БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 6, с. 727–740

УДК 578.2

Структурно модифицированные частицы вирусов растений и бактериофагов со спиральной структурой. Свойства и применение

Обзор

© 2022 О.А. Кондакова, Е.А. Евтушенко *trifonova.katerina@gmail.com, О.А. Баранов, Н.А. Никитин, О.В. Карпова

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет, 119234 Москва, Россия

Поступила в редакцию 21.04.2022
После доработки 16.05.2022
Принята к публикации 16.05.2022

DOI: 10.31857/S0320972522060033

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: структурно модифицированные вирусы, сферические частицы, вирусы растений, бактериофаги, вакцины, биотехнология, биомедицина.

Аннотация

Структурно модифицированные частицы, полученные в процессе термического или химического воздействия на палочковидные или нитевидные вирионы вирусов растений и бактериофагов, в последнее время заслужили пристальное внимание исследователей как перспективные биогенные частицы для создания новых биотехнологий. В настоящем обзоре представлены литературные данные, посвящённые получению, структуре и свойствам структурно модифицированных частиц, в том числе их биобезопасности для животных, а также основные направления применения таких частиц в биомедицине. Отдельный раздел посвящён одному из наиболее актуальных и перспективных направлений использования структурно модифицированных вирусов растений – созданию вакцинных кандидатов на их основе.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда в рамках приоритетного направления деятельности РНФ «Проведение фундаментальных научных исследований и поисковых научных исследований отдельными научными группами» (грант № 18-14-00044).

Благодарности

Исследование было выполнено в рамках научного направления Междисциплинарной научно-образовательной школы Московского университета «Молекулярные технологии живых систем и синтетическая биология».

Вклад авторов

О.В. Карпова, Н.А. Никитин – концепция обзорной статьи; О.А. Кондакова, Е.А. Евтушенко, О.А. Баранов и Н.А. Никитин – сбор и анализ литературы, написание текста; Е.А. Евтушенко, Н.А. Никитин и О.В. Карпова – редактирование текста обзора; О.А. Баранов и Н.А. Никитин – создание иллюстраций.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов в финансовой или иной сфере.

Соблюдение этических норм

Все процедуры, выполненные в исследованиях с участием животных, соответствовали этическим стандартам учреждения, в котором проводились исследования, и утверждённым правовым актам РФ и международных организаций.

Список литературы

1. Karpova, O., Nikitin, N., Chirkov, S., Trifonova, E., Sheveleva, A., et al. (2012) Immunogenic compositions assembled from tobacco mosaic virus-generated spherical particle platforms and foreign antigens, J. Gen. Virol., 93, 400-407, doi: 10.1099/vir.0.036293-0.

2. Bruckman, M. A., Hern, S., Jiang, K., Flask, C., Yu, X., et al. (2013) Tobacco mosaic virus and spheres as supramolecular high-relaxivity MRI contrast agents, J. Mat. Chem. B, 1, 1482-1490, doi: 10.1039/C3TB00461A.

3. Bruckman, M. A., Czapar, A. E., VanMeter, A., Randolph, L. N., and Steinmetz, N. F. (2016) Tobacco mosaic virus-based protein nanoparticles and nanorods for chemotherapy delivery targeting breast cancer, J. Control Rel.231, 103-113, doi: 10.1016/j.jconrel.2016.02.045.

4. Trifonova, E. A., Zenin, V. A., Nikitin, N. A., Yurkova, M. S., Ryabchevskaya, E. M., et al. (2017) Study of rubella candidate vaccine based on a structurally modified plant virus, Antiviral Res., 144, 27-33, doi: 10.1016/j.antiviral.2017.05.006.

5. Plank, J. M., Alibay, Z., Ngo-Duc, T. T., Lai, M., Mayes, E. A. S., et al. (2020) Bifunctional M13 bacteriophage nanospheroids for the synthesis of hybrid noncentrosymmetric nanoparticles, ACS Appl. Nano Mater., 3, 10668-10677, doi: 10.1021/acsanm.0c01876.

6. Ngo-Duc, T. T., Alibay, Z., Plank, J. M., Cheeney, J. E., and Haberer, E. D. (2020) Gold-decorated M13 I-forms and S-forms for targeted photothermal lysis of bacteria, ACS Appl. Mater. Interfaces, 12, 126-134, doi: 10.1021/acsami.9b15682.

7. Kovalenko, A. O., Ryabchevskaya, E. M., Evtushenko, E. A., Manukhova, T. I., Kondakova, O. A., et al. (2022) Vaccine candidate against COVID-19 based on structurally modified plant virus as an adjuvant, Front. Microbiol., 13, 1-15, doi: 10.3389/fmicb.2022.845316.

8. Ryabchevskaya, E. M., Granovskiy, D. L., Evtushenko, E. A., Ivanov, P. A., Kondakova, O.A., et al. (2022) Designing stable bacillus anthracis antigens with a view to recombinant anthrax vaccine development, Pharmaceutics, 14, 806, doi: 10.3390/pharmaceutics14040806.

9. Manning, M., Chrysogelos, S., and Griffith, J. (1981) Mechanism of coliphage M13 contraction: intermediate structures trapped at low temperatures, J. Virol., 40, 912-919, doi: 10.1128/JVI.40.3.912-919.1981.

10. Atabekov, J., Nikitin, N., Arkhipenko, M., Chirkov, S., and Karpova, O. (2011) Thermal transition of native tobacco mosaic virus and RNA-free viral proteins into spherical nanoparticles, J. Gen. Virol., 92, 453-456, doi: 10.1099/vir.0.024356-0.

11. Nikitin, N., Ksenofontov, A., Trifonova, E., Arkhipenko, M., Petrova, E., et al. (2016) Thermal conversion of filamentous potato virus X into spherical particles with different properties from virions, FEBS Lett., 590, 1543-1551, doi: 10.1002/1873-3468.12184.

12. Manukhova, T. I., Evtushenko, E. A., Ksenofontov, A. L., Arutyunyan, A. M., Kovalenko, A. O., et al. (2021) Thermal remodelling of Alternanthera mosaic virus virions and virus-like particles into protein spherical particles, PLoS One16, e0255378, doi: 10.1371/journal.pone.0255378.

13. Hart, R. G. (1956) Morphological changes accompanying thermal denaturation of tobacco mosaic virus, Biochim. Biophys. Acta, 20, 388-389.

14. Bruckman, M. A., Yu, X., and Steinmetz, N. F. (2013) Engineering Gd-loaded nanoparticles to enhance MRI sensitivity via T(1) shortening, Nanotechnology, 24, 462001, doi: 10.1088/0957-4484/24/46/462001.

15. Bruckman, M. A., Randolph, L. N., VanMeter, A., Hern, S., Shoffstall, A. J., Taurog, R. E., et al. (2014) Biodistribution, pharmacokinetics, and blood compatibility of native and PEGylated tobacco mosaic virus nano-rods and -spheres in mice, Virology, 449, 163-173, doi: 10.1016/j.virol.2013.10.035.

16. Bruckman, M. A., and Steinmetz, N. F. (2014) Chemical modification of the inner and outer surfaces of Tobacco Mosaic Virus (TMV), Methods Mol. Biol., 1108, 173-185, doi: 10.1007/978-1-62703-751-8_13.

17. Bruckman, M. A., Jiang, K., Simpson, E. J., Randolph, L. N., Luyt, L. G., et al. (2014) Dual-modal magnetic resonance and fluorescence imaging of atherosclerotic plaques in vivo using VCAM-1 targeted tobacco mosaic virus, Nano Lett., 14, 1551-1558, doi: 10.1021/nl404816m.

18. Bruckman, M. A., Randolph, L. N., Gulati, N. M., Stewart, P. L., et al. (2015) Silica-coated Gd(DOTA)-loaded protein nanoparticles enable magnetic resonance imaging of macrophages, J. Mater. Chem. B, 3, 7503-7510, doi: 10.1039/C5TB01014D.

19. Bruckman, M. A., VanMeter, A., and Steinmetz, N. F. (2015) Nanomanufacturing of Tobacco Mosaic virus-based spherical biomaterials using a continuous flow method, ACS Biomater. Sci. Eng., 1, 13-18, doi: 10.1021/ab500059s.

20. Wu, Y., Zhao, X., Hu, J., Lin, Y., and Wang, Q. (2017) Preparation and characterization of functional Tobacco Mosaic virus spherical nanoparticles, Chinese J. Appl. Chem., 34, 379-384, doi: 10.11944/j.issn.1000-0518.2017.04.160302.

21. Rodríguez-Galvan, A., Martinez-Loran, E., Naveja, J. J., Ornelas-Soto, N., Basiuk, V., et al. (2017) In situ metallization of thermally-treated tobacco mosaic virus using silver nanoparticles, J. Nanosci. Nanotechnol., 17, 4740-4747, doi: 10.1166/jnn.2017.13714.

22. Murray, A. A., Wang, C., Fiering, S., and Steinmetz, N. F. (2018) In situ vaccination with Cowpea vs Tobacco Mosaic Virus against melanoma, Mol. Pharm., 15, 3700-3716, doi: 10.1021/acs.molpharmaceut.8b00316.

23. Трифонова Е. А., Никитин Н. А., Архипенко М. В., Донченко Е. К., Атабеков И. Г., и др. (2017) Сравнительное изучение термической перестройки вирусов с икосаэдрическим и спиральным типом симметрии, Вестник МГУ, Серия 16, Биология, 4, 209-214.

24. Griffith, J., Manning, M., and Dunn, K. (1981) Filamentous bacteriophage contract into hollow spherical particles upon exposure to a chloroform-water interface, Cell, 23, 747-753, doi: 10.1016/0092-8674(81)90438-4.

25. Butler, P. J. (1999) Self-assembly of tobacco mosaic virus: The role of an intermediate aggregate generating both specificity and speed, Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci., 354, 537-550, doi: 10.1098/rstb.1999.0405.

26. Lomonossoff, G. P., and Wege, C. (2018) TMV particles: the journey from Fundamental studies to bionanotechnology applications, Adv. Virus. Res., 102, 149-176, doi: 10.1016/bs.aivir.2018.06.003.

27. Никитин Н. А., Малинин А. С., Рахнянская А. А., Трифонова Е. А., Карпова О. В., и др. (2011) Использование поликатионного спейсера для нековалентной иммобилизации альбумина на термически модифицированных вирусных частицах, Высокомолекулярные соединения, Серия А, 53, 1885-1891.

28. Dobrov, E. N., Nikitin, N. A., Trifonova, E. A., Parshina, E. Y., Makarov, V. V., et al. (2014) β-structure of the coat protein subunits in spherical particles generated by tobacco mosaic virus thermal denaturation, J. Biomol. Struct. Dyn., 32, 701-708, doi: 10.1080/07391102.2013.788983.

29. Nikitin, N., Trifonova, E., Karpova, O., and Atabekov, J. (2013) Examination of biologically active nanocomplexes by nanoparticle tracking analysis, Microsc. Microanal., 19, 808-813, doi: 10.1017/S1431927613000597.

30. Nikitin, N. A., Malinin, A. S., Trifonova, E. A., Rakhnyanskaya, A. A., Yaroslavov, A. A., et al. (2014) Proteins immobilization on the surface of modified plant viral particles coated with hydrophobic polycations, J. Biomater. Sci. Polym. Ed., 25, 1743-1754, doi: 10.1080/09205063.2014.946877.

31. Ksenofontov, A. L., Fedorova, N. V., Badun, G. A., Serebryakova, M. V., Nikitin, N. A., et al. (2019) Surface characterization of the thermal remodeling helical plant virus, PLoS One, 14, e0216905, doi: 10.1371/journal.pone.0216905.

32. Трифонова Е. А., Никитин Н. А., Кирпичников М. П., Карпова О. В., Атабеков И. Г. (2015) Способ получения и характеристика сферических частиц – новых биогенных платформ, Вестник МГУ, Серия 16, Биология, 4, 46-50.

33. Trifonova, E. A., Nikitin, N. A., Gmyl, A. P., Lazareva, E. A., Karpova, O. V., et al. (2014) Complexes assembled from TMV-derived spherical particles and entire virions of heterogeneous nature, J. Biomol. Struct. Dyn., 32, 1193-1201, doi: 10.1080/07391102.2013.816868.

34. Evtushenko, E. A., Ryabchevskaya, E. M., Nikitin, N. A. Atabekov, J. G., and Karpova, O. V. (2020) Plant virus particles with various shapes as potential adjuvants, Sci. Rep., 10, 10365, doi: 10.1038/s41598-020-67023-4.

35. Ryabchevskaya, E. M., Evtushenko, E. A., Granovskiy, D. L., Ivanov, P. A., Atabekov, J. G., et al. (2021) Two approaches for the stabilization of Bacillus anthracis recombinant protective antigen, Hum. Vaccine Immunother., 17, 560-565, doi: 10.1080/21645515.2020.1772632.

36. Phillips, B., Van Rompay, K., Rodriguez-Nieves, J., Lorin, C., Koutsoukos, M., et al. (2018) Adjuvant-dependent enhancement of HIV Env-specific antibody responses in infant rhesus macaques, J. Virol., 92, e01051-18, doi: 10.1128/JVI.01051-18.

37. Wang, Z. B., and Xu, J. (2020) Better adjuvants for better vaccines: Progress in adjuvant delivery systems, modifications, and adjuvant-antigen codelivery, Vaccines, 8, 128, doi: 10.3390/vaccines8010128.

38. Kurashova, S. S., Ishmukhametov, A. A., Dzagurova, T. K., Egorova, M. S., Balovneva, M. V., et al. (2020) Various adjuvants effect on immunogenicity of Puumala Virus Vaccine, Front. Cell. Infect. Microbiol., 10, 545371, doi: 10.3389/fcimb.2020.545371.

39. Danielsson, R., and Eriksson, H. (2021) Aluminium adjuvants in vaccines – a way to modulate the immune response, Semin. Cell Dev. Biolol., 115, 3-9, doi: 10.1016/j.semcdb.2020.12.008.

40. Рябчевская Е. М., Евтушенко Е. А., Архипенко М. В., Манухова Т. И., Донченко Е. К., и др. (2020) Новый подход к разработке кандидатной вакцины против ротавируса на основе двух вирусов растений, Сельхоз. биол., 55, 1004-1017, doi: 10.15389/agrobiology.2020.5.1004rus.

41. Кондакова О. А., Трифонова Е. А., Архипенко М. В., Никитин Н. А., Карпова О. В., и др. (2017) Разработка вакцины против птичьего гриппа на основе структурно модифицированных вирусов растений, Сельхоз. биол., 52, 731-738, doi: 10.15389/agrobiology.2017.4.731rus.

42. Nikitin, N. A., Matveeva, I. N., Trifonova, E. A., Puhova, N. M., Samuylenko, A. Y., et al. (2018) Spherical particles derived from TMV virions enhance the protective properties of the rabies vaccine, Data Brief, 21, 742-745, doi: 10.1016/j.dib.2018.10.030.

43. Kondakova, O. A., Nikitin, N. A., Evtushenko, E. A., Ryabchevskaya, E. M., Atabekov, J. G., et al. (2019) Vaccines against anthrax based on recombinant protective antigen: Problems and solutions, Expert Rev. Vaccines, 18, 813-828, doi: 10.1080/14760584.2019.1643242.

44. Кондакова О. А., Никитин Н. А., Евтушенко Е. А., Грановский Д. Л., Атабеков И. Г., и др. (2021) Сибирская язва: жизненный цикл, механизмы патогенеза и новые концепции в развитии ветеренарных вакцин, Сельхоз. Биол., 56, 415-433, doi: 10.15389/agrobiology.2021.3.415rus.

45. Lizotte, P. H., Wen, A. M., Sheen, M. R., Fields, J., Rojanasopondist, P., et al. (2016) In situ vaccination with cowpea mosaic virus nanoparticles suppresses metastatic cancer, Nat. Nanotechnol., 11, 295-303, doi: 10.1038/nnano.2015.292.

46. Lebel, M. È., Chartrand, K., Tarrab, E., Savard, P., Leclerc, D., et al. (2016) Potentiating cancer immunotherapy using papaya mosaic virus-derived nanoparticles, Nano Lett., 16, 1826-1832, doi: 10.1021/acs.nanolett.5b04877.

47. Lee, K. L., Murray, A. A., Le, D., Sheen, M. R., Shukla, S., et al. (2017) Combination of plant virus nanoparticle-based in situ vaccination with chemotherapy potentiates antitumor response, Nano Lett., 17, 4019-4028, doi: 10.1021/acs.nanolett.7b00107.

48. Chen, L., Zhao, X., Lin, Y., Huang, Y., and Wang, Q. (2013) A supramolecular strategy to assemble multifunctional viral nanoparticles, Chem. Commun., 49, 9678-9680, doi: 10.1039/c3cc45559a.

49. Shah, S., Shah, S., and Heddle, J. (2012) Wild-type tobacco mosaic virus (TMV) as a scaffold for gold nanoparticle fabrication, Proc. 6th Int. Conf. Gold Sci. Technbiol. Its Appl., 2P-072, Tokyo.

50. Ksenofontov, A. L., Parshina, E. Y., Fedorova, N. V., Arutyunyan, A. M., Rumvolt, R., et al. (2016) Heating-induced transition of Potyvirus Potato Virus A coat protein into β-structure, J. Biomol. Struct. Dyn., 34, 250-258, doi: 10.1080/07391102.2015.1022604.

51. Никитин Н. А., Трифонова Е. А., Карпова О. В., Атабеков И. Г. (2016) Биобезопасность вирусов растений для человека и животных, Вестник МГУ, Серия 16, Биология, 3, 20-26.

52. Nkanga, C. I., and Steinmetz, N. F. (2021) The pharmacology of plant virus nanoparticles, Virology, 556, 39-61, doi: 10.1016/j.virol.2021.01.012.

53. Nikitin, N. A., Zenin, V. A., Trifonova, E. A., Ryabchevskaya, E. M., Kondakova, O. A., et al. (2018) Assessment of structurally modified plant virus as a novel adjuvant in toxicity studies, Regul. Toxicol. Pharmacol., 97, 127-133, doi: 10.1016/j.yrtph.2018.06.010.

54. Nikitin, N. A., Zenin, V. A., Trifonova, E. A., Ryabchevskaya, E. M., Yurkova, M.S., et al. (2018) Data in support of toxicity studies of structurally modified plant virus to safety assessment, Data Brief, 21, 1504-1507, doi: 10.1016/j.dib.2018.10.102.

55. Ngo-Duc, T. T., Zaman, M. S., Moon, C. H., and Haberer, E. D. (2014) Morphology manipulation of M13 bacteriophage template for nanostructure assembly, Proc. SPIE, 9171, 91710X, doi: 10.1117/12.2062417.

56. Rakonjac, J., Russel, M., Khanum, S., Brooke, S. J., and Rajič, M. (2017) Filamentous phage: structure and biology, Adv. Exp. Med. Biol., 1053, 1-20, doi: 10.1007/978-3-319-72077-7_1.

57. Lopez, J., and Webster, R. E. (1982) Minor coat protein composition and location of the A protein in bacteriophage f1 spheroids and I-forms, J. Virol., 42, 1099-1107, doi: 10.1128/JVI.42.3.1099-1107.1982.

58. Olsen, E. V., Sykora, J., Sorokulova, I., Neely, W., Petrenko, V., et al. (2007) Phage fusion proteins as bioselective receptors for piezoelectric sensors, ECS Transact., 2, 9-25, doi: 10.1149/1.2408983.

59. Ngo-Duc, T. T., Plank, J. M., Chen, G., Harrison, R. E., Morikis, D., et al. (2018) M13 bacteriophage spheroids as scaffolds for directed synthesis of spiky gold nanostructures, Nanoscale, 10, 13055-13063, doi: 10.1039/C8NR03229G.

60. Madkour, M., and Sagheer, F. A. (2017) Au/ZnS and Ag/ZnS nanoheterostructures as regenerated nanophotocatalysts for photocatalytic degradation of organic dyes, Opt. Mater. Express7, 158-169, doi: 10.1364/OME.7.000158.

61. Passaretti, P., Khan, I., Dafforn, T. R. Oppenheimer, P. G. (2020) Improvements in the production of purified M13 bacteriophage bio-nanoparticle, Sci. Rep.10, 18538, doi: 10.1038/s41598-020-75205-3.

62. Shukla, S., Hu, H., Cai, H., Chan, S. K., Boone, C. E., et al. (2020) Plant viruses and bacteriophage-based reagents for diagnosis and therapy, Annu. Rev. Virol., 7, 559-587, doi: 10.1146/annurev-virology-010720-052252.

63. Chung, Y. H., Cai, H., and Steinmetz, N. F. (2020) Viral nanoparticles for drug delivery, imaging, immunotherapy, and theranostic applications, Adv. Drug Del. Rev., 156, 214-235, doi: 10.1016/j.addr.2020.06.024.

64. Balke, I., and Zeltins, A. (2019). Use of plant viruses and virus-like particles for the creation of novel vaccines, Adv. Drug Del. Rev., 145, 119-129, doi: 10.1016/j.addr.2018.08.007.