БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 10, с. 1372–1387

УДК 577.355.3

Окисление пластохинола – лимитирующая стадия в цепи переноса электронов в хлоропластах

© 2022 Л.Ю. Устынюк 1, А.Н. Тихонов 2*an_tikhonov@mail.ru

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, химический факультет, 119991 Москва, Россия

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, физический факультет, 119991 Москва, Россия

Поступила в редакцию 22.06.2022
После доработки 04.08.2022
Принята к публикации 25.08.2022

DOI: 10.31857/S0320972522100049

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фотосинтез, цитохромный комплекс, окисление пластохонола, моделирование.

Аннотация

Работа посвящена анализу функционирования цитохромного b6f‑комплекса (пластохинол:пластоцианин оксидоредуктаза), входящего в цепь переноса электронов фотосинтезирующих систем оксигенного типа. Кратко рассмотрены строение цепи электронного транспорта (ЦЭТ) хлоропластов и механизмы функционирования цитохромного комплекса b6f, расположенного в ЦЭТ между фотосистемами 2 и 1 (ФС2 и ФС1). Цитохромный b6f-комплекс окисляет молекулы пластохинола (PQH2), образующиеся в ФС2, и восстанавливает пластоцианин – донор электрона для ФС1. Окисление PQH2 – стадия, лимитирующая перенос электронов между ФС2 и ФС1. Проанализированы процессы двухэлектронного (бифуркационного) окисления PQH2 в каталитическом центре Qo комплекса b6f. Методом функционала плотности исследованы две стадии окисления PQH2 в системе, моделирующей центр Qo. Результаты квантово-химических расчётов согласуются с тем, что первая стадия окисления PQH2 – перенос электрона к Fe2S2-кластеру белка Риске – это эндергонический (энерго-акцепторный) процесс (ΔE ~ 15 кДж⋅моль−1), который может лимитировать скорость функционирования цитохромного комплекса. Вторая стадия окисления хинола – перенос электрона от молекулы семихинона (PQH), образующейся после первой стадии окисления PQH2, к низкопотенциальному гему b6L — представляет собой экзоэргический (энерго-донорный) процесс (Δ< 0). Результаты расчётов показывают, что окисление семихинона стимулируется в результате его смещения в сторону гема b6L (акцептор электрона) и приближения к карбоксильной группе Glu78, служащей акцептором протона. Полученные данные обсуждаются в рамках модели Q‑цикла Митчелла, описывающей окисление пластохинола в цитохромном b6f-комплексе.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (грант № 21-74-20047).

Благодарности

Статья посвящена памяти Владимира Анатольевича Шувалова, выдающегося ученого, внесшего фундаментальный вклад в выяснение механизмов электронного переноса в фотосинтетических системах.

Вклад авторов

Л.Ю. Устынюк – проведение квантово-химических расчётов, обработка результатов численных экспериментов, участие в написании статьи. А.Н. Тихонов – общий план работы, анализ литературных данных, подготовка графических материалов, написание статьи.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания исследований с участием людей или использованием животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Haehnel, W. (1984) Photosynthetic electron transport in higher plants, Annu. Rev. Plant. Physiol., 35, 659-693, doi: 10.1146/annurev.pp.35.060184.003303.

2. Nelson, N., Yocum, C.F. (2006) Structure and function of photosystems I and II, Annu. Rev. Plant Biol., 57, 521-565, doi: 10.1146/annurev.arplant.57.032905.105350.

3. Mamedov, M., Govindjee, Nadtochenko, V., and Semenov, A. Yu. (2015) Primary electron transfer processes in photosynthetic reaction centers from oxygenic organisms, Photosynth. Res., 125, 51-63, doi: 10.1007/s11120-015-0088-y.

4. Tikhonov, A. N. (2014) The cytochrome b6f complex at the crossroad of photosynthetic electron transport pathways, Plant. Physiol. Biochem., 81, 163-183, doi: 10.1016/j.plaphy.2013.12.011.

5. Malone, L. A., Proctor, M. S., Hitchcock, A., Hunter, C. N., and Johnson, M. P. (2021) Cytochrome b6f – Orchestrator of photosynthetic electron transfer, Biochim. Biophis. Acta, 1862, 148380, doi: 10.1016/j.bbabio.2021.148380.

6. Boyer, P. D. (1997) The ATP synthase – a splendid molecular machine, Annu. Rev. Biochem., 66, 717-749, doi: 10.1146/annurev.biochem.66.1.717.

7. Романовский Ю. М., Тихонов А. Н. (2010) Молекулярные преобразователи энергии живой клетки. Протонная АТР-синтаза – вращающийся молекулярный мотор, Успехи физических наук, 180, 931-956.

8. Walker, J. E. (2013) The ATP synthase: the understood, the uncertain and the unknown, Biochem. Soc. Trans., 41, 1-16, doi: 10.1042/BST20110773.

9. Junge, W., and Nelson, N. (2015) ATP synthase, Annu. Rev. Biochem., 83, 631-657, doi: 10.1146/annurev-biochem-060614-034124.

10. Lemeille, S., and Rochaix, J.-D. (2010) State transitions at the crossroad of thylakoid signaling pathways, Photosynth. Res., 106, 33-46, doi: 10.1007/s11120-010-9538-8.

11. Foyer, C. H., Neukermans, J., Queval, G., Noctor, G., and Harbinson, J. (2012) Photosynthetic control of electron transport and the regulation of gene expression, J. Exp. Bot., 63, 1637-1661, doi: 10.1093/jxb/ers013.

12. Rochaix, J.-D. (2014) Regulation and dynamics of the light-harvesting system, Annu. Rev. Plant Biol., 65, 287-309, doi: 10.1146/annurev-arplant-050213-040226.

13. Tikhonov, A. N. (2015) Induction events and short-term regulation of electron transport in chloroplasts: An overview, Photosynth Res., 125, 65-94, doi: 10.1007/s11120-015-0094-0.

14. Balsera, M., Schürmann, P., and Buchanan, B. B. (2016) Redox regulation in chloroplasts, in Chloroplasts. Current Research and Future Trends (Kirchhoff, H., ed.) Caister Academic Press, pp. 187-208, doi: 10.21775/9781910190470.09.

15. Staehelin, L. A. (2003) Chloroplast structure: from chlorophyll granules to supramolecular architecture of thylakoid membranes, Photosyn. Res., 76, 185-196, doi: 10.1023/A:1024994525586.

16. Höhner, R., Pribil, M., Herbstová, M., Lopez, L. S., Kunz, H.-H., et al. (2020) Plastocyanin is the long-range electron carrier between photosystem II and photosystem I in plants, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 117, 15354-15362, doi: 10.1073/pnas.2005832117.

17. Munekage, Y., Hashimoto, M., Miyake, C., Tomizawa, K.-I., Endo, T., et al. (2004) Cyclic electron flow around photosystem I is essential for photosynthesis, Nature, 429, 579-582, doi: 10.1038/nature02598.

18. Strand, D. D., Fisher, N., and Kramer, D. M. (2016) Distinct energetics and regulatory functions of the two major cyclic electron flow pathways in chloroplasts, in Chloroplasts: Current Research and Future Trends (Kirchhoff Helmut, ed.) Caister Academic Press, pp. 89-100, doi: 10.21775/9781910190470.04.

19. Kirchhoff, H. (2014) Diffusion of molecules and macromolecules in thylakoid membranes, Biochim. Biophys. Acta, 1837, 495-502, doi: 10.1016/j.bbabio.2013.11.003.

20. Tikhonov, A. N. (2018) The cytochrome b6f complex: biophysical aspects of its functioning in chloroplasts, in Membrane Protein Complexes: Structure and Function, Subcellular Biochemistry (Harris, J.R., Boekema, E.J., eds.) 87, Springer Nature, Singapore Pte Ltd., pp. 287-328, doi: 10.1007/978-981-10-7757-9_10.

21. Kramer, D. M., Sacksteder, C. A., and Cruz, J. A. (1999) How acidic is the lumen? Photosynth. Res., 60, 151-163, doi: 10.1023/A:1006212014787.

22. Tikhonov, A. N. (2013) pH-Dependent regulation of electron transport and ATP synthesis in chloroplasts, Photosynth. Res., 116, 511-534, doi: 10.1007/s11120-013-9845-y.

23. Berry, E. A., Guergova-Kuras, M., Huang, L. S., and Crofts, A. R. (2000) Structure and function of cytochrome bc complexes, Annu. Rev. Biochem., 69, 1005-1075, doi: 10.1146/annurev.biochem.69.1.1005.

24. Crofts, A. R. (2004) The cytochrome bc1 complex: function in the context of structure, Annu. Rev. Physiol., 66, 689-733, doi: 10.1146/annurev.physiol.66.032102.150251.

25. De Vitry, C., Ouyang, Y., Finazzi, G., Wollman, F.-A., and Kallas, T. (2004) The chloroplast Rieske iron-sulfur protein: at the crossroad of electron transport and signal transduction, J. Biol. Chem., 279, 44621-44627, doi: 10.1074/jbc.M406955200.

26. Cramer, W. A., Zhang, H., Yan, J., Kurisu, G., and Smith, J. L. (2006) Transmembrane traffic in the cytochrome b6f complex, Annu. Rev. Biochem., 75, 769-790, doi: 10.1146/annurev.biochem.75.103004.142756.

27. Cramer, W. A., and Hasan, S. S. (2016) Structure-function of the cytochrome b6f lipoprotein complex, in Cytochrome Complexes: Evolution, Structures, Energy Transduction, and Signaling (Cramer, W. A., and Kallas, T., eds) Springer, Dordrecht, pp. 177-207, doi: 10.1007/978-94-017-7481-9_9.

28. Sarewicz, M., Pintscher, S., Pietras, R., Borek, A., Bujnowicz, Ł., et al. (2021) Catalytic reactions and energy conservation in the cytochrome bc1 and b6f complexes of energy-transducing membranes, Chem. Rev., 121, 2020-2108, doi: 10.1021/acs.chemrev.0c00712.

29. Stroebel, D., Choquet, Y., Popot, J.-L., and Picot, D. (2003) An atypical heam in the cytochrome b6f complex, Nature, 426, 413-418, doi: 10.1038/nature02155.

30. Kurisu, G., Zhang, H., Smith, J. L., and Cramer, W. A. (2003) Structure of the cytochrome b6f complex of oxygenic photosynthesis: tuning the cavity, Science, 302, 1009-1014, doi: 10.1126/science.1090165.

31. Yamashita, E., Zhang, H., and Cramer, W. A. (2007) Structure of the cytochrome b6f complex: Quinone analogue inhibitors as ligands of heme cn, J. Mol. Biol., 370, 39-52, doi: 10.1016/j.jmb.2007.04.011.

32. Malone, L. A., Qian, P., Mayneord, G. E., Hitchcock, A., Farmer, D. A., et al. (2019) Cryo-EM Structure of the spinach cytochrome b6f complex at 3.6 Å resolution, Nature, 575, 535-539, doi: 10.1038/s41586-019-1746-6.

33. Samoilova, R. I., Kolling, D., Uzawa, T., Iwasaki, T., Crofts, A. R., et al. (2002) The interaction of the Rieske iron sulfur protein with occupants of the Qo-site of the bc1 complex, probed by 1D and 2D electron spin echo envelope modulation, J. Biol. Chem., 277, 4605-4608, doi: 10.1074/jbc.C100664200.

34. Zu, Y., Couture, M. M.-J., Kolling, D. R. J., Crofts, A. R., Eltis, L. D., et al. (2003) The reduction potentials of Rieske clusters: the importance of the coupling between oxidation state and histidine protonation state, Biochemistry, 42, 12400-12408, doi: 10.1021/bi0350957.

35. Hsueh, K.-L., Westler, W. M., and Markley, J. L. (2010) NMR investigations of the Rieske protein from Thermus thermophilus support a coupled proton and electron transfer mechanism, J. Am. Chem. Soc., 132, 7908-7918, doi: 10.1021/ja1026387.

36. Iwaki, M., Yakovlev, G., Hirst, J., Osyczka, A., Dutton, P. L., et al. (2005) Direct observation of redox-linked histidine bc1 complex by ATR-FTIR spectroscopy, Biochemistry, 44, 4230-4237, doi: 10.1021/bi047533v.

37. Lin, I.-J., Chen, Y., Fee, J. A., Song, J., Westler, W. M., et al. (2006) Rieske protein from Thermus thermophilus: 15N NMR titration study demonstrates the role of iron-ligated histidines in the pH dependence of the reduction potential, J. Am. Chem. Soc., 128, 10672-10673, doi: 10.1021/ja0627388.

38. Lhee, S., Kolling, D. R. J., Nair, S. K., Dukatov, S. A., and Crofts, A. R. (2010) Modifications of protein environment of the [2Fe-2S] cluster of the bc1 complex: effects on the biophysical properties of the Rieske iron-sulfur protein and on the kinetics of the complex, J. Biol. Chem., 285, 9233-9248, doi: 10.1074/jbc.M109.043505.

39. Postila, P.A., Kaszuba, K., Sarewicz, M., Osyczka, A., Vattulainen, I., et al. (2013) Key role of water in proton transfer at the Qo-site of the cytochrome bc1 complex predicted by atomistic molecular dynamics simulations, Biochim. Biophys. Acta, 1827, 761-768, doi: 10.1016/j.bbabio.2013.02.005.

40. Barragan, A. M., Schulten, K., and Solov’yov, I. A. (2016) Mechanism of the primary charge transfer reaction in the cytochrome bc1 complex, J. Phys. Chem. B, 120, 11369-11380, doi: 10.1021/acs.jpcb.6b07394.

41. Sarewicz, M., Dutka, M., Pintscher, S., and Osyczka, A. (2013) Triplet state of the semiquinone-Rieske cluster as an intermediate of electronic bifurcation catalyzed by cytochrome bc1, Biochemistry, 52, 6388-6395, doi: 10.1021/bi400624m.

42. Sarewicz, M., Bujnowicz, Ł., Satarupa, B., Singh, S. K., Cramer, W. A., et al. (2017) Metastable radical state, nonreactive with oxygen, is inherent to catalysis by respiratory and photosynthetic cytochromes bc1/b6f, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 114, 1323-1328, doi: 10.1073/pnas.1618840114.

43. Pietras, R., Sarewicz, M., and Osyczka, A. (2016) Distinct properties of semiquinone species detected at the ubiquinol oxidation Qo of cytochrome bc1 and their mechanistic implications, J. R. Soc. Interface, 13, 20160133, doi: 10.1098/rsif.2016.0133.

44. Sarewicz, M., Bujnowicz, Ł., and Osyczka, A. (2018) Generation of semiquinone-[2Fe-2S]+ spin-coupled center at the Qo site of cytochrome bc1 in redox-poised, illuminated photosynthetic membranes from Rhodobacter capsulatus, Biochim. Biophys. Acta, 1859, 145-153, doi: 10.1016/j.bbabio.2017.11.006.

45. Zhang, Z. L., Huang, L. S., Shulmeister, V. M., Chi, Y. I., Kim, K. K., et al. (1998) Electron transfer by domain movement in cytochrome bc1, Nature, 392, 677-684, doi: 10.1038/33612.

46. Brandt, U. (1996) Bifurcated ubihydroquinone oxidation in the cytochrome bc1 complex by proton-gated charge transfer, FEBS Lett., 387, 1-6, doi: 10.1016/0014-5793(96)00436-x.

47. Link, T. A. (1997) The role of the “Rieske” iron sulfur protein in the hydroquinone oxidation (Qp) site of the cytochrome bc1 complex: the “proton-gated affinity change” mechanism, FEBS Lett., 412, 257-264, doi: 10.1016/s0014-5793(97)00772-2.

48. Cramer, W. A., Hasan, S. S., and Yamashita, E. (2011) The Q cycle of cytochrome bc complexes: a structure perspective, Biochim. Biophys. Acta, 1807, 788-802, doi: 10.1016/j.bbabio.2011.02.006.

49. Zito, F., Finazzi, G., Joliot, P., and Wollman, F. A. (1998) Glu78, from the conserved PEWY sequence of subunit IV, has a key function in the cytochrome b6f turnover, Biochemistry, 37, 10395-10403, doi: 10.1021/bi980238o.

50. Osyczka, A., Zhang, H., Mathe, C., Rich, P. R., Moser, C. C., et al. (2006) Role of the PEWY glutamate in hydroquinone-quinone oxidation-reduction catalysis in the Qo site of cytochrome bc1, Biochemistry, 45, 10492-10503, doi: 10.1021/bi060013a.

51. Victoria, D., Burton, R., and Crofts, A. R. (2013) Role of the –PEWY-glutamate in catalysis at the Qo-site of the Cyt bc1 complex, Biochim. Biophys. Acta, 1827, 365-386, doi: 10.1016/j.bbabio.2012.10.012.

52. Hasan, S. S., Yamashita, E., Baniulis, D., and Cramer, W. A. (2013) Quinone-dependent proton transfer pathways in the photosynthetic cytochrome b6f complex, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 110, 4297-4302, doi: 10.1073/pnas.1222248110.

53. Crofts, A. R. (2004) Proton-coupled electron transfer at the Qo-site of the bc1 complex controls the rate of ubihydroquinone oxidation, Biochim. Biophys. Acta, 1655, 77-92, doi: 10.1016/j.bbabio.2003.10.012.

54. Ustynyuk, L. Yu., and Tikhonov, A. N. (2018) The cytochrome b6f complex: DFT modeling of the first step of plastoquinol oxidation by the iron-sulfur protein, J. Organomet. Chem., 867, 290-299, doi: 10.1016/j.jorganchem.2018.01.023.

55. Ustynyuk, L. Y., Trubitsin, B. V., and Tikhonov, A. N. (2018) DFT modeling of the first step of plastoquinol oxidation by the iron-sulfur protein of the cytochrome b6f complex, Mendeleev Commun., 28, 170-172, doi: 10.1016/j.mencom.2018.03.020.

56. Laikov, D. N. (1997) Fast evaluation of density functional exchange-correlation terms using the expansion of the electron density in auxiliary basis sets, Chem. Phys. Lett., 281, 151-156, doi: 10.1016/S0009-2614(97)01206-2.

57. Perdew, J. P., Burke, K., and Ernzerhof, M. (1996) Generalized gradient approximation made simple, Phys. Rev. Lett., 77, 3865-3868, doi: 10.1103/PhysRevLett.77.3865.

58. Siegbahn, P. E. M., and Blomberg, M. R. A. (1999) Density functional theory of biologically relevant metal centers, Annu. Rev. Phys. Chem., 50, 221-249, doi: 10.1146/annurev.physchem.50.1.221.

59. Noodleman, L., Peng, C. Y., Case, D. A., and Mouesca, J.-M. (1995) Orbital interactions, electron delocalization, and spin coupling in iron–sulfur clusters, Coor. Chem. Rev., 144, 199-244, doi: 10.1016/0010-8545(95)07011-L.

60. Noodleman, L., Lovell, T., Liu, T., Himo, F., and Torres, R. A. (2002) Insights into properties and energetics of iron–sulfur proteins from simple clusters to nitrogenase, Curr. Opin. Chem. Biol., 6, 259-273, doi: 10.1016/s1367-5931(02)00309-5.

61. Palmer, G. (1985) The electron paramagnetic resonance of metalloproteins, Biochem. Soc. Trans., 13, 548-560, doi: 10.1042/bst0130548.

62. Hagen, W. R. (1992) Spectroscopy of iron-sulfur proteins, in Advances in Inorganic Chemistry, Iron-Sulfur Proteins, Academic Press, Inc., San Diego, pp. 165-222, doi: 10.1016/S0898-8838(08)60064-1.

63. Link, T. A. (1999) The structures of Rieske and Rieske-type proteins, Adv. Inorg. Chem., 47, 83-157, doi: 10.1016/S0898-8838(08)60077-X.

64. Hirshfeld, F. L. (1977) Bonded-atom fragments for describing molecular charge densities, Theoret. Chim. Acta (Berl.), 44, 129-138, doi: 10.1007/BF00549096.

65. Frolov, A. E., Sviryaeva, I. V., Ruuge, E. K., Trubitsin, B. V., and Tikhonov, A. N. (2010) EPR Spectra of the trimethyl-1,4-benzoquinone anion-radical: results of calculations by the density functional method and their comparison with experiment, Rus. Zhurn. Phys. Chem. A, 83, 1543-1547, doi: 10.1134/S0036024410090189.

66. Crofts, A. R., Hong, S., Wilson, C., Burton, R., Victoria, D., et al. (2013) The mechanism of ubihydroquinone oxidation at the Qo-site of the cytochrome bc1 complex, Biochim. Biophys. Acta, 1827, 1362-1377, doi: 10.1016/j.bbabio.2013.01.009.

67. Zhu, J., Egawa, T., Yeh, S.-R., Yu, L., and Yu, C.-A. (2007) Simultaneous reduction of iron–sulfur protein and cytochrome bL during ubiquinol oxidation in cytochrome bc1 complex, Proc. Natl. Acad, Sci. USA, 104, 4864-4869, doi: 10.1073/pnas.0607812104.

68. Osyczka, A., Moser, C. C., and Dutton, P. L. (2005) Fixing the Q cycle, Trends. Biochem. Sci., 30, 176-182, doi: 10.1016/j.tibs.2005.02.001.

69. Reece, S. Y., and Nocera, D. G. (2009) Proton-coupled electron transfer in biology: results from synergetic studies in natural and model systems, Annu. Rev. Biochem., 78, 673-699, doi: 10.1146/annurev.biochem.78.080207.092132.

70. Hasan, S. S., Proctor, E. A., Yamashita, E., Dokholyan, N. V., and Cramer, W. A. (2014) Traffic within the cytochrome b6f lipoprotein complex: gating of the quinone portal, Biophys. J., 107, 1620-1628, doi: 10.1016/j.bpj.2014.08.003.

71. Hasan, S. S., and Cramer, W. A. (2012) On rate limitations of electron transfer in the photosynthetic cytochrome b6f complex, Phys. Chem. Chem. Phys., 14, 13853-13860, doi: 10.1039/c2cp41386h.

72. Ness, J., Naurin, S., Effinger, K., Stadnytskyi, V., Ibrahim, I. M., et al. (2019) Structure-based control of the rate limitation of photosynthetic electron transport, FEBS Lett., 593, 2103-2111, doi: 10.1002/1873-3468.13484.

73. Hasan, S.S., Cramer, W.A. (2014) Internal lipid architecture of the hetero-oligomeric cytochrome b6f complex, Structure, 22, 1008-1015, doi: 10.1016/j.str.2014.05.004.

74. Halliwell, B., and Gutteridge, J. M. C. (2007) Free Radicals in Biology and Medicine, 5th Edn., Oxford University, Oxford, doi: 10.1093/acprof:oso/9780198717478.001.0001.

75. Mubarakshina, M., Khorobrykh, S., and Ivanov, B. (2006) Oxygen reduction in chloroplast thylakoids results in production of hydrogen peroxide inside the membrane, Biochim. Biophys. Acta, 1757, 1496-1503, doi: 10.1016/j.bbabio.2006.09.004.

76. Ivanov, B. N., Borisova-Mubarakshina, M. M., and Kozuleva, M. A. (2018) Formation mechanisms of superoxide radical and hydrogen peroxide in chloroplasts, and factors determining the signalling by hydrogen peroxide, Funct. Plant Biol., 45, 102-110, doi: 10.1071/FP16322.

77. Pierre, Y., Breyton, C., Kramer, D., and Popot, J.-L., (1995) Purification and characterization of the cytochrome b6f complex from Chlamydomonas reinhardtii, J. Biol. Chem., 270, 29342-29349, doi: 10.1074/jbc.270.49.29342.