведение экспериментов; З.К. Махнева, Т.Н. Смолова, М.А. Большаков, А.А. Москаленко – обсуждение результатов исследования; А.А. Москаленко – написание текста; М.А. Большаков – редактирование текста статьи.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Bril, C. (1958) Action of a non-ionic detergent on chromatophores of Rhodopseudomonas spheroids, Biochim. Biophys. Acta, 29, 458, doi: 10.1016/0006-3002(58)90223-3.

2. Москаленко А. А., Ерохин Ю. Е. (1971) в сб.: Электрофорез в полиакриламидном геле и его применение в биологии, сельском хозяйстве, медицине и пищевой промышленности, Москва, с. 154-156.

3. Москаленко А. А., Ерохин Ю. Е. (1974) Выделение пигмент-липопротеиновых комплексов из пурпурных бактерий методом препаративного электрофореза в полиакриламидном геле, Микробиология, 43, 654-657.

4. Шувалов В. А., Климов В. В., Крахмалева Н. Н., Москаленко А. А., Красновский А. А. (1976) Фотопревращение феофитина в реакционных центрах Rhodospirillum rubrum и Chromatium minutissimum, ДАН СССР, 227, 984-987.

5. Shuvalov, V. A., Klimov, V. V. (1976) The primary photoreactions in the complex cytochrome-P-890 P-760 (bacteriopheophytin760) of Chromatium minutissimum at low redox potentials, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 440, 587-599, doi: 10.1016/0005-2728(76)90044-x.

6. Freer, A., Prince, S., Sauer, K., Papiz, M., Hawthornthwaite-Lawless, A., et al. (1996) Pigment-pigment interactions and energy transfer in the antenna complex of the photosynthetic bacterium Rhodopseudomonas acidophila, Structure, 4, 449-462, doi: 10.1016/S0969-2126(96)00050-0.

7. Gabrielsen, M., Gardiner, A., and Cogdell, R. (2009) In the Purple Phototrophic Bacteria (Hunter, C. N., Daldal, F., Thurnauer, M. C., and Beatty, J. T., eds) Springer, Dordrecht, 28, 135-153, doi: 10.1007/978-1-4020-8815-5_8.

8. Moskalenko, A. A., and Makhneva, Z. K. (2012) Light-harvesting complexes from purple sulfur bacteria Allochromatium minutissimum assembled without carotenoids, J. Photochem. Photobiol. B Biol., 108, 1-7, doi: 10.1016/j.jphotobiol.2011.11.006.

9. Lӧhner, A., Carey, A. M., Hacking, K., Picken, N., Kelly, S., et al. (2015) The origin of the split B800 absorption peak in the LH2 complexes from Allochromatium vinosum, Photosynth. Res., 123, 23-31, doi: 10.1007/s11120-014-0036-2.

10. Cogdell, R., and Frank, H. (1987) How carotenoids function in photosynthetic bacteria, Biochim. Biophys. Acta, 895, 63-79, doi: 10.1016/S0304-4173(87)80008-3.

11. Frank, H., and Cogdell, R. (1996) Carotenoids in photosynthesis, Photochem. Photobiol., 63, 257-264, doi: 10.1111/j.1751-1097.1996.tb03022.x.

12. Cogdell, R. J., Howard, T. D., Bittl, R., Schlodder, E., Geisenheimer, I., et al. (2000) How carotenoids protect bacterial photosynthesis, Philos. Trans. R. Soc. B Biol. Sci., 355, 1345-1349, doi: 10.1098/rstb.2000.0696.

13. Britton, G. (2008) in Carotenoids. Natural Functions (Britton, G., Liaaen-Jensen, S., and Pfander, H., eds) Birkhauser Verlag, Switzerland, pp. 265-308, doi: 10.1007/978-3-7643-7499-0.

14. Edge, R., and Truscott, T. G. (2018) Singlet oxygen and free radical reactions of retinoids and carotenoids – a review, Antioxidants, 7, 5-16, doi: 10.3390/antiox7010005.

15. Махнева З. К., Ашихмин А. А., Большаков М. А., Москаленко А. А. (2019) Взаимодействие бактериохлорофилла с синглетным кислородом в мембранах пурпурных фотосинтезирующих бактерий: существует ли защитная функция каротиноидов? Доклады Академии наук, 486, 504-508, doi: 10.31857/S0869-56524864504-508.

16. Makhneva, Z. K., Ashikhmin, A. A., Bolshakov, M. A., and Moskalenko, A. A. (2020) Carotenoids are probably involved in singlet oxygen generation in the membranes of purple photosynthetic bacteria under light irradiation, Microbiology, 89, 164-173, doi: 10.1134/S0026261720010099.

17. Makhneva, Z. K., Bolshakov, M. A., and Moskalenko, A. A. (2021) Carotenoids do not protect bacteriochlorophylls in isolated light-harvesting LH2 complexes of photosynthetic bacteria from destructive interactions with singlet oxygen, Molecules, 26, 5120, doi: 10.3390/molecules26175120.

18. Махнева З. К., Ашихмин А. А., Большаков М. А., Москаленко А. А. (2016) Образование 3-ацетил-хлорофилла в светособирающих комплексах пурпурных бактерий при химическом окислении, Биохимия, 81, 282-294.

19. Махнева З. К., Москаленко А. А. (2022) Каротиноиды в комплексах LH2 из Allochromatium vinosum способны при освещении генерировать синглетный кислород, который окисляет БХл850, Микробиология, 91, 466-474, doi: 10.31857/S0026365622300218.

20. Большаков М. А., Ашихмин А. А., Махнева З. К., Москаленко А. А. (2016) Влияние интенсивности освещения и ингибирования биосинтеза каротиноидов на сборку периферийных светособирающих комплексов пурпурной серной бактерии Allochromatium vinosum ATCC 17899, Микробиология, 85, 403-414, doi: 10.7868/S0026365616040029.

21. Большаков М. А., Ашихмин А. А., Махнева З. К., Москаленко А. А. (2018) Влияние света разного спектрального состава на рост клеток и пигментный состав мембран пурпурных серных бактерий Allochromatium minutissimum и Allochromatium vinosum, Микробиология, 87, 136-145, doi: 10.7868/S0026365618020040.

22. Berthold, D. A., Babcock, G. T., and Yocum, C. F. (1981) A highly resolved, oxygen-evolving photosystem II preparations from spinach thylakoids membranes, EPR and electron-transport properties, FEBS Lett., 134, 231-234, doi: 10.1016/0014-5793(81)80608-4.

23. Enami, I., Kamino, K., Shen, J.-R., Satoh, K., and Katoh, S. (1989) Isolation and characterization of photosystem II complexes which lack light-harvesting chlorophyll a/b proteins but retain three extrinsic proteins related to oxygen evolution from spinach, Biochem. Biophis. Acta, 977, 33-39, doi: 10.1016/S0005-2728(89)80006-4.

24. Nanba, O., and Satoh, K. (1987) Isolation of a photosystem II reaction center consisting of D-1 and D-2 polypeptides and cytochrome b-559, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 84, 109-112, doi: 10.1073/pnas.84.1.109.

25. Khristin, M. S., Nikitishena, O. V., Smolova, T. N., and Zastrizhnaya, O. M. (1997) Extraction of functionally active Photosystem II pigment–protein complexes from pea thylakoids and their purification on Sepharose DEAE 6B, Biol. Membr (Moscow), 14, 133-142.

26. Khorobrykh, S. A., Khorobrykh, A. A., Klimov, V. V., and Ivanov, B. N. (2002) Photoconsumption of oxygen in Photosystem II preparations under impairment of the water-oxidizing complex, Biochemistry (Moscow), 67, 683-688, doi: 10.1023/A:1016154506817.

27. Telfer, A., Bishop, S. M., Phillips, D., and Barber, J. (1994) Isolated photosynthetic reaction-center of photosystem-II as a sensitizer for the formation of singlet oxygen – Detection and quantum yield determination using a chemical trapping technique, J. Biol. Chem., 269, 13244-13253.

28. Ashikhmin, A., Makhneva, Z., and Moskalenko, A. (2014) The LH2 complexes are assembled in the cells of purple sulfur bacterium Ectothiorhodospira haloalkaliphila with inhibition of carotenoid biosynthesis, Photosynth. Res., 119, 291-303, doi: 10.1007/s11120-013-9947-6.

29. Махнева З. К., Ашихмин А. А., Большаков М. А., Москаленко А. А. (2019) Защита БХл850 от действия синглетного кислорода в мембранах серной фотосинтезирующей бактерии Allochromatium vinosum с помощью тушителей, Микробиология, 88, 91-99, doi: 10.1134/S0026365619010129.

30. Limantara, L., Koehler, P., Wilhelm, B., Porra, R. J., and Scheer, H. (2006) Photostability of bacteriochlorophyll a and derivatives: potential sensitizers for photodynamic tumor therapy, Photochem. Photobiol., 82, 770-780, doi: 10.1562/2005-09-07-RA-676.

31. Krasnovsky, A.A., Jr. (1979) Photoluminescence of singlet oxygen in pigment solutions, Photochem. Photobiol., 29, 29-36, doi: 10.1111/j.1751-1097.1979.tb09255.x.

32. Niedzwiedzki, D. M., Swainsbury, D. J. K., Canniffed, D. P., Hunter, C. N., and Hitchcock, А. (2020) A photosynthetic antenna complex foregoes unity carotenoid-to-bacteriochlorophyll energy transfer efficiency to ensure photoprotection, Proc. Nat. Acad. Sci. USA, 117, 6502-6508, doi: 10.1073/pnas.1920923117.

33. Tamura, H., and Ishikita, H. (2020) Quenching of Singlet oxygen by carotenoids via ultrafast super-exchange dynamics, J. Phys. Chem. A, 124, 5081-5088, doi: 10.1021/acs.jpca.0c02228.

34. Uragami, C., Sato, H., Yukihira, N., Fujiwara, M., Kosumi, D., et al. (2020) Photoprotective mechanisms in the core LH1 antenna pigment-protein complex from the purple photosynthetic bacterium, Rhodospirillum rubrum, J. Photoch. Photobiol. A: Chemistry, 400, 112628, doi: 10.1016/j.jphotochem.2020.112628.