БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 8, с. 1064–1076

УДК 577.151

Механизм транслокации ионов Na+‑родопсином

Обзор

© 2022 А.В. Богачев *bogachev@belozersky.msu.ru, А.А. Байков, Ю.В. Берцова, М.Д. Мамедов

НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119234 Москва, Россия

Поступила в редакцию 03.04.2022
После доработки 10.05.2022
Принята к публикации 20.05.2022

DOI: 10.31857/S0320972522080061

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: Na+-транслоцирующий родопсин, преобразование энергии света, ретиналь, ионная помпа, катионный транспорт.

Аннотация

В обзоре дано краткое описание структуры и транспортной функции недавно открытого семейства ретиналь-содержащих белков – Na+-транслоцирующих родопсинов. Особое внимание уделено кинетике генерации разности трансмембранных электрических потенциалов в ходе фотоцикла Na+-родопсина. Рассматриваемый механизм транспорта предполагает, что движущей силой для перемещения Na+ из цитоплазмы внутрь белка служит локальное электрическое поле, создаваемое перемещением протона от основания Шиффа.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Вклад авторов

А.В. Богачев и А.А. Байков написали статью. Ю.В. Берцова и М.Д. Мамедов подготовили рисунки и участвовали в обсуждении и редактировании. Все авторы прочли и одобрили окончательный вариант статьи.

Финансирование

Работа выполнена при финансовой поддержке Министерства науки и высшего образования Российской Федерации в рамках Соглашения № 075-15-2021-1354 от 07.10.2021.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Blankenship, R. E. (2014) Molecular Mechanisms of Photosynthesis, 2nd Edn., Wiley-Blackwell, Oxford.

2. Oesterhelt, D., and Stoeckenius, W. (1971) Rhodopsin-like protein from the purple membrane of Halobacterium halobium, Nat. New Biol., 233, 149-152, doi: 10.1038/newbio233149a0.

3. Oesterhelt, D., and Stoeckenius, W. (1973) Functions of a new photoreceptor membrane, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 70, 2853-2857, doi: 10.1073/pnas.70.10.2853.

4. Luecke, H., Richter, H. T., and Lanyi, J. K. (1998) Proton transfer pathways in bacteriorhodopsin at 2.3 angstrom resolution, Science, 280, 1934-1937, doi: 10.1126/science.280.5371.1934.

5. Ernst, O. P., Lodowski, D. T., Elstner, M., Hegemann, P., Brown, L. S., et al. (2014) Microbial and animal rhodopsins: structures, functions, and molecular mechanisms, Chem. Rev., 114, 126-163, doi: 10.1021/cr4003769.

6. Matsuno-Yagi, A., and Mukohata, Y. (1977) Two possible roles of bacteriorhodopsin; a comparative study of strains of Halobacterium halobium differing in pigmentation, Biochem. Biophys. Res. Commun., 78, 237-243, doi: 10.1016/0006-291x(77)91245-1.

7. Schobert, B., and Lanyi, J. K. (1982) Halorhodopsin is a light-driven chloride pump, J. Biol. Chem., 257, 10306-10313, doi: 10.1016/S0021-9258(18)34020-1.

8. Kolbe, M., Besir, H., Essen, L. O., and Oesterhelt, D. (2000) Structure of the light-driven chloride pump halorhodopsin at 1.8 Å resolution, Science, 288, 1390-1396, doi: 10.1126/science.288.5470.1390.

9. Kalaidzidis, I. V., Kalaidzidis, Y. L., and Kaulen, A. D. (1998) Flash-induced voltage changes in halorhodopsin from Natronobacterium pharaonis, FEBS Lett., 427, 59-63, doi: 10.1016/s0014-5793(98)00394-9.

10. Sasaki, J., Brown, L. S., Chon, Y. S., Kandori, H., Maeda, A., et al. (1995) Conversion of bacteriorhodopsin into a chloride ion pump, Science, 269, 73-75, doi: 10.1126/science.7604281.

11. Béjà, O., Spudich, E. N., Spudich, J. L., Leclerc, M., DeLong, E. F. (2001) Proteorhodopsin phototrophy in the ocean, Nature, 411, 786-789, doi: 10.1038/35081051.

12. Inoue, K., Ono, H., Abe-Yoshizumi, R., Yoshizawa, S., Ito, H., et al. (2013) A light-driven sodium ion pump in marine bacteria, Nat. Commun., 4, 1678, doi: 10.1038/ncomms2689.

13. Kwon, S. K., Kim, B. K., Song, J. Y., Kwak, M. J., Lee, C. H., et al. (2013) Genomic makeup of the marine flavobacterium Nonlabens (Donghaeana) dokdonensis and identification of a novel class of rhodopsins, Genome Biol. Evol., 5, 187-199, doi: 10.1093/gbe/evs134.

14. Balashov, S. P., Imasheva, E. S., Dioumaev, A. K., Wang, J. M., Jung, K. H., et al. (2014) Light-driven Na+ pump from Gillisia limnaea: a high-affinity Na+ binding site is formed transiently in the photocycle, Biochemistry, 53, 7549-7561, doi: 10.1021/bi501064n.

15. Bertsova, Y. V., Bogachev, A. V., and Skulachev, V. P. (2015) Proteorhodopsin from Dokdonia sp. PRO95 is a light-driven Na+-pump, Biochemistry (Moscow), 80, 449-454, doi: 10.1134/S0006297915040082.

16. Li, H., Sineshchekov, O. A., da Silva, G. F., and Spudich, J. L. (2015) In vitro demonstration of dual light-driven Na+/H+ pumping by a microbial rhodopsin, Biophys. J., 109, 1446-1453, doi: 10.1016/j.bpj.2015.08.018.

17. Tsunoda, S. P., Prigge, M., Abe-Yoshizumi, R., Inoue, K., Kozaki, Y., et al. (2017) Functional characterization of sodium-pumping rhodopsins with different pumping properties, PLoS One, 12, e0179232, doi: 10.1371/journal.pone.0179232.

18. Gushchin, I., Shevchenko, V., Polovinkin, V., Kovalev, K., Alekseev, A., et al. (2015) Crystal structure of a light-driven sodium pump, Nat. Struct. Mol. Biol., 22, 390-395, doi: 10.1038/nsmb.3002.

19. Kato, H. E., Inoue, K., Abe-Yoshizumi, R., Kato, Y., Ono, H., et al. (2015) Structural basis for Na+ transport mechanism by a light-driven Na+ pump, Nature, 521, 48-53, doi: 10.1038/nature14322.

20. Shibata, M., Inoue, K., Ikeda, K., Konno, M., Singh, M., et al. (2018) Oligomeric states of microbial rhodopsins determined by high-speed atomic force microscopy and circular dichroic spectroscopy, Sci. Rep., 8, 8262, doi: 10.1038/s41598-018-26606-y.

21. Otomo, A., Mizuno, M., Inoue, K., Kandori, H., and Mizutani, Y. (2020) Allosteric communication with the retinal chromophore upon ion binding in a light-driven sodium ion-pumping rhodopsin, Biochemistry, 59, 520-529, doi: 10.1021/acs.biochem.9b01062.

22. Skulachev, V. P. (1993) Interrelations of bioenergetic and sensory functions of the retinal proteins, Q. Rev. Biophys., 26, 177-199, doi: 10.1017/s0033583500004066.

23. Weinert, T., Skopintsev, P., James, D., Dworkowski, F., Panepucci, E., et al. (2019) Proton uptake mechanism in bacteriorhodopsin captured by serial synchrotron crystallography, Science, 365, 61-65, doi: 10.1126/science.aaw8634.

24. Inoue, K., Nomura, Y., Kandori, H. (2016) Asymmetric functional conversion of eubacterial light-driven ion pumps, J. Biol. Chem., 291, 9883-9893, doi: 10.1074/jbc.M116.716498.

25. Matsuo, J., Kikukawa, T., Fujisawa, T., Hoff, W. D., Unno, M. (2020) “Watching” a molecular twist in a protein by Raman optical activity, J. Phys. Chem. Lett., 11, 8579-8584, doi: 10.1021/acs.jpclett.0c02448.

26. Luecke, H., Schobert, B., Stagno, J., Imasheva, E. S., Wang, J. M., et al. (2008) Crystallographic structure of xanthorhodopsin, the light-driven proton pump with a dual chromophore, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 105, 16561-16565, doi: 10.1073/pnas.0807162105.

27. Balashov, S. P., Imasheva, E. S., Wang, J. M., and Lanyi, J. K. (2008) Excitation energy-transfer and the relative orientation of retinal and carotenoid in xanthorhodopsin, Biophys. J., 95, 2402-2414, doi: 10.1529/biophysj.108.132175.

28. Bertsova, Y. V., Arutyunyan, A. M., and Bogachev, A. V. (2016) Na+-translocating rhodopsin from Dokdonia sp. PRO95 does not contain carotenoid antenna, Biochemistry (Moscow), 81, 414-419, doi: 10.1134/S000629791604012X.

29. Anashkin, V. A., Bertsova, Y. V., Mamedov, A. M., Mamedov, M. D., Arutyunyan, A. M., et al. (2018) Engineering a carotenoid-binding site in Dokdonia sp. PRO95 Na+-translocating rhodopsin by a single amino acid substitution, Photosynth. Res., 136, 161-169, doi: 10.1007/s11120-017-0453-0.

30. Tahara, S., Takeuchi, S., Abe-Yoshizumi, R., Inoue, K., Ohtani, H., et al. (2015) Ultrafast photoreaction dynamics of a light-driven sodium-ion-pumping retinal protein from Krokinobacter eikastus revealed by femtosecond time-resolved absorption spectroscopy, J. Phys. Chem. Lett., 6, 4481-4486, doi: 10.1021/acs.jpclett.5b01994.

31. Miranda, M. R., Choi, A. R., Shi, L., Bezerra, A. G. Jr., Jung, K. H., et al. (2009) The photocycle and proton translocation pathway in a cyanobacterial ion-pumping rhodopsin, Biophys. J., 96, 1471-1481, doi: 10.1016/j.bpj.2008.11.026.

32. Morizumi, T., Ou, W. L., Van Eps, N., Inoue, K., Kandori, H., et al. (2019) X-ray crystallographic structure and oligomerization of Gloeobacter rhodopsin, Sci. Rep., 9, 11283, doi: 10.1038/s41598-019-47445-5.

33. Bogachev, A. V., Bertsova, Y. V., Verkhovskaya, M. L., Mamedov, M. D., and Skulachev, V. P. (2016) Real-time kinetics of electrogenic Na+ transport by rhodopsin from the marine flavobacterium Dokdonia sp. PRO95, Sci. Rep., 6, 21397, doi: 10.1038/srep21397.

34. Nango, E., Royant, A., Kubo, M., Nakane, T., Wickstrand, C., et al. (2016) A three-dimensional movie of structural changes in bacteriorhodopsin, Science, 354, 1552-1557, doi: 10.1126/science.aah3497.

35. Grandjean, J., Laszlo, P., and Gerday, C. (1977) Sodium complexation by the calcium binding site of parvalbumin, FEBS Lett., 81, 376-380, doi: 10.1016/0014-5793(77)80558-9.

36. Monoi, H. (1985) Nuclear magnetic resonance of 23Na ions interacting with the gramicidin channel, Biophys. J., 48, 643-662, doi: 10.1016/S0006-3495(85)83820-0.

37. Bogachev, A. V., Bertsova, Y. V., Aitio, O., Permi, P., and Verkhovsky, M. I. (2007) Redox-dependent sodium binding by the Na+-translocating NADH:quinone oxidoreductase from Vibrio harveyi, Biochemistry, 46, 10186-10191, doi: 10.1021/bi700440w.

38. Jakdetchai, O., Eberhardt, P., Asido, M., Kaur, J., Kriebel, C. N., et al. (2021) Probing the photointermediates of light-driven sodium ion pump Kr2 by DNP-enhanced solid-state NMR, Sci. Adv., 7, eabf4213, doi: 10.1126/sciadv.abf4213.

39. Kovalev, K., Astashkin, R., Gushchin, I., Orekhov, P., Volkov, D., et al. (2020) Molecular mechanism of light-driven sodium pumping, Nat. Commun., 11, 2137, doi: 10.1038/s41467-020-16032-y.

40. Murabe, K., Tsukamoto, T., Aizawa, T., Demura, M., and Kikukawa, T. (2020) Direct detection of the substrate uptake and release reactions of the light-driven sodium-pump rhodopsin, J. Am. Chem. Soc., 142, 16023-16030, doi: 10.1021/jacs.0c07264.

41. Skopintsev, P., Ehrenberg, D., Weinert, T., James, D., Kar, R. K., et al. (2020) Femtosecond-to-millisecond structural changes in a light-driven sodium pump, Nature, 583, 314-318, doi: 10.1038/s41586-020-2307-8.

42. Konno, M., Kato, Y., Kato, H. E., Inoue, K., Nureki, O., Kandori, H. (2016) Mutant of a light-driven sodium ion pump can transport cesium ions, J. Phys. Chem. Lett., 7, 51-55, doi: 10.1021/acs.jpclett.5b02385.

43. Mamedov, A. M., Bertsova, Y. V., Anashkin, V. A., Mamedov, M. D., Baykov, A. A., et al. (2018) Identification of the key determinant of the transport promiscuity in Na+-translocating rhodopsins, Biochem. Biophys. Res. Commun., 499, 600-604, doi: 10.1016/j.bbrc.2018.03.196.

44. Kato, Y., Inoue, K., and Kandori, H. (2015b) Kinetic analysis of H+-Na+ selectivity in a light-driven Na+-pumping rhodopsin, J. Phys. Chem. Lett., 6, 5111-5115, doi: 10.1021/acs.jpclett.5b02371.

45. Nakamura, T., Kawasaki, S., and Unemoto, T. (1992) Roles of K+ and Na+ in pH homeostasis and growth of the marine bacterium Vibrio alginolyticus, J. Gen. Microbiol., 138, 1271-1276, doi: 10.1099/00221287-138-6-1271.

46. Kandori, H., Inoue, K., and Tsunoda, S. P. (2018) Light-driven sodium-pumping rhodopsin: a new concept of active transport, Chem. Rev., 118, 10646-10658, doi: 10.1021/acs.chemrev.7b00548.

47. Parsegian, A. (1969) Energy of an ion crossing a low dielectric membrane: solutions to four relevant electrostatic problems, Nature, 221, 844-846, doi: 10.1038/221844a0.

48. Mitchell, R., Mitchell, P., and Rich, P. R. (1992) Protonation states of the catalytic intermediates of cytochrome c oxidase, Biochim. Biophys. Acta, 1101, 188-191, doi: 10.1016/0005-2728(92)90221-M.

49. Popović, D. M., and Stuchebrukhov, A. A. (2004) Proton pumping mechanism and catalytic cycle of cytochrome c oxidase: coulomb pump model with kinetic gating, FEBS Lett., 566, 126-130, doi: 10.1016/j.febslet.2004.04.016.

50. Bogachev, A. V., and Verkhovsky, M. I. (2005) Na+-translocating NADH:quinone oxidoreductase: progress achieved and prospects of investigations, Biochemistry (Moscow), 70, 143-149, doi: 10.1007/s10541-005-0093-4.

51. Dracheva, S. M., Drachev, L. A., Konstantinov, A. A., Semenov, A. Yu., Skulachev, V. P., et al. (1988) Electrogenic steps in the redox reactions catalyzed by photosynthetic reaction-centre complex from Rhodopseudomonas viridis, Eur. J. Biochem., 171, 253-264, doi: 10.1111/j.1432-1033.

52. Konstantinov, A. A., Siletsky, S., Mitchell, D., Kaulen, A., and Gennis, R. B. (1997) The roles of the two proton input channels in cytochrome c oxidase from Rhodobacter sphaeroides probed by the effects of site-directed mutations on time-resolved electrogenic intraprotein proton transfer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 94, 9085-9090, doi: 10.1073/pnas.94.17.9085.

53. Kaulen, A. D. (2000) Electrogenic processes and protein conformational changes accompanying the bacteriorhodopsin photocycle, Biochim. Biophys. Acta, 1460, 204-219, doi: 10.1016/s0005-2728(00)00140-7.

54. Siletsky, S. A., Mamedov, M. D., Lukashev, E. P., Balashov, S. P., Dolgikh, D. A., et al. (2016) Electrogenic steps of light-driven proton transport in ESR, a retinal protein from Exiguobacterium sibiricum, Biochim. Biophys. Acta, 1857, 1741-1750, doi: 10.1016/j.bbabio.2016.08.004.

55. Mamedov, M. D., Mamedov, A. M., Bertsova, Y. V., and Bogachev, A. V. (2016) A single mutation converts bacterial Na+-transporting rhodopsin into an H+ transporter, FEBS Lett., 590, 2827-2835, doi: 10.1002/1873-3468.12324.

56. Grimm, C., Silapetere, A., Vogt, A., Bernal Sierra, Y. A., and Hegemann, P. (2018) Electrical properties, substrate specificity and optogenetic potential of the engineered light-driven sodium pump eKR2, Sci. Rep., 8, 9316, doi: 10.1038/s41598-018-27690-w.

57. Inoue, K. (2021) Diversity, mechanism, and optogenetic application of light-driven ion pump rhodopsins, Adv. Exp. Med. Biol., 1293, 89-126, doi: 10.1007/978-981-15-8763-4_6.