БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 8, с. 1088–1099

УДК 577.151

Структурный подход к пониманию эволюции сайта связывания хинона в комплексе II

Обзор

© 2022 Е. Маклашинаelena.maklashina@ucsf.edu

University of California, Department of Biochemistry and Biophysics, San Francisco, CA 94143, USA

Поступила в редакцию 06.05.2022
После доработки 09.06.2022
Принята к публикации 10.06.2022

DOI: 10.31857/S0320972522080085

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: сукцинат:убихинонредуктаза, хинол:фумаратредуктаза, комплекс II, сайт связывания хинона, цитохром b.

Аннотация

Семейство комплекса II включает мембраносвязанные сукцинат:хинонредуктазы и хинол:фумаратредуктазы, которые катализируют взаимопревращение сукцината и фумарата, сопряжённое с восстановлением и окислением хинона. Эти ферменты встречаются во всех типах биологических процессов и имеют сборную структуру, в которой высококонсервативный растворимый домен связан с прикреплённым к мембране доменом, представленным в различных вариациях. В настоящее время классификация членов семейства комплекса II основана на числе субъединиц и кофакторов, заякоренных в мембране (типы A–F). Эта классификация также дает представление о возможных путях эволюции, позволяя предполагать, что некоторые из ферментов комплекса II (типы A–C) эволюционировали как единое целое. Происхождение типов D и F комплекса II, возможно, было результатом независимых событий в объединении de novo консервативного растворимого домена с новым мембранным якорем. В настоящей работе мы анализируем последние данные по структуре Mycobacterium smegmatis Sdh2, фермента комплекса II с двумя трансмембранными субъединицами и двумя молекулами гема b. Этот анализ подтверждает более раннюю гипотезу, согласно которой митохондриальный комплекс II (тип C) с единственным гемом b, возможно, передался как единое целое от предка, подобного Sdh2 M. smegmatis.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Благодарности

Я посвящаю этот обзор моему учителю Андрею Дмитриевичу Виноградову. Он посвятил большую часть своей научной жизни изучению митохондриального комплекса II, который он часто называл «моей первой любовью в науке». Я также хотела бы поблагодарить Gary Cecchini за прочтение рукописи.

Конфликт интересов

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов в финансовой или иной сфере.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Cecchini, G. (2003) Function and structure of complex II of the respiratory chain, Annu. Rev. Biochem., 72, 77-109, doi: 10.1146/annurev.biochem. 72.121801.161700.

2. Hagerhall, C. (1997) Succinate: quinone oxidoreductases. Variations on a conserved theme, Biochim. Biophys. Acta, 1320, 107-141, doi: 10.1016/s0005-2728(97)00019-4.

3. Sharma, P., Maklashina, E., Cecchini, G., and Iverson, T. M. (2019) Maturation of the respiratory complex II flavoprotein, Curr. Opin. Struct. Biol., 59, 38-46, doi: 10.1016/j.sbi.2019.01.027.

4. Sharma, P., Maklashina, E., Cecchini, G., and Iverson, T. M. (2018) Crystal structure of an assembly intermediate of respiratory Complex II, Nat. Commun., 9, 274, doi: 10.1038/s41467-017-02713-8.

5. Kounosu, A. (2014) Analysis of covalent flavinylation using thermostable succinate dehydrogenase from Thermus thermophilus and Sulfolobus tokodaii lacking SdhE homologs, FEBS Lett., 588, 1058-1063, doi: 10.1016/j.febslet.2014.02.022.

6. Lill, R., and Freibert, S. A. (2020) Mechanisms of Mitochondrial Iron-Sulfur Protein Biogenesis, Annu. Rev. Biochem., 89, 471-499, doi: 10.1146/annurev-biochem-013118-111540.

7. Bai, Y., Chen, T., Happe, T., Lu, Y., and Sawyer, A. (2018) Iron-sulphur cluster biogenesis via the SUF pathway, Metallomics, 10, 1038-1052, doi: 10.1039/c8mt00150b.

8. Heuts, D. P., Scrutton, N. S., McIntire, W. S., and Fraaije, M. W. (2009) What’s in a covalent bond? On the role and formation of covalently bound flavin cofactors, FEBS J., 276, 3405-3427, doi: 10.1111/j.1742-4658.2009.07053.x.

9. Hao, H. X., Khalimonchuk, O., Schraders, M., Dephoure, N., Bayley, J. P., et al. (2009) SDH5, a gene required for flavination of succinate dehydrogenase, is mutated in paraganglioma, Science, 325, 1139-1142, doi: 10.1126/science.1175689.

10. McNeil, M. B., Clulow, J. S., Wilf, N. M., Salmond, G. P., and Fineran, P. C. (2012) SdhE is a conserved protein required for flavinylation of succinate dehydrogenase in bacteria, J. Biol. Chem., 287, 18418-18428, doi: 10.1074/jbc.M111.293803.

11. Van Vranken, J. G., Na, U., Winge, D. R., and Rutter, J. (2015) Protein-mediated assembly of succinate dehydrogenase and its cofactors, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol., 50, 168-180, doi: 10.3109/10409238.2014.990556.

12. Moosavi, B., Berry, E. A., Zhu, X. L., Yang, W. C., and Yang, G. F. (2019) The assembly of succinate dehydrogenase: a key enzyme in bioenergetics, Cell. Mol. Life Sci., 76, 4023-4042, doi: 10.1007/s00018-019-03200-7.

13. Tedeschi, G., Negri, A., Mortarino, M., Ceciliani, F., Simonic, T., et al. (1996) L-aspartate oxidase from Escherichia coli. II. Interaction with C4 dicarboxylic acids and identification of a novel L-aspartate: fumarate oxidoreductase activity, Eur. J. Biochem., 239, 427-433, doi: 10.1111/j.1432-1033.1996.0427u.x.

14. Taylor, P., Pealing, S. L., Reid, G. A., Chapman, S. K., and Walkinshaw, M. D. (1999) Structural and mechanistic mapping of a unique fumarate reductase, Nat. Struct. Biol., 6, 1108-1112, doi: 10.1038/70045.

15. Maklashina, E., Rajagukguk, S., Iverson, T. M., and Cecchini, G. (2018) The unassembled flavoprotein subunits of human and bacterial complex II have impaired catalytic activity and generate only minor amounts of ROS, J. Biol. Chem., 293, 7754-7765, doi: 10.1074/jbc.RA118.001977.

16. Maklashina, E., Iverson, T. M., Sher, Y., Kotlyar, V., Andrell, J., et al. (2006) Fumarate reductase and succinate oxidase activity of Escherichia coli complex II homologs are perturbed differently by mutation of the flavin binding domain, J. Biol. Chem., 281, 11357-11365, doi: 10.1074/jbc.M512544200.

17. Hägerhäll, C., and Hederstedt, L. (1996) A structural model for the membrane-integral domain of succinate: quinone oxidoreductases, FEBS Lett., 389, 25-31, doi: 10.1016/0014-5793(96)00529-7.

18. Lancaster, C. R. (2013) The di-heme family of respiratory complex II enzymes, Biochim. Biophys. Acta, 1827, 679-687, doi: 10.1016/j.bbabio.2013.02.012.

19. Iverson, T. M., Luna-Chavez, C., Cecchini, G., and Rees, D. C. (1999) Structure of the Escherichia coli fumarate reductase respiratory complex, Science, 284, 1961-1966, doi: 10.1126/science.284.5422.1961.

20. Yankovskaya, V., Horsefield, R., Tornroth, S., Luna-Chavez, C., Miyoshi, H., et al. (2003) Architecture of succinate dehydrogenase and reactive oxygen species generation, Science, 299, 700-704, doi: 10.1126/science.1079605.

21. Huang, L. S., Shen, J. T., Wang, A. C., and Berry, E. A. (2006) Crystallographic studies of the binding of ligands to the dicarboxylate site of Complex II, and the identity of the ligand in the “oxaloacetate-inhibited” state, Biochim. Biophys. Acta, 1757, 1073-1083, doi: 10.1016/j.bbabio.2006.06.015.

22. Sun, F., Huo, X., Zhai, Y., Wang, A., Xu, J., et al. (2005) Crystal structure of mitochondrial respiratory membrane protein complex II, Cell, 121, 1043-1057, doi: 10.1016/j.cell.2005.05.025.

23. Inaoka, D. K., Shiba, T., Sato, D., Balogun, E. O., Sasaki, T., et al. (2015) Structural insights into the molecular design of flutolanil derivatives targeted for fumarate respiration of parasite mitochondria, Int. J. Mol. Sci., 16, 15287-15308, doi: 10.3390/ijms160715287.

24. Hards, K., Rodriguez, S. M., Cairns, C., and Cook, G. M. (2019) Alternate quinone coupling in a new class of succinate dehydrogenase may potentiate mycobacterial respiratory control, FEBS Lett., 593, 475-486, doi: 10.1002/1873-3468.13330.

25. Zhou, X., Gao, Y., Wang, W., Yang, X., Yang, X., et al. (2021) Architecture of the mycobacterial succinate dehydrogenase with a membrane-embedded Rieske FeS cluster, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 118, e2022308118, doi: 10.1073/pnas.2022308118.

26. Lancaster, C. R., Kroger, A., Auer, M., and Michel, H. (1999) Structure of fumarate reductase from Wolinella succinogenes at 2.2 A resolution, Nature, 402, 377-385, doi: 10.1038/46483.

27. Guan, H. H., Hsieh, Y. C., Lin, P. J., Huang, Y. C., Yoshimura, M., et al. (2018) Structural insights into the electron/proton transfer pathways in the quinol:fumarate reductase from Desulfovibrio gigas, Sci. Rep., 8, 14935, doi: 10.1038/s41598-018-33193-5.

28. Gong, H., Gao, Y., Zhou, X., Xiao, Y., Wang, W., et al. (2020) Cryo-EM structure of trimeric Mycobacterium smegmatis succinate dehydrogenase with a membrane-anchor SdhF, Nat. Commun., 11, 4245, doi: 10.1038/s41467-020-18011-9.

29. Juhnke, H. D., Hiltscher, H., Nasiri, H. R., Schwalbe, H., and Lancaster, C. R. (2009) Production, characterization and determination of the real catalytic properties of the putative “succinate dehydrogenase” from Wolinella succinogenes, Mol. Microbiol., 71, 1088-1101, doi: 10.1111/j.1365-2958.2008.06581.x.

30. Tran, Q. M., Rothery, R. A., Maklashina, E., Cecchini, G., and Weiner, J. H. (2007) Escherichia coli succinate dehydrogenase variant lacking the heme b, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 104, 18007-18012, doi: 10.1073/pnas.0707732104.

31. Maklashina, E., Hellwig, P., Rothery, R. A., Kotlyar, V., Sher, Y., et al. (2006) Differences in protonation of ubiquinone and menaquinone in fumarate reductase from Escherichia coli, J. Biol. Chem., 281, 26655-26664, doi: 10.1074/jbc.M602938200.

32. Schirawski, J., and Unden, G. (1998) Menaquinone-dependent succinate dehydrogenase of bacteria catalyzes reversed electron transport driven by the proton potential, Eur. J. Biochem, 257, 210-215, doi: 10.1046/j.1432-1327.1998.2570210.x.

33. Madej, M. G., Nasiri, H. R., Hilgendorff, N. S., Schwalbe, H., Unden, G., et al. (2006) Experimental evidence for proton motive force-dependent catalysis by the diheme-containing succinate:menaquinone oxidoreductase from the Gram-positive bacterium Bacillus licheniformis, Biochemistry, 45, 15049-15055, doi: 10.1021/bi0618161.

34. Madej, M. G., Nasiri, H. R., Hilgendorff, N. S., Schwalbe, H., and Lancaster, C. R. (2006) Evidence for transmembrane proton transfer in a dihaem-containing membrane protein complex, EMBO J., 25, 4963-4970, doi: 10.1038/sj.emboj.7601361.

35. Schafer, G., Anemuller, S., and Moll, R. (2002) Archaeal complex II: “classical” and “non-classical” succinate:quinone reductases with unusual features, Biochim. Biophys. Acta, 1553, 57-73, doi: 10.1016/s0005-2728(01)00232-8.

36. Maklashina, E., Rajagukguk, S., McIntire, W. S., and Cecchini, G. (2010) Mutation of the heme axial ligand of Escherichia coli succinate-quinone reductase: implications for heme ligation in mitochondrial complex II from yeast, Biochim. Biophys. Acta, 1797, 747-754, doi: 10.1016/j.bbabio.2010.01.019.

37. Lancaster, C. R., Gorss, R., Haas, A., Ritter, M., Mantele, W., et al. (2000) Essential role of Glu-C66 for menaquinol oxidation indicates transmembrane electrochemical potential generation by Wolinella succinogenes fumarate reductase, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97, 13051-13056, doi: 10.1073/pnas.220425797.

38. Maklashina, E., and Cecchini, G. (2010) The quinone-binding and catalytic site of complex II, Biochim. Biophys. Acta, 1797, 1877-1882, doi: 10.1016/j.bbabio.2010.02.015.

39. Silkin, Y., Oyedotun, K. S., and Lemire, B. D. (2007) The role of Sdh4p Tyr-89 in ubiquinone reduction by the Saccharomyces cerevisiae succinate dehydrogenase, Biochim. Biophys. Acta, 1767, 143-150, doi: 10.1016/j.bbabio.2006.11.017.

40. Tran, Q. M., Rothery, R. A., Maklashina, E., Cecchini, G., and Weiner, J. H. (2006) The quinone binding site in Escherichia coli succinate dehydrogenase is required for electron transfer to the heme b, J. Biol. Chem., 281, 32310-32317, doi: 10.1074/jbc.M607476200.

41. Tran, Q. M., Fong, C., Rothery, R. A., Maklashina, E., Cecchini, G., and Weiner, J. H. (2012) Out of plane distortions of the heme b of Escherichia coli succinate dehydrogenase, PLoS One, 7, e32641, doi: 10.1371/journal.pone.0032641.

42. Maklashina, E., Rothery, R. A., Weiner, J. H., and Cecchini, G. (2001) Retention of heme in axial ligand mutants of succinate-ubiquinone xxidoreductase (complex II) from Escherichia coli, J. Biol. Chem., 276, 18968-18976, doi: 10.1074/jbc.M011270200.

43. Gu, L. Q., Yu, L., and Yu, C. A. (1990) Effect of substituents of the benzoquinone ring on electron-transfer activities of ubiquinone derivatives, Biochim. Biophys. Acta, 1015, 482-492, doi: 10.1016/0005-2728(90)90082-f.