БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 10, с. 1425–1433

УДК 577.344

Селективное возбуждение каротиноидов светособирающих комплексов LH2 Allochromatium vinosum приводит к окислению бактериохлорофилла

© 2022 И.Б. Кленина, З.К. Махнева, А.А. Москаленко, И.И. Проскуряков *pros@issp.serpukhov.su

Институт фундаментальных проблем биологии РАН, 142290 Пущино, Московская обл., Россия

Поступила в редакцию 15.06.2022
После доработки 13.07.2022
Принята к публикации 14.07.2022

DOI: 10.31857/S0320972522100086

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: бактериохлорофилл, каротиноиды, фотоокисление, спектр действия, квантовый выход, триплетные состояния, синглетный кислород, светособирающие комплексы, пурпурные серные бактерии.

Аннотация

Механизм процесса фотоокисления бактериохлорофилла светособирающих комплексов ряда пурпурных фототрофных бактерий при освещении в полосу поглощения каротиноидов в течение многих лет остается невыясненным. С использованием узкополосного лазерного излучения нами проведено измерение спектра действия этого процесса в спектральных диапазонах поглощения каротиноидов и бактериохлорофиллов. Показано, что фотоокисление бактериохлорофилла практически не происходит при возбуждении этих молекул, а при возбуждении каротиноидов – протекает с квантовым выходом около 0,0003. Столь низкое значение квантового выхода позволило предположить, что изучаемый процесс инициируется триплетными состояниями основных каротиноидов с длиной цепи сопряженных двойных связей N = 11. При взаимодействии с кислородом воздуха эти триплетные состояния вызывают, хотя и с низкой эффективностью, образование синглетно-возбужденного состояния кислорода, при взаимодействии с которым происходит окисление бактериохлорофилла. Триплетные состояния каротиноидов образуются в результате изученного ранее синглет-триплетного деления возбуждения. Полученные результаты указывают на необходимость пересмотра взглядов на функции каротиноидов светособирающих антенн пурпурных бактерий.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена в рамках проекта № 121040200027-1 Минобрнауки.

Благодарности

Авторы благодарят М.А. Большакова за приготовление LH2‑комплексов Allochromatium vinosum и В.В. Терентьева за предоставленную возможность измерений на спектрофотометре Shimadzu.

Вклад авторов

И.И. Проскуряков, А.А. Москаленко – концепция и руководство работой; З.К. Махнева, И.Б. Кленина, И.И. Проскуряков – проведение экспериментов; А.А. Москаленко – обсуждение результатов исследования; И.И. Проскуряков, И.Б. Кленина – написание текста; З.К. Махнева, А.А. Москаленко – редактирование текста статьи.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Дополнительные материалы

Дополнительные материалы

Список литературы

1. Griffiths, M., Sistrom, W. R., Cohen-Bazire, G., and Stanier, R. Y. (1955) Function of carotenoids in photosynthesis, Nature, 176, 1211-1214, doi: 10.1038/1761211a0.

2. Calvin, M. (1955) Function of Carotenoids in Photosynthesis, Nature, 176, 1215, doi: 10.1038/1761215a0.

3. Krinsky, N. I. (1979) Carotenoid protection against oxidation, Pure Appl. Chem., 51, 649-660, doi: 10.1351/pac197951030649.

4. Frank, H. A., and Cogdell, R. J. (1993) The photochemistry and function of carotenoids in photosynthesis, Chapt. 8, in Carotenoids in Photosynthesis (Young, A. J. and Britton, G., eds) Springer, Dordrecht, pp. 252-326, doi: 10.1007/978-94-011-2124-8_8.

5. Telfer A., Pascal, A., and Gall, A. (2008) Carotenoids in Photosynthesis, Chapt. 10, in Carotenoids, Vol. 4: Natural Functions (Britton, G., Liaaen-Jensen, S., and Pfander, H., eds) Birkhäuser Verlag, Basel, pp. 265-308, doi: 10.1007/978-3-7643-7499-0_14.

6. Махнева З. К., Ерохин Ю. Е., Москаленко А. А. (2007) Фотосенсибилизированное каротиноидами окисление димеров бактериохлорофилла светособирающих комплексов В800-850 в клетках Allochromatium minutissimum, Докл. Акад. Наук, 416, 408-411.

7. Торопыгина О. А., Махнева З. К., Москаленко А. А. (2003) Кластерам бактериохлорофилла не требуются каротиноиды для защиты от фотоокисления в светособирающих комплексах фотосинтезирующих бактериях, Докл. Акад. Наук, 391, 828-831.

8. Махнева З. К., Ашихмин А. А., Большаков М. А., Москаленко А. А. (2016) Образование 3-ацетил-хлорофилла в светособирающих комплексах пурпурных бактерий при химическом окислении, Биохимия, 81, 282-294.

9. Махнева З. К., Ашихмин А. А., Большаков М. А., Москаленко А. А. (2019) Защита БХл850 от действия синглетного кислорода в мембранах серной фотосинтезирующей бактерии Allochromatium vinosum с помощью тушителей, Микробиология, 88, 91-99, doi: 10.1134/S0026365619010129.

10. Makhneva, Z. K., Bolshakov, M. A., and Moskalenko, A. A. (2021) Carotenoids do not protect bacteriochlorophylls in isolated light-harvesting LH2 complexes of photosynthetic bacteria from destructive interactions with singlet oxygen, Molecules, 26, 5120, doi: 10.3390/molecules26175120.

11. Большаков М. А., Ашихмин А. А., Махнева З. К., Москаленко А. А. (2016) Влияние интенсивности освещения и ингибирования биосинтеза каротиноидов на сборку периферийных светособирающих комплексов пурпурной серной бактерии Allochromatium vinosum ATCC 17899, Микробиология, 85, 403-414, doi: 10.7868/S0026365616040029.

12. Clayton, R. K. (1966) Spectroscopic analysis of bacteriochlorophylls in vitro and in vivo, Photochem. Photobiol., 5, 669-677, doi: 10.1111/j.1751-1097.1966.tb05813.x.

13. Cogdell, R. J., Gall, A., and Köhler, J. (2006) The architecture and function of the light harvesting apparatus of purple bacteria: from single molecules to in vivo membranes, Quart. Rev. Biophys., 39, 227-324, doi: 10.1017/S0033583506004434.

14. Clayton, R. K., and Clayton, B. J. (1981) B850 pigment-protein complex of Rhodopseudomonas sphaeroides: extinction coefficients, circular dichroism, and the reversible binding of bacteriochlorophyll, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 78, 5583-5587, doi: 10.1073/pnas.78.9.5583.

15. Ashikhmin, A., Makhneva, Z., and Moskalenko, A. (2014) The LH2 complexes are assembled in the cells of purple sulfur bacterium Ectothiorhodospira haloalkaliphila with inhibition of carotenoid biosynthesis, Photosynth. Res., 119, 291-303, doi: 10.1007/s11120-013-9947-6.

16. Gall, A., Henry, S., Takaichi, S., Robert, B., and Cogdell, R. J. (2005) Preferential incorporation of coloured-carotenoids occurs in the LH2 complexes from non-sulphur purple bacteria under carotenoid-limiting conditions, Photosynth. Res., 86, 25-35, doi: 10.1007/s11120-005-3481-0.

17. Кленина И. Б., Маxнева З. К., Моcкаленко А. А., Кузьмин А. Н., Пpоcкуpяков И. И. (2013) Cинглет-триплетное деление возбуждения в светособирающих комплексах пурпурных фотосинтезирующих бактерий и в изолированных каротиноидах, Биофизика, 58, 54-63.

18. Niedzwiedzki, D. M., Bina, D., Picken, N., Honkanen, S., Blankenship, R. E., et al. (2012) Spectroscopic studies of two spectral variants of light-harvesting complex 2 (LH2) from the photosynthetic purple sulfur bacterium Allochromatium vinosum, Biochim. Biophys. Acta, 1817, 1576-1587, doi: 10.1016/j.bbabio.2012.05.009.

19. Löhner, A., Carey, A. M., Hacking, K., Picken, N., Kelly, S., et al. (2015) The origin of the split B800 absorption peak in the LH2 complexes from Allochromatium vinosum, Photosynth. Res., 123, 23-31, doi: 10.1007/s11120-014-0036-2.

20. Kochevar, I. E., and Redmond, R. W. (2000) Photosensitized production of singlet oxygen, Methods Enzymol., 319, 20-28, doi: 10.1016/s0076-6879(00)19004-4.

21. Frank, H. A., Chadwick, B. W., Oh, J. J., Gust, D., Moore, T. A., et al. (1987) Triplet-triplet energy transfer in B800-850 light-harvesting complexes of photosynthetic bacteria and synthetic carotenoporphyrin molecules investigated by electron spin resonance, Biochim. Biophys. Acta, 892, 253-263, doi: 10.1016/0005-2728(87)90229-5.

22. Budil, D. E., and Thurnauer, M. C. (1991) The chlorophyll triplet state as a probe of structure and function in photosynthesis, Biochim. Biophys. Acta, 1057, 1-41, doi: 10.1016/S0005-2728(05)80081-7.

23. Angerhofer, A. (1991) Chlorophyll triplets and radical pairs, Chapt. 4.8, in Chlorophylls (Scheer, H., ed.) CRC Press, Boca Raton, pp. 945-991.

24. Krasnovsky, A. A., Jr. (1994) Singlet molecular oxygen and primary mechanisms of photo-oxidative damage of chloroplasts. Studies based on detection of oxygen and pigment phosphorescence, Proc. R. Soc. Edinburgh, 102B, 219-235, doi: 10.1017/S0269727000014147.

25. Christensen, R. L. (1999) The electronic states of carotenoids, Chapt. 8, in The Photochemistry of Carotenoids, Advances in Photosynthesis, vol. 10 (Frank, H. A., Young, A. J., Britton, G., and Cogdell, R. J., eds) Kluwer Acad. Publ., N.Y., pp. 137-159.

26. Angerhofer, F., Bornhäuser, F., Gall, A., and Cogdell, R. J. (1995) Optical and optically detected magnetic resonance investigation on purple photosynthetic bacterial antenna complexes, Chem. Phys., 194, 259-274, doi: 10.1016/0301-0104(95)00022-G.

27. Niedzwiedzki, D., Koscielecki, J. F., Cong, H., Sullivan, J. O., Gibson, G. N., et al. (2007) Ultrafast dynamics and excited state spectra of open-chain carotenoids at room and low temperatures, J. Phys. Chem. B, 111, 5984-5998, doi: 10.1021/jp070500f.

28. Foote, C. S., Chang, Y. C., and Denny, R. W. (1970) Chemistry of singlet oxygen. X. Carotenoid quenching parallels biological protection, J. Am. Chem. Soc., 92, 5216-5218, doi: 10.1021/ja00720a036.

29. Foote, C. S. (1979) Quenching of singlet oxygen, Chapt. 5, in Singlet Oxygen. Organic Chemistry, vol. 40 (Wasserman, H. H., and Murray, R. W., eds) Academic Press, N.Y., pp. 139-171.

30. Smith, M. B., and Michl, J. (2010) Singlet fission, Chem. Rev., 110, 6891-6936, doi: 10.1021/cr1002613.

31. Smith, M. B., and Michl, J. (2013) Recent advances in singlet fission, Annu. Rev. Phys. Chem., 64, 361-386, doi: 10.1146/annurev-physchem-040412-110130.

32. Кленина И. Б., Махнева З. К., Москаленко А. А., Гудков Н. Д., Большаков М. А., и др. (2014), Синглет-триплетное деление возбуждения каротиноидов светособирающих комплексов LH2 пурпурных фототрофных бактерий, Биохимия, 79, 310-317.

33. Gradinaru, C. C., Kennis, J. T. M., Papagiannakis, E., van Stokkum, I. H. M., Cogdell, R. J., et al. (2001) An unusual pathway of excitation energy deactivation in carotenoids: Singlet-to-triplet conversion on an ultrafast timescale in a photosynthetic antenna, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 98, 2364-2369, doi: 10.1073/pnas.051501298.

34. Rademaker, H., Hoff, A. J., van Grondelle, R., and Duysens, L. N. M. (1980) Carotenoid triplet yields in normal and deuterated Rhodospirillum rubrum, Biochim. Biophys. Acta, 592, 240-257, doi: 10.1016/0005-2728(80)90185-1.

35. Monger, T. G., Cogdell, R. J., and Parson, W. W. (1976) Triplet states of bacteriochlorophyll and carotenoids in chromatophores of photosynthetic bacteria, Biochim. Biophys. Acta, 449, 136-153, doi: 10.1016/0005-2728(76)90013-X.

36. Kearns, D. R. (1979) Solvent and solvent isotope effects on the lifetime of singlet oxygen, Chapt. 4, in Singlet Oxygen. Organic Chemistry, vol. 40 (Wasserman, H. H., Murray, R. W., eds) Academic Press, N.Y., pp. 115-137.

37. Leiger, K., Linnanto, J. M., Rätsep, M., Timpmann, K., Ashikhmin, A. A., et al. (2019) Controlling photosynthetic excitons by selective pigment photooxidation, J. Phys. Chem. B, 123, 29-38, doi: 10.1021/acs.jpcb.8b08083.