БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 10, с. 1400–1411

УДК 577.355

Изменение симметрии переноса электрона в реакционных центрах фотосистемы 1 при удалении железо-серных кластеров

© 2022 А.А. Суханов 1, М.Д. Мамедов 2, Г.Е. Милановский 2, К.М. Салихов 1, А.Ю. Семенов 2*semenov@belozersky.msu.ru

Казанский физико-технический институт имени Е.К. Завойского, ФИЦ Казанский научный центр РАН, 420029 Казань, Россия

НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119234 Москва, Россия

Поступила в редакцию 04.07.2022
После доработки 09.08.2022
Принята к публикации 16.08.2022

DOI: 10.31857/S0320972522100062

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фотосистема 1, перенос электрона, модуляция спада сигналов электронного спинового эха (ESEEM), трегалозная матрица, железо-серные кластеры.

Аннотация

В фотосинтетических реакционных центрах интактных комплексов фотосистемы 1 (ФС 1) из цианобактерий перенос электронов при комнатной температуре происходит по двум симметричным ветвям редокс-кофакторов A и B в соотношении ~3 : 1 в пользу ветви A. Ранее это было косвенно показано с помощью импульсной абсорбционной спектроскопии и более прямо — с помощью измерения частот модуляции спада сигналов электронного спинового эха (Electron Spin Echo Envelope Modulation, ESEEM), которое позволяет определить расстояние между разделёнными зарядами на первичном доноре электрона P+700 и филлохинонных акцепторах A1A и A1B в ветвях кофакторов A и B. В настоящей работе эти расстояния с помощью ESEEM были определены на комплексах ФС 1, лишённых трёх 4Fe‑4S кластеров – FX, FA и FB, а также белковой субъединицы PsaC (так называемые P700‑A1‑core), в&nbspкоторых терминальными акцепторами служат молекулы филлохинона&nbspA1A&nbspи&nbspA1B. Было показано, что&nbspна&nbspпрепаратах P700‑А1‑core среднее расстояние между центрами ион‑радикальной пары P+700А1 при температуре 150 K в водно-глицериновом растворе и в высушенной трегалозной матрице, а также в трегалозной матрице при температуре 280 K составляет ~25,5 Å, что соответствует симметричному переносу электрона по ветвям редокс-кофакторов A и B в соотношении 1 : 1. Обсуждаются возможные причины изменения симметрии переноса электрона в ФС 1 при удалении субъединицы PsaC и 4Fe‑4S кластеров FX, FA, FB.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Исследование выполнено при финансовой поддержке РНФ и Кабинета Министров Республики Татарстан в рамках научного проекта № 22-23-20165 (URL: https://rscf.ru/project/22-23-20165/).

Вклад авторов

М.Д. Мамедов, Г.Е. Милановский – получение комплексов ФС 1; А.А. Суханов, К.М. Салихов – получение спектров ЭПР; А.Ю. Семенов – концепция и руководство работой, написание текста статьи; М.Д. Мамедов, Г.Е. Милановский, А.А. Суханов, К.М. Салихов, А.Ю. Семенов – обсуждение результатов исследования и редактирование текста статьи.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания выполненных авторами исследований с участием людей или использованием животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Jordan, P., Fromme, P., Witt, H. T., Klukas, O., Saenger, W., and Krauß, N. (2001) Three-dimensional structure of cyanobacterial photosystem I at 2.5 Å resolution, Nature, 411, 909-917, doi: 10.1038/35082000.

2. Brettel, K., and Leibl, W. (2001) Electron transfer in photosystem I, Biochim. Biophys. Acta, 1507, 100-114, doi: 10.1016/S0005-2728(01)00202-X.

3. Srinivasan, N., and Golbeck, J. H. (2009) Protein–cofactor interactions in bioenergetic complexes: the role of the A1A and A1B phylloquinones in Photosystem I, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1787, 1057-1088, doi: 10.1016/j.bbabio.2009.04.010.

4. Parrett, K. G., Mehari, T., Warren, P. G., and Golbeck, J. H. (1989) Purification and properties of the intact P-700 and Fx-containing Photosystem I core protein, Biochim. Biophys. Acta, 973, 324-332, doi: 10.1016/S0005-2728(89)80439-6.

5. Brettel, K., and Golbeck, J. H. (1995) Spectral and kinetic characterization of electron acceptor A1 in a Photosystem I core devoid of iron-sulfur centers FX, FB and FA, Photosynth. Res., 45, 183-193, doi: 10.1007/BF00015559.

6. Makita, H., and Hastings, G. (2015) Directionality of electron transfer in cyanobacterial photosystem I at 298 and 77 K, FEBS Lett., 589, 1412-1417, doi: 10.1016/j.febslet.2015.04.048.

7. Joliot, P., and Joliot, A. (1999) In vivo analysis of the electron transfer within photosystem I: Are the two phylloquinones involved? Biochemistry, 38, 11130-11136, doi: 10.1021/bi990857c.

8. Schlodder, E., Falkenberg, K., Gergeleit, M., and Brettel, K. (1998) Temperature dependence of forward and reverse electron transfer from A1, the reduced secondary electron acceptor in photosystem I, Biochemistry, 37, 9466-9476, doi: 10.1021/bi973182r.

9. Guergova-Kuras, M., Boudreaux, B., Joliot, A., Joliot, P., and Redding, K. (2001) Evidence for two active branches for electron transfer in photosystem I, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 98, 4437-4442, doi: 10.1073/pnas.081078898.

10. Ptushenko, V. V., Cherepanov, D. A., Krishtalik, L. I., and Semenov, A. Y. (2008) Semi-continuum electrostatic calculations of redox potentials in photosystem I, Photosynth. Res., 97, 55-74, doi: 10.1007/s11120-008-9309-y.

11. Ishikita, H., and Knapp, E.-W. (2003) Redox potential of quinones in both electron transfer branches of photosystem I, J. Biol. Chem., 278, 52002-52011, doi: 10.1074/jbc.M306434200.

12. Cherepanov, D. A., Milanovsky, G. E., Gopta, O. A., Balasubramanian, R., Bryant, D. A., et al. (2018) Electron–phonon coupling in cyanobacterial photosystem I, J. Phys. Chem. B, 122, 7943-7955, doi: 10.1021/acs.jpcb.8b03906.

13. Ishikita, H., Stehlik, D., Golbeck, J. H., and Knapp, E.-W. (2006) Electrostatic influence of PsaC protein binding to the PsaA/PsaB heterodimer in photosystem I, Biophys. J., 90, 1081-1089, doi: 10.1529/biophysj.105.069781.

14. Plato, M., Krauß, N., Fromme, P., and Lubitz, W. (2003) Molecular orbital study of the primary electron donor P700 of photosystem I based on a recent X-ray single crystal structure analysis, Chem. Phys., 294, 483-499, doi: 10.1016/S0301-0104(03)00378-1.

15. Lubitz, W. (2006) EPR studies of the primary electron donor P700 in photosystem, in Photosystem I, Dordrecht, Springer Netherlands, pp. 245-269, doi: 10.1007/978-1-4020-4256-0_17.

16. Mula, S., Savitsky, A., Möbius, K., Lubitz, W., Golbeck, J. H., et al. (2012) Incorporation of a high potential quinone reveals that electron transfer in Photosystem I becomes highly asymmetric at low temperature, Photochem. Photobiol. Sci., 11, 946-956, doi: 10.1039/c2pp05340c.

17. Savitsky, A., Gopta, O., Mamedov, M., Golbeck, J. H., Tikhonov, A., et al. (2010) Alteration of the axial met ligand to electron acceptor A0 in Photosystem I: effect on the generation of P700·+ A1·− radical pairs as studied by W-band transient EPR, Appl. Magnetic Resonance, 37, 85-102, doi: 10.1007/s00723-009-0052-0.

18. Sun, J., Hao, S., Radle, M., Xu, W., Shelaev, I., Nadtochenko, V., et al. (2014) Evidence that histidine forms a coordination bond to the A0A and A0B chlorophylls and a second H-bond to the A1A and A1B phylloquinones in M688HPsaA and M668HPsaB variants of Synechocystis sp. PCC 6803, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1837, 1362-1375, doi: 10.1016/j.bbabio.2014.04.004.

19. Kurashov, V., Gorka, M., Milanovsky, G. E., Johnson, T. W., Cherepanov, D. A., et al. (2018) Critical evaluation of electron transfer kinetics in P700–FA/FB, P700–FX, and P700–A1 Photosystem I core complexes in liquid and in trehalose glass, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1859, 1288-1301, doi: 10.1016/j.bbabio.2018.09.367.

20. Milanovsky, G., Gopta, O., Petrova, A., Mamedov, M., Gorka, M., et al. (2019) Multiple pathways of charge recombination revealed by the temperature dependence of electron transfer kinetics in cyanobacterial photosystem I, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1860, 601-610, doi: 10.1016/j.bbabio.2019.06.008.

21. Malferrari, M., Savitsky, A., Mamedov, M. D., Milanovsky, G. E., Lubitz, W., et al. (2016) Trehalose matrix effects on charge-recombination kinetics in Photosystem I of oxygenic photosynthesis at different dehydration levels, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1857, 1440-1454, doi: 10.1016/j.bbabio.2016.05.001.

22. Shelaev, I., Gorka, M., Savitsky, A., Kurashov, V., Mamedov, M., et al. (2017) Effect of dehydrated trehalose matrix on the kinetics of forward electron transfer reactions in photosystem I, Zeitschr. Physikal. Chemie, 231, 325-345, doi: 10.1515/zpch-2016-0860.

23. Sukhanov, A. A., Mamedov, M. D., Möbius, K., Semenov, A. Y., and Salikhov, K. M. (2018) The decrease of the ESEEM frequency of P700+A1 ion-radical pair in Photosystem I Embedded in trehalose glassy matrix at room temperature can be explained by acceleration of spin–lattice relaxation, Appl. Magnetic Resonance, 49, 1011-1025, doi: 10.1007/s00723-018-1017-y.

24. Sukhanov, A. A., Mamedov, M. D., Möbius, K., Semenov, A. Y., and Salikhov, K. M. (2020) Impact of iron–sulfur clusters on the spin–lattice relaxation rate and ESEEM frequency of the oxidized primary donor P700 and reduced phylloquinone acceptor A1−· in radical pairs in Photosystem I embedded in trehalose glassy matrix, Appl. Magnetic Resonance, 51, 909-924, doi: 10.1007/s00723-020-01210-4.

25. Savitsky, A., Malferrari, M., Francia, F., Venturoli, G., and Möbius, K. (2010) Bacterial photosynthetic reaction centers in trehalose glasses: coupling between protein conformational dynamics and electron-transfer kinetics as studied by laser-flash and high-field EPR spectroscopies, J. Phys. Chem. B, 114, 12729-12743, doi: 10.1021/jp105801q.

26. Möbius, K., Savitsky, A., Malferrari, M., Francia, F., Mamedov, M. D., et al. (2020) Soft dynamic confinement of membrane proteins by dehydrated trehalose matrices: high-field EPR and fast-laser studies, Appl. Magnetic Resonance, 51, 773-850, doi: 10.1007/s00723-020-01240-y.

27. Shen, G., Zhao, J., Reimer, S. K., Antonkine, M. L., Cai, Q., et al. (2002) Assembly of photosystem I. I. Inactivation of the rubA gene encoding a membrane-associated rubredoxin in the cyanobacterium Synechococcus sp. PCC 7002 causes a loss of photosystem I activity, J. Biol. Chem., 277, 20343-20354, doi: 10.1074/jbc.M201103200.

28. Vassiliev, I. R., Jung, Y. S., Mamedov, M. D., Semenov, A. Yu., and Golbeck, J. H. (1997) Near-IR absorbance changes and electrogenic reactions in the microsecond-to-second time domain in Photosystem I, Biophys. J., 72, 301-315, doi: 10.1016/S0006-3495(97)78669-7.

29. Salikhov, K. M. (1976) Electron Spin Echo and Its Applications [in Russian] (Semenov, A. G., and Tsvetkov, Y. D., eds) Nauka, Novosibirsk, Siberian branch.

30. Salikhov, K. M., Kandrashkin, Y. E., and Salikhov, A. K. (1992) Peculiarities of free induction and primary spin echo signals for spin-correlated radical pairs, Appl. Magnetic Resonance, 3, 199-216, doi: 10.1007/BF03166790.

31. Salikhov, K. M., Khairuzhdinov, I. T., and Zaripov, R. B. (2014) Three-pulse ELDOR theory revisited, Appl. Magnetic Resonance, 45, 573-619, doi: 10.1007/s00723-014-0541-7.

32. Poluektov, O. G., Niklas, J., and Utschig, L. M. (2019) Spin-correlated radical pairs as quantum sensors of bidirectional ET mechanisms in Photosystem I, J. Phys. Chem. B, 123, 7536-7544, doi: 10.1021/acs.jpcb.9b06636.

33. Dashdorj, N., Xu, W., Cohen, R. O., Golbeck, J. H., and Savikhin, S. (2005) Asymmetric electron transfer in cyanobacterial Photosystem I: charge separation and secondary electron transfer dynamics of mutations near the primary electron acceptor A0, Biophys. J., 88, 1238-1249, doi: 10.1529/BIOPHYSJ.104.050963.