Экспрессия генов опсинов в сетчатке глаза самок и самцов трёхиглой колюшки Gasterosteus aculeatus L.: зависимость от пресноводной адаптации и пролактина

1 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет, кафедра физиологии человека и животных, 119991 Москва, Россия

2 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, факультет фундаментальной медицины, кафедра физиологии и общей патологии, 119991 Москва, Россия

3 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет, Беломорская биологическая станция им. Н.А. Перцова, 186671 пос. Приморский, Лоухский р-н, Карельская республика, Россия

Поступила в редакцию 01.01.2022
После доработки 24.01.2022
Принята к публикации 24.01.2022

DOI: 10.31857/S0320972522020099

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: пролактин, опсины, трёхиглая колюшка Gasterosteus aculeatus L., пресноводная адаптация, адаптация цветового зрения, зависимость от пола.

Аннотация

Чувствительность цветового зрения играет важную роль в адаптивных процессах у рыб, в особенности – при миграциях и в репродуктивном цикле. В обоих этих процессах у рыб важную функцию выполняет гормон пролактин и его паралог, пролактин-подобный гормон. Для изучения возможного вклада пролактиновой оси в пресноводную адаптацию цветового зрения рыб проведено исследование влияния пресноводной адаптации в нерестовый период, а также введения пролактина на экспрессию генов опсинов (SWS1, SWS2, RH2, LWS) в сетчатке глаза самок и самцов трёхиглой колюшки Gasterosteus aculeatus L. Показано, что у самок, в отличие от самцов, при пресноводной адаптации растёт экспрессия гена пролактина‑1 и также, как у самцов, падает экспрессия гена пролактин-подобного гормона в мозге. При пресноводной адаптации, а также при введении пролактина в условиях морской воды в сетчатке глаз самок и самцов снижается экспрессия гена опсина SWS2, чувствительного в синей области спектра. В сетчатке глаза самцов при введении пролактина в условиях морской воды, но не при пресноводной адаптации снижается также экспрессия гена опсина SWS1, чувствительного в ультрафиолетовой области спектра. Экспрессия других опсинов при пресноводной адаптации не является пролактинзависимой ни у самок, ни у самцов. Можно заключить, что экспрессия генов некоторых опсинов в сетчатке глаза трёхиглой колюшки регулируется пролактином и может пролактинзависимо меняться в условиях пресноводной адаптации, что расширяет понимание адаптивной значимости пролактиновой оси для организма рыб при пресноводных миграциях.

Текст статьи

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Исследование выполнено в рамках научного проекта государственного задания МГУ № 121032300075-6 и при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 18-34-00734).

Благодарности

Авторы выражают благодарность Николаю Сергеевичу Мюге за плодотворное обсуждение данной работы.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Все применимые международные, национальные и/или институциональные принципы ухода и использования животных были соблюдены. Все процедуры были одобрены комиссией МГУ по биоэтике (№ протокола 98a; № собрания комиссии 108-o).

Список литературы

1. Nathans, J. (1989) The genes for color vision, Sci. Am., 260, 42-49.

2. Fernald, R. D. (1993) Vision, in The Physiology of Fishes (Evans, D. H., ed.) CRC Press Inc, USA, Florida, pp. 161-189.

3. Carleton, K. L., and Kocher, T. D. (2001) Cone opsin genes of African cichlid fishes: tuning spectral sensitivity by differential gene expression, Mol. Biol. Evol., 18, 1540-1550.

4. Parry, J. W., Carleton, K. L., Spady, T., Carboo, A., Hunt, D. M., et al. (2005) Mix and match color vision: Tuning spectral sensitivity by differential opsin gene expression in Lake Malawi cichlids, Curr. Biol., 15, 1734-1739.

5. Cortesi, F., Mitchell, L. J., Tettamanti, V., Fogg, L. G., de Busserolles, F., et al. (2020) Visual system diversity in coral reef fishes, Semin. Cell Dev. Biol., 106, 31-42.

6. Terai, Y., Miyagi, R., Aibara, M., Mizoiri, S., Imai, H., et al. (2017) Visual adaptation in Lake Victoria cichlid fishes: Depth-related variation of color and scotopic opsins in species from sand/mud bottoms, BMC Evol. Biol., 17, 200.

7. Fuller, R. C., Carleton, K. L., Fadool, J. M., Spady, T. C., and Travis, J. (2005) Genetic and environmental variation in the visual properties of bluefin killifish, Lucania goodei, J. Evol. Biol., 18, 516-523.

8. Rennison, D. J., Owens, G. L., Heckman, N., Schluter, D., and Veen, T. (2016) Rapid adaptive evolution of colour vision in the threespine stickleback radiation, Proc. Biol. Sci., 283, 20160242.

9. Butler, J. M., and Maruska, K. P. (2021) Opsin expression varies with Reproductive state in the cichlid fish Astatotilapia burtoni, Integr. Comp. Biol., 61, 240-248.

10. Shao, Y. T., Wang, F. Y., Fu, W. C., Yan, H. Y., Anraku, K., et al. (2014) Androgens increase lws opsin expression and red sensitivity in male three-spined sticklebacks, PLoS One, 9, e100330.

11. Friesen, C. N., Ramsey, M. E., and Cummings, M. E. (2017) Differential sensitivity to estrogen-induced opsin expression in two poeciliid freshwater fish species, Gen. Comp. Endocrinol., 246, 200-210.

12. Yue, S., Wadia, V., Sekula, N., Dickinson, P. S., and Thompson, R. R. (2018) Acute effects of sex steroids on visual processing in male goldfish, J. Comp. Physiol. A Neuroethol. Sens. Neural. Behav. Physiol., 204, 17-29.

13. Bell, M. A., and Foster, S. A. (1994) Introduction to the evolutionary biology of the threespine stickleback, Evol. Biol. Threespine Stickleback, 1, 27.

14. Rennison, D. J., Owens, G. L., and Taylor, J. S. (2012) Opsin gene duplication and divergence in ray-finned fish, Mol. Phylogenet. Evol., 62, 986-1008.

15. Flamarique, I. N., Cheng, C. L., Bergstrom, C., and Reimchen, T. E. (2013) Pronounced heritable variation and limited phenotypic plasticity in visual pigments and opsin expression of threespine stickleback photoreceptors, J. Exp. Biol., 216, 656-667.

16. Cortesi, F., Musilová, Z., Stieb, S. M., Hart, N. S., Siebeck, U. E., et al. (2015) Ancestral duplications and highly dynamic opsin gene evolution in percomorph fishes, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 112, 1493-1498.

17. Pavlova, N. S., Neretina, T. V., and Smirnova, O. V. (2020) Dynamics of prolactin axis genes in the brain of male and female three-spined stickleback Gasterosteus aculeatus (Gasterostaidae) during short-term freshwater adaptation, J. Ichthyol., 60, 299-304.

18. Clapp, C., Thebault, S., Macotela, Y., Moreno-Carranza, B., Triebel, J., et al. (2015) Regulation of blood vessels by prolactin and vasoinhibins, Adv. Exp. Med. Biol., 846, 83-95.

19. Thébault, S. (2017) Potential mechanisms behind the antioxidant actions of prolactin in the retina, Exp. Eye Res., 160, 56-61.

20. Huang, X., Hui, M. N., Liu, Y., Yuen, D. S., Zhang, Y., et al. (2009) Discovery of a novel prolactin in non-mammalian vertebrates: evolutionary perspectives and its involvement in teleost retina development, PLoS One, 4, e6163.

21. Inokuchi, M., Breves, J. P., Moriyama, S., Watanabe, S., Kaneko, T., et al. (2015) Prolactin 177, prolactin 188, and extracellular osmolality independently regulate the gene expression of ion transport effectors in gill of Mozambique tilapia, Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol., 309, R1251-R1263.

22. Bollinger, R. J., Ellis, L. V., Bossus, M. C., and Tipsmark, C. K. (2018) Prolactin controls Na⁺,Cl^– cotransporter via Stat5 pathway in the teleost gill, Mol. Cell. Endocrinol., 477, 163-171.

23. Franco-Belussi, L., De Oliveira, C., and Sköld, H. N. (2018) Regulation of eye and jaw colouration in three-spined stickleback Gasterosteus aculeatus, J. Fish Biol., 92, 1788-1804.

24. Pierce, A. L., Fox, B. K., Davis, L. K., Visitacion, N., Kitahashi, T., et al. (2007) Prolactin receptor, growth hormone receptor, and putative somatolactin receptor in Mozambique tilapia: tissue specific expression and differential regulation by salinity and fasting, Gen. Comp. Endocrinol., 154, 31-40.

25. Hibbeler, S., Scharsack, J. P., and Becker, S. (2008) Housekeeping genes for quantitative expression studies in the three-spined stickleback Gasterosteus aculeatus, BMC Mol. Biol., 9, 18.

26. Dalton, B. E., Lu, J., Leips, J., Cronin, T. W., and Carleton, K. L. (2015) Variable light environments induce plastic spectral tuning by regional opsin coexpression in the African cichlid fish, Metriaclima zebra, Mol. Ecol., 24, 4193-4204.

27. Manzon, L. A. (2002) The role of prolactin in fish osmoregulation: A review, Gen. Comp. Endocrinol., 125, 291-310.

28. Lee, K. M., Kaneko, T., Katoh, F., and Aida, K. (2006) Prolactin gene expression and gill chloride cell activity in fugu Takifugu rubripes exposed to a hypoosmotic environment, Gen. Comp. Endocrinol., 149, 285-293.

29. Sakamoto, T., and McCormick, S. D. (2006) Prolactin and growth hormone in fish osmoregulation, Gen. Comp. Endocrinol., 147, 24-30.

30. Shu, Y., Lou, Q., Dai, Z., Dai, X., He, J., et al. (2016) The basal function of teleost prolactin as a key regulator on ion uptake identified with zebrafish knockout models, Sci. Rep., 6, 18597.

31. Watanabe, S., Itoh, K., and Kaneko, T. (2016) Prolactin and cortisol mediate the maintenance of hyperosmoregulatory ionocytes in gills of Mozambique tilapia: exploring with an improved gill incubation system, Gen. Comp. Endocrinol., 232, 151-159.

32. Mohammed-Geba, K., González, A. A., Suárez, R. A., Galal-Khallaf, A., Martos-Sitcha, J. A., et al. (2017) Molecular performance of Prl and Gh/Igf1 axis in the Medi-terranean meager, Argyrosomus regius, acclimated to dif-ferent rearing salinities, Fish Physiol. Biochem., 43, 203-216.

33. Dauder, S., Young, G., and Bern, H. A. (1990) Effect of hypophysectomy, replacement therapy with ovine prolactin, and cortisol and triiodothyronine treatment on prolactin receptors of the tilapia (Oreochromis mossambicus), Gen. Comp. Endocrinol., 77, 378-385.

34. Sulaiman, R. S., Kadmiel, M., and Cidlowski, J. A. (2018) Glucocorticoid receptor signaling in the eye, Steroids, 133, 60-66.