БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 2, с. 216–229
УДК 577.352
Механизм запасания и трансформации энергии в митохондриях на межфазной границе вода-мембрана
Обзор
1 НИЦ «Курчатовский институт», 123182 Москва, Россия
2 Московский физико-технический институт, 141701 Долгопрудный, Московская обл., Россия
3 НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия
4 НИИ цитохимии и молекулярной фармакологии, 115404 Москва, Россия
Поступила в редакцию 01.12.2021
После доработки 11.01.2022
Принята к публикации 13.01.2022
DOI: 10.31857/S0320972522020063
КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: мембраносвязанный протон, ион водорода, мембрана, митохондрии, окислительное фосфорилирование, суперконденсатор.
Аннотация
В данном аналитическом обзоре на модельных и природных системах рассмотрены разные способы генерации мембраносвязанных протонов, использующие различные внешние источники энергии. Анализ показал, что все три рассмотренных типа реакций содержат одинаковую ключевую стадию синтеза мембраносвязанных протонов – диссоциацию электронейтральных кислот Бренстеда на межфазной границе при переходе из гидрофобной фазы в воду с низкой диэлектрической постоянной. Особое внимание в работе обращается на то, что на одной из анализируемых модельных систем мембраносвязанные протоны обеспечивают энергией реакцию синтеза ATP. В обзоре приводятся данные, показывающие, что аналогичный механизм синтеза мембраносвязанных протонов в системе окислительного фосфорилирования осуществляется также на природных мембранах, в частности, на мембранах митопластов и митохондрий. Анализ показал, что энергия окислительных реакций, которая обеспечивает синтез ATP, на промежуточной стадии запасается не только в форме трансмембранного электрохимического потенциала ионов водорода, но также, и может быть даже в первую очередь, в форме фракции ионов водорода, лабильно связанных с поверхностью внутренней мембраны митохондрий. Процесс запасания энергии в митохондриях неразрывно связан с переносом ионов водорода, которые одновременно исполняют две функции. Фракция ионов водорода на поверхности мембраны является переносчиком и носителем свободной энергии и в то же время непосредственным субстратом (рабочим телом), обеспечивающими движение рабочих элементов сложной биологической машины, которой является F1FO‑ATP‑синтаза.
Текст статьи
Сноски
* Адресат для корреспонденции.
Финансирование
Работа выполнена при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 19-04-00835), а также при поддержке НИЦ «Курчатовский институт» (тематический план «Изучение процессов генерации, передачи и распределения энергии в живых организмах»).
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Соблюдение этических норм
В рамках настоящей статьи не проводилось каких-либо экспериментов с участием людей или животных в качестве объектов.
Список литературы
1. Mitchell, P. (1961) Coupling of phosphorylation to electron and hydrogen transfer by a chemi-osmotic type of mechanism, Nature, 191, 144-148.
2. Skulachev, V. P., Sharaf, A. A., and Liberman, E. A. (1967) Proton conductors in the respirator chain and artificial membranes, Nature, 216, 718-719, doi: 10.1038/216718a0.
3. Liberman, E. A., Topaly, V. P., Tsofina, L. M., Jasaitis, A. A., and Skulachev, V. P. (1969) Mechanism of coupling of oxidative phosphorylation and the membrane potential of mitochondria, Nature, 222, 1076-1078, doi: 10.1038/2221076a0.
4. Drachev, L. A., Jasaitis, A. A., Kaulen, A. D., Kondrashin, A. A., Liberman, E. A., et al. (1974) Direct measurement of electric current generation by cytochrome oxidase, H+-ATPase and bacteriorhodopsin, Nature, 249, 321-324, doi: 10.1038/249321a0.
5. Williams, R. J. P. (1961) Possible functions of chains of catalysts, J. Theor. Biol., 1, 1-17, doi: 10.1016/0022-5193(61)90023-6.
6. Kell, D. B. (1979) On the functional proton current pathway of electron transport phosphorylation: An electrodic view, Biochim. Biophys. Acta, 9, 55-99, doi: 10.1016/0304-4173(79)90018-1.
7. Mitchell, P. (1991) Foundations of vectorial metabolism and osmochemistry, Biosci. Rep., 11, 297-346, doi: 10.1007/BF01130212.
8. Drachev, L. A., Kaulen, A. D., and Skulachev, V. P. (1984) Correlation of photochemical cycle, H+ release and uptake, and electric events in bacteriorhodopsin, FEBS Lett., 178, 331-335, doi: 10.1016/0014-5793(84)80628-6.
9. Yaguzhinsky, L. S., Boguslavsky, L. I., Volkov, A. G., and Rakhmaninova, A. B. (1976) Synthesis of ATP coupled with action of membrane protonic pumps at the octane–water interface, Nature, 259, 494-496, doi: 10.1038/259494a0.
10. Heberle, J., Riesle, J., Thiedemann, G., Oesterhelt, D., and Dencher, N. A. (1994) Proton migration along the membrane surface and retarded surface to bulk transfer, Nature, 370, 379-382, doi: 10.1038/370379a0.
11. Alexiev, U., Mollaaghababa, R., Scherrer, P., Khorana, H. G., and Heyn, M. P. (1995) Rapid long-range proton diffusion along the surface of the purple membrane and delayed proton transfer into the bulk, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 92, 372-376.
12. Gopta, O. A., Cherepanov, D. A., Junge, W., and Mulkidjanian, A. Y. (1999) Proton transfer from the bulk to the bound ubiquinone QB of the reaction center in chromatophores of Rhodobacter sphaeroides: Retarded conveyance by neutral water, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 96, 13159-13164, doi: 10.1073/pnas.96.23.13159.
13. Cherepanov, D. A., Junge, W., and Mulkidjanian, A. Y. (2004) Proton transfer dynamics at the membrane/water interface: dependence on the fixed and mobile pH buffers, on the size and form of membrane particles, and on the interfacial potential barrier, Biophys. J., 86, 665-680, doi: 10.1016/S0006-3495(04)74146-6.
14. Medvedev, E., and Stuchebrukhov, A. (2012) Mechanism of long-range proton translocation along biological membranes, FEBS Lett., 587, doi: 10.1016/j.febslet.2012.12.010.
15. Weichselbaum, E., Österbauer, M., Knyazev, D. G., Batishchev, O. V., Akimov, S. A., et al. (2017) Origin of proton affinity to membrane/water interfaces, Sci. Rep., 7, 4553, doi: 10.1038/s41598-017-04675-9.
16. Toth, A., Meyrat, A., Stoldt, S., Santiago, R., Wenzel, D., et al. (2020) Kinetic coupling of the respiratory chain with ATP synthase, but not proton gradients, drives ATP production in cristae membranes, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 117, 2412-2421, doi: 10.1073/pnas.1917968117.
17. Sjöholm, J., Bergstrand, J., Nilsson, T., Šachl, R., Ballmoos, C., et al. (2017) The lateral distance between a proton pump and ATP synthase determines the ATP-synthesis rate, Sci. Rep., 7, 1-12, doi: 10.1038/s41598-017-02836-4.
18. Nesterov, S., Chesnokov, Y., Kamyshinsky, R., Panteleeva, A., Lyamzaev, K., et al. (2021) Ordered clusters of the complete oxidative phosphorylation system in cardiac mitochondria, Int. J. Mol. Sci., 22, doi: 10.3390/ijms22031462.
19. Morelli, A. M., Ravera, S., Calzia, D., and Panfoli, I. (2019) An update of the chemiosmotic theory as suggested by possible proton currents inside the coupling membrane, Open Biol., 9, doi: 10.1098/rsob.180221.
20. Lee, J. W. (2021) Mitochondrial energetics with transmembrane electrostatically localized protons: do we have a thermotrophic feature? Sci. Rep., 11, 14575, doi: 10.1038/s41598-021-93853-x.
21. Teschke, O., Ceotto, G., and de Souza, E. F. (2001) Interfacial water dielectric-permittivity-profile measurements using atomic force microscopy, Phys. Rev. E, 64, 011605, doi: 10.1103/PhysRevE.64.011605.
22. Ташкин В. Ю., Вишнякова В. Е., Щербаков А. А., Финогенова О. А., Ермаков Ю. А., и др. (2019) Изменение емкости и граничного потенциала бислойной липидной мембраны при быстром освобождении протонов на ее поверхности, Биол. Мемб., 36, 101-108.
23. Моисеева В. С, Мотовилов К. А, Лобышева Н. В, Орлов В. Н, Ягужинский Л. С. (2011) Образование метастабильной связи ионов водорода с поверхностью митопластов, Доклады Академии Наук, 438, 555-558.
24. Eroshenko, L. V., Marakhovskaya, A. S., Vangeli, I. M., Semenyuk, P. I., Orlov, V. N., et al. (2012) Bronsted acids bounded to the mitochondrial membranes as a substrate for ATP synthase, Dokl. Biochem. Biophys., 444, 158-161.
25. Ermakov, Y. A., and Nesterenko, A. M. (2017) Boundary potential of lipid bilayers: Methods and interpretations, J. Phys. Conf. Ser., 780, 012002, doi: 10.1088/1742-6596/780/1/012002.
26. Antonenko, Y. N., Kovbasnjuk, O. N., and Yaguzhinsky, L. S. (1993) Evidence in favor of the existence of a kinetic barrier for proton transfer from a surface of bilayer phospholipid membrane to bulk water, Biochim. Biophys. Acta, 1150, 45-50, doi: 10.1016/0005-2736(93)90119-K.
27. Gonella, G., Backus, E. H. G., Nagata, Y., Bonthuis, D. J., Loche, P., et al. (2021) Water at charged interfaces, Nat. Rev. Chem., 5, 466-485, doi: 10.1038/s41570-021-00293-2.
28. Antonenko, Yu. N., and Yaguzhinsky, L. S. (1982) Generation of potential in lipid bilayer membranes as a result of proton-transfer reactions in the unstirred layers, J. Bioenerg. Biomembr., 14, 457-465, doi: 10.1007/BF00743071.
29. Antonenko, Y. N., and Yaguzhinsky, L. S. (1990) Effect of changes in cation concentration near bilayer lipid membrane on the rate of carrier-mediated cation fluxes and on the carrier apparent selectivity, Biochim. Biophys. Acta, 1026, 236-240, doi: 10.1016/0005-2736(90)90069-Z.
30. Eremeev, S. A., and Yaguzhinsky, L. S. (2015) On local coupling of electron transport and ATP-synthesis system in mitochondria. Theory and experiment, Biochemistry Moscow, 80, 576-581, doi: 10.1134/S0006297915050089.
31. Kovbasnjuk, O. N., Antonenko, Y. N., and Yaguzhinsky, L. S. (1991) Proton dissociation from nigericin at the membrane–water interface, the rate-limiting step of K+/H+ exchange on the bilayer lipid membrane, FEBS Lett., 289, 176-178, doi: 10.1016/0014-5793(91)81063-E.
32. Evtodienko, V. Y., Antonenko, Y. N., and Yaguzhinsky, L. S. (1998) Increase of local hydrogen ion gradient near bilayer lipid membrane under the conditions of catalysis of proton transfer across the interface, FEBS Lett., 425, 222-224, doi: 10.1016/s0014-5793(98)00233-6.
33. Драгунова С. Ф., Красинская И. П., Ягужинский Л. С. (1981) Регуляция переноса протона через двойной электрический слой на мембране митохондрий, Биохимия, 46, 1087-1095.
34. Geißler, D., Antonenko, Y. N., Schmidt, R., Keller, S., Krylova, O. O., et al. (2005) (Coumarin-4-yl)methyl esters as highly efficient, ultrafast phototriggers for protons and their application to acidifying membrane surfaces, Angew. Chem. Int. Ed., 44, 1195-1198, doi: 10.1002/anie.200461567.
35. Serowy, S., Saparov, S. M., Antonenko, Y. N., Kozlovsky, W., Hagen, V., et al. (2003) Structural proton diffusion along lipid bilayers, Biophys. J., 84, 1031-1037.
36. Springer, A., Hagen, V., Cherepanov, D. A., Antonenko, Y. N., and Pohl, P. (2011) Protons migrate along interfacial water without significant contributions from jumps between ionizable groups on the membrane surface, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 14461-14466, doi: 10.1073/pnas.1107476108.
37. Zaslavsky, D., Sadoski, R. C., Rajagukguk, S., Geren, L., Millett, F., et al. (2004) Direct measurement of proton release by cytochrome c oxidase in solution during the F→O transition, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, 10544-10547, doi: 10.1073/pnas.0401521101.
38. Le Coutre, J., and Gerwert, K. (1996) Kinetic isotope effects reveal an ice-like and a liquid-phase-type intramolecular proton transfer in bacteriorhodopsin, FEBS Lett., 398, 333-336, doi: 10.1016/S0014-5793(96)01254-9.
39. Salomonsson, L., Brändén, G., and Brzezinski, P. (2008) Deuterium isotope effect of proton pumping in cytochrome c oxidase, Biochim. Biophys. Acta, 1777, 343-350, doi: 10.1016/j.bbabio.2007.09.009.
40. Salomonsson, L., Faxén, K., Adelroth, P., and Brzezinski, P. (2005) The timing of proton migration in membrane-reconstituted cytochrome c oxidase, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 102, 17624-17629, doi: 10.1073/pnas.0505431102.
41. Zhang, C., Knyazev, D. G., Vereshaga, Y. A., Ippoliti, E., Nguyen, T. H., et al. (2012) Water at hydrophobic interfaces delays proton surface-to-bulk transfer and provides a pathway for lateral proton diffusion, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 109, 9744-9749, doi: 10.1073/pnas.1121227109.
42. Yurkov, V. I., Fadeeva, M. S., and Yaguzhinsky, L. S. (2005) Proton transfer through the membrane-water interfaces in uncoupled mitochondria, Biochemistry Moscow, 70, 195-199, doi: 10.1007/s10541-005-0101-8.
43. Солодовникова И. М., Юрков В. И., Тоньшин А. А., Ягужинский Л. С. (2004) О локальном сопряжении процессов дыхания и фосфорилирования в митохондриях печени крысы, Биофизика, 49, 47-56.
44. Conway, B. E. (1999) Electrochemical Supercapacitors: Scientific Fundamentals and Technological Applications, Springer Science & Business Media, New York.
45. Deplazes, E., White, J., Murphy, C., Cranfield, C. G., and Garcia, A. (2019) Competing for the same space: Protons and alkali ions at the interface of phospholipid bilayers, Biophys. Rev., 11, 483-490, doi: 10.1007/s12551-019-00541-2.