БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 5, с. 603–616

УДК 577.21

RsfS – фактор гибернации или фактор биогенеза рибосомы?

Обзор

© 2022 Б.Ф. Фатхуллин 1,2*morgenstern100@mail.ru, А.Г. Габдулхаков 1, М.М. Юсупов 2,3

1 Институт белка РАН, 142290 Пущино, Московская обл., Россия

2 Институт генетики, молекулярной и клеточной биологии (IGBMC), 67400 Илькирш-Граффенштаден, Франция

3 Федеральный исследовательский центр «Казанский научный центр Российской академии наук», Лаборатория структурного анализа биомакромолекул, 420111 Казань, Россия

Поступила в редакцию 31.12.2021
После доработки 20.04.2022
Принята к публикации 20.04.2022

DOI: 10.31857/S0320972522050025

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: рибосома, фактор биогенеза рибосомы, фактор гибернации, RsfS.

Аннотация

Появление структур бактериальных, архейных и эукариотических рибосом, полученных методами кристаллографии и криоэлектронной микроскопии, послужило толчком к исследованию внутриклеточных регуляторных белков, влияющих на различные этапы трансляции. Среди них присутствуют факторы гибернации рибосом, которые стали активно изучаться в последнее десятилетие. Они участвуют в регуляции процесса биосинтеза белка в стрессовых для организма условиях. Основные задачи гибернационных факторов – снизить энергетические затраты на биосинтез белка и сохранить от деградации имеющиеся функциональные рибосомы, тем самым увеличив выживаемость клеток в неблагоприятных условиях. Несмотря на широкий интерес к данной теме, опубликовано всего несколько работ, посвящённых исследованию фактора RsfS (Ribosome silencing factor S). Согласно результатам этих работ, фактор RsfS принято относить к группе факторов гибернации. Однако последняя работа в области структурных исследований созревания 50S-субъединицы рибосомы демонстрирует наличие у RsfS признаков, присущих факторам биогенеза, например, ассоциированность с незрелой рибосомной субъединицей, как и у его митохондриального ортолога MALSU1. В данном обзоре мы обобщили имеющуюся информацию по фактору RsfS, его функциям и структурным особенностям, а также провели сравнительный анализ фактора с митохондриальным ортологом MALSU1, для того чтобы попытаться ответить на возникающий вопрос: «RsfS – фактор гибернации или фактор биогенеза рибосомы?» Данный обзор может послужить толчком для исследования молекулярных механизмов, в которых задействован фактор RsfS и которые на сегодняшний день остаются полностью неизвестными.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена на средства, выделенные по государственному заданию ФИЦ «Казанский научный центр РАН».

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Дополнительная информация

Рисунки подготовлены с использованием программы Chimera [42].

Список литературы

1. Korostelev, A., Ermolenko, D. N., and Noller, H. F. (2008) Structural dynamics of the ribosome, Curr. Opin. Chem. Biol., 12, 674-683, doi: 10.1016/j.cbpa.2008.08.037.

2. Melnikov, S., Ben-Shem, A., Garreau de Loubresse, N., Jenner, L., Yusupova, G., et al. (2012) One core, two shells: Bacterial and eukaryotic ribosomes, Nat. Struct. Mol. Biol., 19, 560-567, doi: 10.1038/nsmb.2313.

3. Wilson, D. N., and Nierhaus, K. H. (2007) The weird and wonderful world of bacterial ribosome regulation, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol., 42, 187-219, doi: 10.1080/10409230701360843.

4. Maksimova, E. M., Korepanov, A. P., Kravchenko, O. V., Baymukhametov, T. N., Myasnikov, A. G., et al. (2021) RbfA is involved in two important stages of 30S subunit assembly: Formation of the central pseudoknot and docking of Helix 44 to the decoding center, Int. J. Mol. Sci., 22, doi: 10.3390/ijms22116140.

5. Guo, Q., Goto, S., Chen, Y. L., Feng, B. Y., Xu, Y. J., et al. (2013) Dissecting the in vivo assembly of the 30S ribosomal subunit reveals the role of RimM and general features of the assembly process, Nucleic Acids Res., 41, 2609-2620, doi: 10.1093/nar/gks1256.

6. Klinge, S., and Woolford, J. L. (2019) Ribosome assembly coming into focus, Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 20, 116-131, doi: 10.1038/s41580-018-0078-y.

7. Ronneau, S., and Hallez, R. (2019) Make and break the alarmone: Regulation of (p)ppGpp synthetase/hydrolase enzymes in bacteria, FEMS Microbiol. Rev., 43, 389-400, doi: 10.1093/femsre/fuz009.

8. Ueta, M., Wada, C., and Wada, A. (2010) Formation of 100S ribosomes in Staphylococcus aureus by the hibernation promoting factor homolog SaHPF, Genes Cells, 15, 43-58, doi: 10.1111/j.1365-2443.2009.01364.x.

9. Ueta, M., Wada, C., Daifuku, T., Sako, Y., Bessho, Y., et al. (2013) Conservation of two distinct types of 100S ribosome in bacteria, Genes Cells, 18, 554-574, doi: 10.1111/gtc.12057.

10. Ueta, M., Yoshida, H., Wada, C., Baba, T., Mori, H., et al. (2005) Ribosome binding proteins YhbH and YfiA have opposite functions during 100S formation in the stationary phase of Escherichia coli, Genes Cells, 10, 1103-1112, doi: 10.1111/j.1365-2443.2005.00903.x.

11. Ueta, M., Ohniwa, R. L., Yoshida, H., Maki, Y., Wada, C., et al. (2008) Role of HPF (hibernation promoting factor) in translational activity in Escherichia coli, J. Biochem., 143, 425-433, doi: 10.1093/jb/mvm243.

12. Prossliner, T., Winther, K. S., Sorensen, M. A., and Gerdes, K. (2018) Ribosome hibernation, Annu. Rev. Genet., 52, 321-348, doi: 10.1146/annurev-genet-120215-035130.

13. Han, C. D., Coe, E. H., and Martienssen, R. A. (1992) Molecular-cloning and characterization of iojap (Ij), a pattern striping gene of maize, EMBO J., 11, 4037-4046, doi: 10.1002/j.1460-2075.1992.tb05497.x.

14. Galperin, M. Y., and Koonin, E. V. (2004) “Conserved hypothetical” proteins: Prioritization of targets for experimental study, Nucleic Acids Res., 32, 5452-5463, doi: 10.1093/nar/gkh885.

15. Li, X., Sun, Q., Jiang, C., Yang, K., Hung, L. W., et al. (2015) Structure of ribosomal silencing factor bound to Mycobacterium tuberculosis ribosome, Structure, 23, 1858-1865, doi: 10.1016/j.str.2015.07.014.

16. Basu, A., Shields, K. E., Eickhoff, C. S., Hoft, D. F., and Yap, M. N. (2018) Thermal and Nutritional regulation of ribosome hibernation in Staphylococcus aureus, J. Bacteriol., 200, doi: 10.1128/JB.00426-18.

17. Hauser, R., Pech, M., Kijek, J., Yamamoto, H., Titz, B., et al. (2012) RsfA (YbeB) proteins are conserved ribosomal silencing factors, PLoS Genet., 8, e1002815, doi: 10.1371/journal.pgen.1002815.

18. Rorbach, J., Gammage, P. A., and Minczuk, M. (2012) C7orf30 is necessary for biogenesis of the large subunit of the mitochondrial ribosome, Nucleic Acids Res., 40, 4097-4109, doi: 10.1093/nar/gkr1282.

19. Khusainov, I., Fatkhullin, B., Pellegrino, S., Bikmullin, A., Liu, W. T., et al. (2020) Mechanism of ribosome shutdown by RsfS in Staphylococcus aureus revealed by integrative structural biology approach, Nat. Commun., 11, 1656, doi: 10.1038/s41467-020-15517-0.

20. Bernhardt, T. G., and de Boer, P. A. (2004) Screening for synthetic lethal mutants in Escherichia coli and identification of EnvC (YibP) as a periplasmic septal ring factor with murein hydrolase activity, Mol. Microbiol., 52, 1255-1269, doi: 10.1111/j.1365-2958.2004.04063.x.

21. Jiang, M., Sullivan, S. M., Walker, A. K., Strahler, J. R., Andrews, P. C., et al. (2007) Identification of novel Escherichia coli ribosome-associated proteins using isobaric tags and multidimensional protein identification techniques, J. Bacteriol., 189, 3434-3444, doi: 10.1128/JB.00090-07.

22. Titz, B., Rajagopala, S. V., Goll, J., Hauser, R., McKevitt, M. T., et al. (2008) The binary protein interactome of Treponema pallidum – the syphilis spirochete, PLoS One, 3, e2292, doi: 10.1371/journal.pone.0002292.

23. Butland, G., Peregrin-Alvarez, J. M., Li, J., Yang, W., Yang, X., et al. (2005) Interaction network containing conserved and essential protein complexes in Escherichia coli, Nature, 433, 531-537, doi: 10.1038/nature03239.

24. Nikolay, R., Hilal, T., Schmidt, S., Qin, B., Schwefel, D., et al. (2021) Snapshots of native pre-50S ribosomes reveal a biogenesis factor network and evolutionary specialization, Mol. Cell, 81, 1200-1215.e1209, doi: 10.1016/j.molcel.2021.02.006.

25. Brown, A., Rathore, S., Kimanius, D., Aibara, S., Bai, X. C., et al. (2017) Structures of the human mitochondrial ribosome in native states of assembly, Nat. Struct. Mol. Biol., 24, 866-869, doi: 10.1038/nsmb.3464.

26. Jaskolowski, M., Ramrath, D. J. F., Bieri, P., Niemann, M., Mattei, S., et al. (2020) Structural insights into the mechanism of mitoribosomal large subunit biogenesis, Mol. Cell, 79, 629-644.e4, doi: 10.1016/j.molcel.2020.06.030.

27. Basu, A., and Yap, M. N. (2017) Disassembly of the Staphylococcus aureus hibernating 100S ribosome by an evolutionarily conserved GTPase, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 114, E8165-E8173, doi: 10.1073/pnas.1709588114.

28. Gutgsell, N. S., Deutscher, M. P., and Ofengand, J. (2005) The pseudouridine synthase RluD is required for normal ribosome assembly and function in Escherichia coli, RNA, 11, 1141-1152, doi: 10.1261/rna.2550105.

29. Charollais, J., Dreyfus, M., and Iost, I. (2004) CsdA, a cold-shock RNA helicase from Escherichia coli, is involved in the biogenesis of 50S ribosomal subunit, Nucleic Acids Res., 32, 2751-2759, doi: 10.1093/nar/gkh603.

30. Phadtare, S., and Inouye, M. (2008) The cold shock response, EcoSal Plus, 3, doi: 10.1128/ecosalplus.5.4.2.

31. Wanschers, B. F., Szklarczyk, R., Pajak, A., van den Brand, M. A., Gloerich, J., et al. (2012) C7orf30 specifically associates with the large subunit of the mitochondrial ribosome and is involved in translation, Nucleic Acids Res., 40, 4040-4051, doi: 10.1093/nar/gkr1271.

32. Fung, S., Nishimura, T., Sasarman, F., and Shoubridge, E. A. (2013) The conserved interaction of C7orf30 with MRPL14 promotes biogenesis of the mitochondrial large ribosomal subunit and mitochondrial translation, Mol. Biol. Cell, 24, 184-193, doi: 10.1091/mbc.E12-09-0651.

33. Gartmann, M., Blau, M., Armache, J. P., Mielke, T., Topf, M., et al. (2010) Mechanism of eIF6-mediated inhibition of ribosomal subunit joining, J. Biol. Chem., 285, 14848-14851, doi: 10.1074/jbc.C109.096057.

34. Klinge, S., Voigts-Hoffmann, F., Leibundgut, M., Arpagaus, S., and Ban, N. (2011) Crystal structure of the eukaryotic 60S ribosomal subunit in complex with initiation factor 6, Science, 334, 941-948, doi: 10.1126/science.1211204.

35. Rathore, A., Chu, Q., Tan, D., Martinez, T. F., Donaldson, C. J., et al. (2018) MIEF1 microprotein regulates mitochondrial translation, Biochemistry, 57, 5564-5575, doi: 10.1021/acs.biochem.8b00726.

36. Saurer, M., Ramrath, D. J. F., Niemann, M., Calderaro, S., Prange, C., et al. (2019) Mitoribosomal small subunit biogenesis in trypanosomes involves an extensive assembly machinery, Science, 365, 1144-1149, doi: 10.1126/science.aaw5570.

37. Desai, N., Yang, H. T., Chandrasekaran, V., Kazi, R., Minczuk, M., et al. (2020) Elongational stalling activates mitoribosome-associated quality control, Science, 370, 1105-1110, doi: 10.1126/science.abc7782.

38. Lenarcic, T., Jaskolowski, M., Leibundgut, M., Scaiola, A., Schonhut, T., et al. (2021) Stepwise maturation of the peptidyl transferase region of human mitoribosomes, Nat. Commun., 12, 3671, doi: 10.1038/s41467-021-23811-8.

39. Cipullo, M., Gese, G. V., Khawaja, A., Hallberg, B. M., and Rorbach, J. (2021) Structural basis for late maturation steps of the human mitoribosomal large subunit, Nat. Commun., 12, 3673, doi: 10.1038/s41467-021-23617-8.

40. Cheng, J., Berninghausen, O., and Beckmann, R. (2021) A distinct assembly pathway of the human 39S late pre-mitoribosome, Nat. Commun., 12, 4544, doi: 10.1038/s41467-021-24818-x.

41. Hillen, H. S., Lavdovskaia, E., Nadler, F., Hanitsch, E., Linden, A., et al. (2021) Structural basis of GTPase-mediated mitochondrial ribosome biogenesis and recycling, Nat. Commun., 12, 3672, doi: 10.1038/s41467-021-23702-y.

42. Pettersen, E. F., Goddard, T. D., Huang, C. C., Couch, G. S., Greenblatt, D. M., et al. (2004) UCSF Chimera – a visualization system for exploratory research and analysis, J. Comput. Chem., 25, 1605-1612, doi: 10.1002/jcc.20084.