БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 10, с. 1350–1371

УДК 577.3

Математическое моделирование электронного транспорта в первичных процессах фотосинтеза

Обзор

© 2022 Г.Ю. Ризниченко 1*riznich46@mail.ru, Н.Е. Беляева 1, И.Б. Коваленко 1, Т.К. Антал 2, С.Н. Горячев 1, А.С. Маслаков 1, Т.Ю. Плюснина 1, В.А. Федоров 1, С.С. Хрущев 1, О.В. Яковлева 1, А.Б. Рубин 1

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет, 119234 Москва, Россия

Псковский государственный университет, 180000 Псков, Россия

Поступила в редакцию 22.06.2022
После доработки 15.08.2022
Принята к публикации 15.08.2022

DOI: 10.31857/S0320972522100037

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фотосинтез, электронный транспорт, флуоресценция, кинетические модели, броуновские многочастичные модели, молекулярное моделирование.

Аннотация

Представлен обзор математических моделей электронного транспорта и сопряженных процессов в фотосинтетической мембране, разработанных на кафедре биофизики биологического факультета Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова. Описаны детальные кинетические модели процессов в мембране тилакоида на основе аппарата дифференциальных уравнений. Фитирование модельных кривых по данным спектральных измерений позволило оценить значения параметров, недоступных прямому экспериментальному измерению. Вероятностный метод агентного моделирования Монте-Карло представляет широкие возможности для изучения динамики гетерогенных систем на основе правил поведения индивидуальных элементов системы. Алгоритмы упрощенного представления больших массивов данных позволили в динамике проследить за изменениями фотосинтетического аппарата в ходе роста культуры в фотобиореакторе и в целях экологического мониторинга. С помощью броуновских и молекулярных моделей описано движение и взаимодействие индивидуальных белков – переносчиков электронов, и изучена роль электростатических взаимодействий в регуляции конформационных изменений в реакционных комплексах. Разработанные нами прямые многочастичные модели в явном виде моделируют броуновскую диффузию подвижных белковых переносчиков и их электростатические взаимодействия с мультиферментными комплексами как в растворе, так и в гетерогенном интерьере биомембраны. Совместное использование методов кинетического и броуновского многочастичного и молекулярного моделирования позволяет изучать механизмы регуляции целостной системы электрон-транспортных процессов растений и водорослей на молекулярном и субклеточном уровнях.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работы выполнялись на кафедре биофизики биологического факультета Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова в рамках научных проектов государственных заданий МГУ №№ 16-116021660040-7 и 121032500060-0. Частичное финансирование работ осуществлялось Российским фондом фундаментальных исследований (грант № 20-04-00465) и Российским национальным фондом (гранты №№ 20-64-46018 и 22-11-00009).

Благодарности

Авторы выражают благодарность сотрудникам и аспирантам кафедры биофизики, многолетняя совместная работа которых сделала возможным получение результатов, представленных в данной статье. Мы благодарны Российскому фонду фундаментальных исследований за многолетнюю поддержку работ в области изучения фотосинтеза. Мы благодарны Центру коллективного пользования сверхвысокопроизводительными вычислительными ресурсами МГУ имени М.В. Ломоносова за возможность проводить вычисления по нашим моделям.

Вклад авторов

Г.Ю. Ризниченко, А.Б. Рубин – концепция и руководство работой; Н.Е. Беляева, И.Б. Коваленко, Т.К. Антал, С.Н. Горячев, А.С. Маслаков, Т.Ю. Плюснина, В.А. Федоров, С.С. Хрущев, О.В. Яковлева – выполнение исследований, Г.Ю. Ризниченко – написание текста.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания выполненных авторами исследований с участием людей или использованием животных в качестве объектов.

Дополнительная информация

Подробные материалы по кинетическому моделированию первичных процессов фотосинтеза и сопряженных процессов могут быть предоставлены по запросу соавтором данного обзора Натальей Евгеньевной Беляевой (электронная почта: natalmurav@yandex.ru). Подробное описание алгоритма стохастической модели дано в оригинальной статье автора кода Алексея Сергеевича Маслакова [71], соавтора данного обзора, детали могут быть им предоставлены по запросу, электронная почта: alexei.maslakov@gmail.com. Разработанное программное обеспечение для моделирования взаимодействия белков методом броуновской динамики ProKSim может быть предоставлено по запросу автором Сергеем Сергеевичем Хрущевым, электронная почта: styx@biophys.msu.ru. Полученные методами молекулярной динамики белок-белковые комплексы Cyt f–Pc зеленых растений, зеленых водорослей и цианобактерий могут быть предоставлены по запросу соавтором данного обзора Владимиром Андреевичем Федоровым, электронная почта: xbgth@yandex.ru.

Список литературы

1. Amesz, J. (1987) Photosynthesis, Elsevier.

2. Rabinowitch, E., and Govindjee (1969) Photosynthesis, Wiley, NY.

3. Hall, D. O., and Rao, K. (1999) Photosynthesis, Cambridge University Press, Cambridge.

4. Ke, B. (2006) Photosynthesis: Photobiochemistry and Photobiophysics, Springer Science & Business Media.

5. Nelson, N., and Yocum, C. F. (2006) Structure and function of photosystems I and II, Annu. Rev. Plant. Biol., 57, 521-565, doi: 10.1146/annurev.arplant.57.032905.105350.

6. Barber, J. (2015) The photosystems: structure, function and molecular biology, Elsevier.

7. Barber, J., and Ruban, A. V. (2017) Photosynthesis and bioenergetics, World Scientific.

8. Рубин А. Б. (2017) Биофизика, часть 3, ИКИ, М.–Ижевск.

9. Shevela, D., Bjorn, L., and Govindjee (2019) Photosynthesis: Solar Energy for Life, World Scientific, Singapore, doi: 10.1142/10522.

10. Stirbet, A., Lazar, D., Guo, Y., and Govindjee (2020) Photosynthesis: basics, history and modelling, Ann. Bot., 126, 511-537, doi: 10.1093/aob/mcz171.

11. Ruban, A. V. (2012) The Photosynthetic Membrane: Molecular Mechanisms and Biophysics of Light Harvesting, Wiley, doi: 10.1007/s11120-014-0015-7.

12. Kouřil, R., Oostergetel, G. T., and Boekema, E. J. (2011) Fine structure of granal thylakoid membrane organization using cryo electron tomography, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1807, 368-374, doi: 10.1016/j.bbabio.2010.11.007.

13. Koochak, H., Puthiyaveetil, S., Mullendore, D. L., Li, M., and Kirchhoff, H. (2019) The structural and functional domains of plant thylakoid membranes, Plant J., 97, 412-429, doi: 10.1111/tpj.14127.

14. Rantala, M, Rantala, S., and Aro, E.-M. (2020) Composition, phosphorylation and dynamic organization of photosynthetic protein complexes in plant thylakoid membrane, Photochem. Photobiol. Sci., 19, 604-619, doi: 10.1039/D0PP00025F.

15. Holzapfel, C., and Bauer, R. (1975) Computer simulation of primary photosynthetic reactions compared with experimental results on O2-exchange and chlorophyll fluorescence of green plants, Z. Naturforsch., 30, 489-498, doi: 10.1515/znc-1975-7-812.

16. Кукушкин А. К., Тихонов А. Н., Блюменфельд Л. А., Рууге Э. К. (1975) Теоретические аспекты кинетики первичных процессов фотосинтеза высших растений и водорослей, Физиол. растений, 22, 241-250.

17. Malkin, S. (1971) Fluorescence induction studies in isolated chloroplast. On the electron-transfer equilibrium in the pool of electron acceptors of photosystem II, Biochim. Biophys. Acta, 234, 425-427, doi: 10.1016/0005-2728(71)90208-8.

18. Сорокин Е. М. (1973) Нециклический транспорт электронов и связанные с ним вопросы, Физиол. растений, 20, 733-741.

19. Рубин А. Б., Шинкарев В. П. (1984) Транспорт электронов в биологических системах, Наука, Москва.

20. Ризниченко Г. Ю., Воробьева Т. Н., Храброва Е. Н., Рубин А. Б. (1986) Сравнительный анализ кинетических и конформационных характеристик солюбилизированных и встроенных в липосомы пигмент-белковых комплексов фотосистемы 1 высших растений, Биофизика, 31, 793-799.

21. Riznichenko, G. Yu., Chrabrova, E. N., and Rubin, A. B. (1988) Identification of the parameters of photosynthetic electron transport system, Studia Biophys., 126, 51-59.

22. Rubin, A. B., and Riznichenko, G. Yu. (2009) Modeling of the primary processes in a photosynthetic membrane, in Photosynthesis in silico . Advances in Photosynthesis and Respiration, vol 29 (Laisk, A., Nedbal, L., and Govindjee, eds) Springer, Dordrecht, doi: 10.1007/978-1-4020-9237-4_7.

23. Riznichenko, G. Yu., Vorobjeva, T. N., Khrabrova, E. N., and Rubin, A. B. (1990) Identification of kinetic parameters of plastocyanin and P-700 interactions in chloroplasts and pigment-protein complexes of photosystem 1, Photosynthetica, 24, 495-501.

24. Ризниченко Г. Ю. (1991) Математические модели первичных процессов фотосинтеза, Успехи науки и техники, серия Биофизика, том 31, ВИНИТИ, Москва.

25. Ризниченко Г. Ю., Рубин А. Б. (2020) Динамические модели электронного транспорта в фотосинтезе, Изд. ИКИ, Ижевск.

26. Rubin, A. B., and Riznichenko, G. Yu. (2014) Mathematical Biophysics, Springer, N.Y., doi: 10.1007/978-1-4614-8702-9.

27. Schatz, G. H., Brock, H., and Holzwarth, A. R. (1988) Kinetic and energetic model for the primary processes in photosystem II, Biophys. J., 54, 397-405, doi: 10.1016/S0006-3495(88)82973-4.

28. Roelofs, T. A., Lee, C.-H., and Holzwarth, A. R. (1992) Global target analysis of picosecond chlorophyll fluorescence kinetics from pea chloroplasts: a new approach to the characterization of the primary processes in photosystem II α- and β-units, Biophys. J., 61, 1147-1163, doi: 10.1016/S0006-3495(92)81924-0.

29. Baake, E., and Shloeder, J. P. (1992) Modelling the fast fluorescence rise of photosynthesis, Bull. Math. Biol., 54, 999-1021, doi: 10.1007/BF02460663.

30. Bouges-Bocquet, B. (1973) Electron transfer between two photosystems in spinach chloroplasts, Biochim. Biophys. Acta, 31, 250-256, doi: 10.1016/0005-2728(73)90140-0.

31. Velthuys, B. R., and Amesz, J. (1974) Charge accumulation at the reducing side of Photosystem 2 of photosynthesis, Biochim. Biophys. Acta, 333, 85-94, doi: 10.1016/0005-2728(74)90165-0.

32. Stirbet, A., Govindjee, Strasser, B. J., and Strasser, R. J. (1998) Chlorophyll a fluorescence induction in higher plants: modelling and numerical simulation, J. Theor. Biol., 193, 131-151, doi: 10.1006/jtbi.1998.0692.

33. Stirbet, A., and Govindjee (2012) Chlorophyll a fluorescence induction: a personal perspective of the thermal phase, the J–I–P rise, Photosynth. Res., 113, 15-61, doi: 10.1007/s11120-012-9754-5.

34. Stirbet, A., and Govindjee (2016) The slow phase of chlorophyll a fluorescence induction in silico: origin of the S–M fluorescence rise, Photosynth. Res., 130, 193-213, doi: 10.1007/s11120-016-0243-0.

35. Vredenberg, W. J. (2000) A 3-state model for energy trapping and fluorescence in PS II incorporating radical pair recombination, Biophys. J., 79, 26-38, doi: 10.1016/S0006-3495(00)76271-0.

36. Lazár, D. (2003) Chlorophyll a fluorescence rise induced by high light illumination of dark adapted plant tissue studied by means of a model of photosystem II and considering photosystem II heterogeneity, J. Theor. Biol., 220, 469-503, doi: 10.1006/JTBI.2003.3140.

37. Lazár, D. (2009) Modelling of light-induced chlorophyll a fluorescence rise (O–J–I–P transient) and changes in 820 nm-transmittance signal of photosynthesis, Photosynthetica, 47, 483-498, doi: 10.1007/s11099-009-0074-8.

38. Lazár, D. (2013) Simulations show that a small part of variable chlorophyll a fluorescence originates in photosystem I and contributes to overall fluorescence rise, J. Theor. Biol., 335, 249-264, doi: 10.1016/j.jtbi.2013.06.028.

39. Belyaeva, N. E., Bulychev, A. A., Riznichenko, G. Yu., and Rubin, A. B. (2016) Thylakoid membrane model of the Chl a fluorescence transient and P700 induction kinetics in plant leaves, Photosynth. Res., 130, 491-515, doi: 10.1007/s11120-016-0289-z.

40. Belyaeva, N. E., Bulychev, A. A., Riznichenko, G. Yu., and Rubin, A. B. (2019) Analyzing both the fast and the slow phases of chlorophyll a fluorescence and P700 absorbance changes in dark-adapted and preilluminated pea leaves using a Thylakoid Membrane model, Photosynth. Res., 140, 1-19, doi: 10.1007/s11120-019-00627-8.

41. Belyaeva, N. E., Bulychev, A. A., Klementiev, K. E., Paschenko, V. Z., Riznichenko, G. Yu., et al. (2020) Model quantification of the light-induced thylakoid membrane processes in Synechocystis sp. PCC 6803 in vivo and after exposure to radioactive irradiation, Photosynth. Res., 146, 259-278, doi: 10.1007/s11120-020-00774-3.

42. Ebenhoh, O., Fucile, G., Finazzi, G. G., Rochaix, J.-D., and Goldschmidt-Clermont, M. (2014) Short-term acclimation of the photosynthetic electron transfer chain to changing light: a mathematical model, Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci., 369, 20130223, doi: 10.1098/rstb.2013.0223.

43. Matuszyńska, A., Heidari, S., Jahns, P., and Ebenhoh, O. (2016) A mathematical model of non-photochemical quenching to study short-term light memory in plants, Biochim. Biophys. Acta, 1857, 1860-1869, doi: 10.1016/j.bbabio.2016.09.003.

44. Feng, S., Fu, L., Xia, Q., Tan, J., Jiang, Y., and Guo, Y. (2018) Modelling and simulation of photosystem II chlorophyll fluorescence transition from dark-adapted state to light-adapted state, IET Syst. Biol., 12, 289-293, doi: 10.1049/iet-syb.2018.5003.

45. Laisk, A., Nedbal, L., and Govindjee (2009) Photosynthesis in silico: understanding complexity from molecules to ecosystems, in Advances in photosynthesis and respiration (Govindjee, and Sharkey, T. D., eds) Springer, Dordrecht, 29, doi: 10.1093/aob/mcq022.

46. Zhu, X. G., Wang, Y., Ort, D. R., and Long, S. P. (2013) e-Photosynthesis: a comprehensive dynamic mechanistic model of C3 photosynthesis: from light capture to sucrose synthesis, Plant Cell Environ., 36, 1711-1727, doi: 10.1111/pce.12025.

47. Вершубский А. В., Невьянцев С. М., Тихонов А. Н. (2018) Моделирование электронного и протонного транспорта в мембранах хлоропластов с учетом тиоредоксин-зависимой активации цикла Кальвина–Бенсона и ATP-синтазы, Биологические мембраны, 35, 87-103, doi: 10.7868/S0233475518020019.

48. Вершубский А. В., Тихонов А. Н. (2019) рН-зависимая регуляция электронного и протонного транспорта в хлоропластах in situ и in silico, Биологические мембраны, 36, 242-254, doi: 10.1134/S0233475519040121.

49. Saadat, N. P., Nies, T., van Aalst, M., Hank, B., Demirtas, B., et al. (2021) Computational analysis of alternative photosynthetic electron flows linked with oxidative stress, Front. Plant Sci., 12, 750580, doi: 10.3389/fpls.2021.750580.

50. Штирбет A., Ризниченко Г. Ю., Рубин A. Б., Говинджи (2014) Моделирование кинетики флуоресценции хлорофилла а: связь с фотосинтезом, Биохимия, 79, 379-412, doi: 10.1134/S0006297914040014.

51. Riznichenko, G. Yu., Lebedeva, G. V., Demin, O. V., and Rubin, A. B. (1999) Kinetic mechanisms of biological regulation in photosynthetic organisms, J. Biol. Phys., 25, 177-192, doi: 10.1023/A:100510170318.

52. Лебедева Г. В., Беляева Н. Е., Ризниченко Г. Ю., Рубин А. Б., Демин О. В. (2000) Кинетическая модель фотосистемы II высших растений, Журнал физ. химии, 74, 1874-1883.

53. Лебедева Г. В., Беляева Н. Е., Демин О. В., Ризниченко Г. Ю., Рубин А. Б. (2002) Кинетическая модель первичных процессов фотосинтеза в хлоропластах. Описание быстрой фазы индукции флуоресценции хлорофилла при различной интенсивности света, Биофизика, 47, 1044-1058.

54. Belyaeva, N. E., Schmitt, F.-J., Steffen, R., Paschenko, V. Z., Riznichenko, G. Yu., et al. (2008) PSII model-based simulations of single turnover flash-induced transients of fluorescence yield monitored within the time domain of 100 ns-10 s on dark-adapted Chlorella pyrenoidosa cells, Photosyn. Res., 9, 105-119, doi: 10.1007/s11120-008-9374-2.

55. Belyaeva, N. E., Schmitt, F.-J., Paschenko, V. Z., Riznichenko, G. Yu., Rubin, A. B., et al. (2011) PS II model based analysis of transient fluorescence yield measured on whole leaves of Arabidopsis thaliana after excitation with light flashes of different energies, BioSystems, 103, 188-195, doi: 10.1016/j.biosystems.2010.09.014.

56. Schansker, G., Tóth, S. Z., Kovács, L., Holzwarth, A. R., and Garab, G. (2011) Evidence for a fluorescence yield change driven by a light-induced conformational change within photosystem II during the fast chlorophyll a fluorescence rise, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1807, 1032-1043, doi: 10.1016/j.bbabio.2011.05.022.

57. Magyar, M., Sipka, G., Kovács, L., Ughy, B., Zhu, Q., et al. (2018) Rate-limiting steps in the dark-to-light transition of Photosystem II – revealed by chlorophyll-a fluorescence induction, Sci. Rep., 8, 2755, doi: 10.1038/s41598-018-21195-2.

58. Устинин Д. М., Коваленко И. Б., Ризниченко Г. Ю., Рубин А. Б. (2013) Сопряжение различных методов компьютерного моделирования в комплексной модели фотосинтетической мембраны, Компьютерные исследования и моделирование, 5, 65-81, doi: 10.20537/2076-7633-2013-5-1-65-81.

59. Duysens, L. N. M., and Sweers, H. E. (1963) Mechanism of two photochemical reactions in algae as studied by means of fluorescence, Photosynth. Bacteria, 372, 353-372.

60. Zhu, X.-G., Govindjee, Baker, N. R., deSturler, E., Ort, D. R., et al. (2005) Chlorophyll a fluorescence induction kinetics in leaves predicted from a model describing each discrete set of excitation energy and electron transfer associated with photosystem II, Planta, 223, 114-133, doi: 10.1007/s00425-005-0064-4.

61. Xin, C.-P., Yang, J., and Zhu, X.-G. (2013) A model of chlorophyll a fluorescence induction kinetics with explicit description of structural constraints of individual photosystem II units, Photosynth. Res., 117, 339-354, doi: 10.1007/s11120-013-9894-2.

62. Belyaeva, N. E., Schmitt, F.-J., Paschenko, V. Z., Riznichenko, G. Yu., Rubin, A. B., et al. (2014) Model based analysis of transient fluorescence yield induced by actinic laser flashes in spinach leaves and cells of green algae Chlorella pyrenoidosa Chick, Plant Physiol. Biochem., 77, 49-59, doi: 10.1016/j.plaphy.2014.01.017.

63. Belyaeva, N. E., Schmitt, F.-J., Paschenko, V. Z., Riznichenko, G. Yu., and Rubin, A. B. (2015) Modelling of the redox state dynamics in photosystem II of Chlorella pyrenoidosa Chick cells and leaves of spinach and Arabidopsis thaliana from single flash induced fluorescence quantum yield changes on the 100 ns-10 s time scale, Photosynth. Res., 125, 123-140, doi: 10.1007/s11120-015-0163-4.

64. Беляева Н. Е., Булычев А. А., Пащенко В. З., Клементьев К. Е., Ермаченко П. А., и др. (2022) Динамика процессов в тилакоидных мембранах водорослей in vivo, изучаемая в моделях Фотосистемы II и тилакоида по измерениям индукции флуоресценции, Биофизика, 67, doi: 10.31857/S0006302922050.

65. Antal, T. K., Kovalenko, I. B., Rubin, A. B., and Tyystjärvi, E. (2013) Photosynthesis-related quantities for education and modeling, Photosynth. Res., 117, 1-30, doi: 10.1007/s11120-013-9945-8.

66. Matuszyńska, A., Saadat, N. P., and Ebenhoh, O. (2019) Balancing energy supply during photosynthesis – a theoretical perspective, Physiol. Plant., 166, 392-402, doi: 10.1111/ppl.12962.

67. Snellenburg, J., Johnson, M. P., Ruban, A. V., van Grondelle, R., and van Stokkum, I. H. M. (2017) A four state parametric model for the kinetics of the non-photochemical quenching in Photosystem II, Biochim. Biophys. Acta, 1858, 854-864, doi: 10.1016/j.bbabio.2017.08.004.

68. Morales, A., Yin, X., Harbinson, J., Driever, S. M., Molenaar, J., et al. (2018) In silico analysis of the regulation of the photosynthetic electron transport chain in C3 plants, Plant Physiol., 176, 1247-1261, doi: 10.1104/pp.17.00779.

69. Mathur, S., Sunoj, V., Elsheery, N., Jajoo, A., and Cao, K.-F. (2021) Regulation of Photosystem II heterogeneity and photochemistry in two cultivars of C4 crop sugarcane under chilling stress, Front. Plant Sci., 12, 627012, doi: 10.3389/fpls.2021.627012.

70. Antal, T. K., Maslakov, A. S., Yakovleva, O. V., Krendeleva, T. E., Riznichenko, G. Yu., et al. (2018) Simulation of chlorophyll fluorescence rise and decay kinetics, and P700-related absorbance changes by using a rule-based kinetic Monte-Carlo method, Photosyn. Res., 138, 191-206, doi: 10.1007/s11120-018-0564-2.

71. Suslichenko, I. S., Trubitsin, B. V., Vershubskii, A. V., and Tikhonov, A. N. (2022) The noninvasive monitoring of the redox status of photosynthetic electron transport chains in Hibiscus rosa-sinensis and Tradescantia leaves, Plant Physiol. Biochem., 185, 233-243, doi: 10.1016/j.plaphy.2022.06.002.

72. Маслаков А. С. (2020) Описание процессов в ансамблях фотосинтетических реакционных центров с помощью кинетической модели типа Монте-Карло, Компьютерные исследования и моделирование, 12, 1207-1221, doi: 10.20537/2076-7633-2020-12-5-1207-1221.

73. Antal, T. K., Kolacheva, A., Maslakov, A., Riznichenko, G. Yu., Krendeleva, T. E., et al. (2013) Study of the effect of reducing conditions on the initial chlorophyll fluorescence rise in the green microalgae Chlamydomonas reinhardtii, Photosynth. Res., 114, 143-215, doi: 10.1007/s11120-012-9789-7.

74. Joliot, P., and Joliot, A. (1981) Characterization of photosystem II centers by polarographic, spectroscopic and fluorescence methods. In Photosynthesis III (Akoyunoglou, G., ed.) Balaban International Science Services, Philadelphia, pp. 885-899.

75. Guo, Y., and Tan, J. (2014) Kinetic Monte-Carlo simulation of the initial phases of chlorophyll fluorescence from photosystem II, BioSystems, 115, 1-4, doi: 10.1016/j.biosystems.2013.10.004.

76. Ruban, A., Foyer, C., and Murchie, E. (2022) Photosynthesis in Action: Harvesting Light, Generating Electrons, Fixing Carbon, Academic Press, doi: 10.1016/C2020-0-00724-3.

77. Staehelin, L. A., and Paolillo, D. J. (2020) A brief history of how microscopic studies led to the elucidation of the 3D architecture and macromolecular organization of higher plant thylakoids, Photosynth. Res., 145, 237-258, doi: 10.1007/s11120-020-00782-3.

78. Pospíšil, P., and Dau, H. (2002) Valinomycin sensitivity proves that light induced thylakoid voltages result in millisecond phase of chlorophyll fluorescence transients, Biochim. Biophys. Acta, 1554, 94-100, doi: 10.1016/s0005-2728(02)00216-5.

79. Boisvert, S., Joly, D., and Carpentier, R. (2006) Quantitative analysis of the experimental O-I-J-P kinetic fluorescence induction kinetics. Apparent activation energy and origin of each kinetic step, FEBS J., 273, 4770-4777, doi: 10.1111/j.1742-4658.2006.05475.x.

80. Vredenberg, W. J. (2008) Algorithm for analysis of OJDIP fluorescence induction curves in terms of photo-and electrochemical events in photosystems of plant cells: derivation and application, J. Photochem. Photobiol. B, 91, 58-65, doi: 10.1016/j.jphotobiol.2008.01.005.

81. Vredenberg, W., and Prasil, O. (2009) Modeling of chlorophyll a fluorescence kinetics, in Photosynthesis in silico: Understanding Complexity from Molecules to Ecosystems (Laisk, A., Nedbal, L., and Govindjee, eds) Dordrecht, Springer, 29, 125-149, doi: 10.1007/978-1-4020-9237-4_6.

82. Strasser, B. J., and Strasser, R. J. (1995) Measuring fast fluorescence transients to address environmental questions: The JIP test, in Photosynthesis: From Light to Biosphere (Mathis, P., ed.), Kluwer Academic, The Netherlands, 5, 977-980, doi: 10.1007/978-94-009-0173-5_1142.

83. Solovchenko, A., Aflalo, C., Lukyanov, A., and Boussiba, S. (2013) Nondestructive monitoring of carotenogenesis in Haematococcus pluvialis via wholecell optical density spectra, Appl. Microbiol. Biotechnol., 97, 4533-4541, doi: 10.1007/s00253-012-4677-9.

84. Плюснина Т. Ю., Хрущев С. С., Фролов А. Е., Дегтерева Н. С., Конюхов И. В., и др. (2019) Мониторинг фотосинтетической активности культуры микроводорослей Chlorella при истощении азота в среде, Биофизика, 64, 468-477, doi: 10.1134/S0006302919030062.

85. Kalaji, H. M., Oukarroum, A., Alexandrov, V., Kouzmanova, M., Brestic, M., et al. (2014) Identification of nutrient deficiency in maize and tomato plants by in vivo chlorophyll a fluorescence measurements, Plant Physiol. Biochem., 81, 16-25, doi: 10.1016/j.plaphy.2014.03.029.

86. Stirbet, A., Lazar, D., Kromdijk, J., and Govindjee (2018) Chlorophyll a fluorescence induction: can just a one-second measurement be used to quantify abiotic stress responses? Photosynthetica, 56, 86-104, doi: 10.1007/s11099-018-0770-3.

87. Плюснина Т. Ю., Хрущев С. C, Ризниченко Г. Ю., Рубин А. Б. (2015) Анализ кинетики индукции флуоресценции хлорофилла с помощью спектральной мультиэкспоненциальной аппроксимации, Биофизика, 60, 487-495, doi: 10.1134/S000635091503015X.

88. Antal, T., Konyukhov, I., Volgusheva, A., Plyusnina, T., Khruschev, S., et al. (2019) Chlorophyll fluorescence induction and relaxation system for the continuous monitoring of photosynthetic capacity in photobioreactiors, Physiol. Plant., 165, 476-486, doi: 10.1111/ppl.12693.

89. Plyusnina, T., Khruschev, S., Degtereva, N., Konyukhov, I., Solovchenko, A., et al. (2020) Gradual changes in the photosynthetic apparatus triggered by nitrogen depletion during microalgae cultivation in photobioreactor, Photosynthetica, 58, 443-451, doi: 10.32615/ps.2020.002.

90. Kirchhoff, H., Mukherjee, U., and Galla, H. J. (2002) Molecular architecture of the thylakoid membrane: lipid diffusion space for plastoquinone, Biochemistry, 41, 4872-4882, doi: 10.1021/bi011650y.

91. Albertsson, P.-A. (2001) A quantitative model of the domain structure of the photosynthetic membrane, Trends Plant. Sci., 6, 349-354, doi: 10.1016/s1360-1385(01)02021-0.

92. McKenzie, S. D., Ibrahim, I. M., Aryal, U. K., and Puthiyaveetil, E. (2020) Stoichiometry of protein complexes in plant photosynthetic membranes, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 1861, 148141, doi: 10.1016/j.bbabio.2019.148141.

93. Pearson Jr., D. C., and Gross, E. L. (1998) Brownian dynamics study of the interaction between plastocyanin and cytochrome f, Biophys. J., 75, 2698-2711, doi: 10.1016/S0006-3495(98)77714-8.

94. Gross, E. L., and Rosenberg, I. (2006) A Brownian dynamics study of the interaction of Phormidium cytochrome f with various cyanobacterial plastocyanins, Biophys. J., 90, 366-380, doi: 10.1529/biophysj.105.065185.

95. Хрущев С. С., Абатурова А. М., Дьяконова А. Н., Федоров В. А., Устинин Д. М., и др. (2015) Моделирование взаимодействий белков фотосинтетической электрон-тpанcпортной цепи фотосинтеза методом броуновской динамики, Биофизика, 60, 270-292, doi: 10.1134/S0006350915020086.

96. Kovalenko, I. B., Abaturova, A. M., Gromov, P. A., Ustinin, D. M., Grachev, E. A., et al. (2006) Direct simulation of plastocyanin and cytochrome f interactions in solution, Phys. Biol., 3, 121-129, doi: 10.1088/1478-3975/3/2/004.

97. Kovalenko, I. B., Diakonova, A. N., Abaturova, A. M., Riznichenko, G. Yu., and Rubin, A. B. (2010) Direct computer simulation of ferredoxin and FNR complex formation in solution, Phys. Biol., 7, 026001, doi: 10/1088/1478-3975/7/2/026001.

98. Kovalenko, I. B., Diakonova, A. N., Riznichenko, G. Yu., and Rubin, A. B. (2011) Computer simulation of interaction of photosystem 1 with plastocyanin and ferredoxin, BioSystems., 103, 180-187, doi: 10.1016/j.biosystems.2010.09.013.

99. Kovalenko, I. B., Knyaseva, O. S., Antal, T. K., Ponomarev, V., Riznichenko, G. Yu., et al. (2017) Multiparticle Brownian dynamics simulation of experimental kinetics of cytochrome bf oxidation and photosystem 1 reduction by plastocyanin, Physiol. Plant., 161, 88-96, doi: 10.1111/ppl.12570.

100. Князева О. С., Коваленко И. Б., Абатурова А. М., Ризниченко Г. Ю., Грачев Е. А., и др. (2010) Многочаcтичная модель диффузии и взаимодейcтвия плаcтоцианина c цитоxpомом f в электpоcтатичеcком поле фотоcинтетичеcкой мембpаны, Биофизика, 55, 259-268, doi: 10.1134/S0006350910020090.

101. Riznichenko, G. Yu., Kovalenko, I. B., Abaturova, A. M., Diakonova, A. N., Ustinin, D. M., et al. (2010) New direct dynamic models of protein interactions coupled to photosynthetic electron transport reactions, Biophys. Rev., 2, 101-110, doi: 10.1007/s12551-010-0033-4.

102. Riznichenko, G. Yu., and Kovalenko, I. B. (2019) Multiparticle models of Brownian dynamics for the description of photosynthetic electron transfer involving protein mobile carriers, Int. J. Appl. Res. Bioinform., 9, 1-19, doi: 10.4018/IJARB.2019010101.

103. Хрущев С. С., Абатурова А. М., Дьяконова А. Н., Устинин Д. М., Зленко Д. В., и др. (2013) Моделирование белок-белковых взаимодействий с применением программного комплекса многочастичной броуновской динамики ProKSim, Компьютерные исследования и моделирование, 5, 47-64, doi: 10.20537/2076-7633-2013-5-1-47-64.

104. Хрущев С. С., Абатурова А. М., Федоров В. А., Коваленко И. Б., Ризниченко Г. Ю., и др. (2015) Идентификация промежуточных состояний в процессе диффузионного сближения электрон-транспортных белков пластоцианина и цитохрома f, Биофизика, 60, 629-638, doi: 10.1134/S0006350915040156.

105. Diakonova, A. N., Khrushchev, S. S., Kovalenko, I. B., Riznichenko, G. Yu., and Rubin, A. B. (2016) Influence of pH and ionic strength on electrostatic properties of ferredoxin, FNR, and hydrogenase and the rate constants of their interaction, Phys. Biol., 13, 056004, doi: 10.1088/1478-3975/13/5/056004.

106. Дьяконова А. Н., Хрущев С. С., Коваленко И. Б., Ризниченко Г. Ю., Рубин А. Б. (2016) Роль электростатических взаимодействий при образовании комплексов ферредоксин-ферредоксин-НАДФ+-редуктаза и ферредоксин-гидрогеназа, Биофизика, 61, 677-685, doi: 10.1134/S0006350916040060.

107. Riznichenko, G. Yu., Plyusnina, T. Yu., Diakonova, A. N., Kovalenko, I. B., Khruschev, S. S., et al. (2017) pH regulation of hydrogen–generating microalgae photosynthetic chain. Kinetic and multiparticle Brownian models, Nonlinearity: Problems, Solutions and Applications, Science Publishers, Inc., United States, pp. 181-202.

108. Fedorov, V. A., Kovalenko, I. B., Khruschev, S. S., Ustinin, D. M., Antal, T. K., et al. (2019) Comparative analysis of plastocyanin–cytochrome f complex formation in higher plants, green algae and cyanobacteria, Physiol. Plant., 166, 320-335, doi: 10.1111/ppl.12940.