БИОХИМИЯ, 2021, том 86, вып. 12, с. 1853–1864
УДК 577.355; 577.115.3
Действие низких положительных температур на фотосинтетический аппарат микроводоросли Lobosphaera incisa IPPAS С‑2047
1 НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия
2 Институт биохимической физики имени Н.М. Эмануэля РАН, 119334 Москва, Россия
3 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, химический факультет, 119991 Москва, Россия
4 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет, 119991 Москва, Россия
5 Национальный исследовательский центр «Курчатовский институт», 123182 Москва, Россия
6 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, физический факультет, 119991 Москва, Россия
Поступила в редакцию 25.09.2021
После доработки 04.11.2021
Принята к публикации 10.11.2021
DOI: 10.31857/S0320972521120095
КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: cветовой стресс, низкотемпературная акклимация, десатурация жирных кислот, арахидоновая кислота, тепловая диссипация энергии света, LhcSR, микроводоросли.
Аннотация
Фотосинтезирующие организмы обладают рядом механизмов для предотвращения фотоокислительных реакций, инициированных в фотосинтетическом аппарате (ФСА) избыточным освещением. Причиной развития фотоокислительных реакций может служить не только увеличение интенсивности освещения, но и другие стрессовые воздействия, в частности, действие низких положительных температур. В настоящей работе мы исследовали индукцию фотозащитных механизмов у инкубируемой при пониженной освещённости (50 мкмоль фотонов × м−2 × с−1) зеленой почвенной микроводоросли Lobosphaera incisa IPPAS С‑2047 после воздействия температуры 0 °C в течение 4 сут. Мы наблюдали снижение фотохимической активности фотосистемы II (ФСII) и эффективности фотосинтетического транспорта электронов на фоне существенного увеличения теплового рассеяния в фотосинтетической антенне поглощённой световой энергии. При этом большинство параметров, отражающих акклимацию ФСА к избыточному освещению (содержание хлорофилла и каротиноидов, доля пигментов виолаксантинового цикла в общем пуле каротиноидов и уровень их деэпоксидации, соотношение содержания фотосинтетических антенн и комплексов ФСII и фотосистемы I (ФСI)), практически не изменилось. Изменений в содержании основных ненасыщенных жирных кислот, кроме арахидоновой, также выявлено не было; концентрация последней возрастала на 40%, что может способствовать активации виолаксантиндеэпоксидазы. Уровень экспрессии защитного белка LhcSR повышался в 4–7 раз по сравнению с его уровнем непосредственно перед началом низкотемпературной акклимации клеток. Предварительная инкубация клеток при +5 °С оказывала положительный эффект на показатели фотохимической активности ФСА при последующем действии температуры 0 °С. Полученные данные показывают, что акклимация L. incisa IPPAS C‑2047 в течение 4 сут. к низкой положительной температуре на фоне низкой плотности светового потока приводит к формированию адаптивной реакции ФСА, отчасти характерной для условий светового стресса. Основным механизмом защиты ФСА в этих условиях является белок (LhcSR)-зависимое тушение возбуждения в фотосинтетической антенне.
Текст статьи
Сноски
* Адресат для корреспонденции.
Финансирование
Работа выполнена при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 19-04-00509).
Благодарности
Спектрофотометрические измерения были выполнены с использованием оборудования ЦКП «Фенотипирование фототрофных организмов» МГУ имени М.В. Ломоносова. Авторы благодарны В.А. Макарову и К.В. Скулачеву за помощь в техническом обеспечении работы, М.Д. Логачевой и Р.А. Зиновкину за советы и помощь с обеспечением реактивами и оборудованием.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов в финансовой или какой-либо иной сфере.
Соблюдение этических норм
Настоящая статья не содержит описания выполненных авторами исследований с участием людей или использованием животных в качестве объектов.
Список литературы
1. Osborne, B. A., and Raven, J. A. (1986) Light absorption by plants and its implications for photosynthesis, Biol. Rev., 61, 1-60.
2. Croce, R., and Van Amerongen, H. (2014) Natural strategies for photosynthetic light harvesting, Nat. Chem. Biol., 10, 492-501.
3. Walla, P. J., Holleboom, C.-P., and Fleming, G. R. (2014) Electronic carotenoid-chlorophyll interactions regulating photosynthetic light harvesting of higher plants and green algae, Non-Photochemical Quenching and Energy Dissipation in Plants, Algae and Cyanobacteria, Springer, p. 229-243.
4. Amarnath, K., Bennett, D. I. G., Schneider, A. R., and Fleming, G. R. (2016) Multiscale model of light harvesting by photosystem II in plants, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 113, 1156-1161.
5. Demmig-Adams, B., Cohu, C. M., Muller, O., and Adams, III, W. W. (2012) Modulation of photosynthetic energy conversion efficiency in nature: from seconds to seasons, Photosynth. Res., 113, 75-88.
6. Demmig-Adams, B. (1990) Carotenoids and photoprotection in plants: a role for the xanthophyll zeaxanthin, Biochim. Biophys. Acta, 1020, 1-24.
7. García-Plazaola, J. I., Esteban, R., Fernández-Marín, B., Kranner, I., and Porcar-Castell, A. (2012) Thermal energy dissipation and xanthophyll cycles beyond the Arabidopsis model, Photosynth. Res., 113, 89-103.
8. Peers, G., Truong, T. B., Ostendorf, E., Busch, A., Elrad, D., et al. (2009) An ancient light-harvesting protein is critical for the regulation of algal photosynthesis, Nature, 462, 518-521.
9. Pinnola, A. (2019) The rise and fall of light-harvesting complex stress-related proteins as photoprotection agents during evolution, J. Exp. Bot., 70, 5527-5535.
10. Verhoeven, A. (2014) Sustained energy dissipation in winter evergreens, New Phytologist, 201, 57-65.
11. Jahns, P., and Holzwarth, A. R. (2012) The role of the xanthophyll cycle and of lutein in photoprotection of photosystem II, Biochim. Biophys. Acta, 1817, 182-193.
12. García-Plazaola, J. I., Matsubara, S., and Osmond, C. B. (2007) The lutein epoxide cycle in higher plants: its relationships to other xanthophyll cycles and possible functions, Funct. Plant Biol., 34, 759-773.
13. Lohr, M., and Wilhelm, C. (1999) Algae displaying the diadinoxanthin cycle also possess the violaxanthin cycle, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 96, 8784-8789.
14. Gilmore, A. M. (1997) Mechanistic aspects of xanthophyll cycle-dependent photoprotection in higher plant chloroplasts and leaves, Physiol. Plant., 99, 197-209.
15. Kaňa, R., Kotabová, E., Kopečná, J., Trsková, E., Belgio, E., et al. (2016) Violaxanthin inhibits nonphotochemical quenching in light-harvesting antenna of Chromera velia, FEBS Lett., 590, 1076-1085.
16. Holt, N. E., Zigmantas, D., Valkunas, L., Li, X.-P., Niyogi, K. K., et al. (2005) Carotenoid cation formation and the regulation of photosynthetic light harvesting, Science, 307, 433-436.
17. Johnson, M. P., and Ruban, A. V. (2011) Restoration of rapidly reversible photoprotective energy dissipation in the absence of PsbS protein by enhanced ΔpH, J. Biol. Chem., 286, 19973-19981.
18. Pinnola, A., Staleva-Musto, H., Capaldi, S., Ballottari, M., Bassi, R., et al. (2016) Electron transfer between carotenoid and chlorophyll contributes to quenching in the LHCSR1 protein from Physcomitrella patens, Biochim. Biophys. Acta, 1857, 1870-1878.
19. Bonente, G., Pippa, S., Castellano, S., Bassi, R., and Ballottari, M. (2012) Acclimation of Chlamydomonas reinhardtii to different growth irradiances, J. Biol. Chem., 287, 5833-5847.
20. Kouřil, R., Wientjes, E., Bultema, J. B., Croce, R., and Boekema, E. J. (2013) High-light vs. low-light: Effect of light acclimation on photosystem II composition and organization in Arabidopsis thaliana, Biochim. Biophys. Acta, 1827, 411-419, doi: 10.1016/j.bbabio.2012.12.003.
21. Jørgensen, K., and Skibsted, L. H. (1993) Carotenoid scavenging of radicals, Zeitschr. Lebensmittel Untersuchung Forschung, 196, 423-429.
22. Telfer, A., Dhami, S., Bishop, S. M., Phillips, D., and Barber, J. (1994) Beta-carotene quenches singlet oxygen formed by isolated photosystem II reaction c enters, Biochemistry, 33, 14469-14474.
23. Lichtenthaler, H. K., Babani, F., Navrátil, M., and Buschmann, C. (2013) Chlorophyll fluorescence kinetics, photosynthetic activity, and pigment composition of blue-shade and half-shade leaves as compared to sun and shade leaves of different trees, Photosynth. Res., 117, 355-366.
24. Demmig-Adams, B., and Adams, W. W. I. (1996) Chlorophyll and carotenoid composition in leaves of Euonymus kiautschovicus acclimated to different degrees of light stress in the field, Funct. Plant Biol., 23, 649-659.
25. Aburai, N., Sumida, D., and Abe, K. (2015) Effect of light level and salinity on the composition and accumulation of free and ester-type carotenoids in the aerial microalga Scenedesmus sp. (Chlorophyceae), Algal Res., 8, 30-36.
26. Solovchenko, A., Solovchenko, O., Khozin-Goldberg, I., Didi-Cohen, S., Pal, D., et al. (2013) Probing the effects of high-light stress on pigment and lipid metabolism in nitrogen-starving microalgae by measuring chlorophyll fluorescence transients: studies with a Δ5 desaturase mutant of Parietochloris incisa (Chlorophyta, Trebouxiophyceae), Algal Res., 2, 175-182.
27. Solovchenko, A., Khozin-Goldberg, I., Recht, L., and Boussiba, S. (2011) Stress-induced changes in optical properties, pigment and fatty acid content of Nannochloropsis sp.: implications for non-destructive assay of total fatty acids, Marine Biotechnol., 13, 527-535.
28. Zarter, C. R., Adams, W. W., Ebbert, V., Cuthbertson, D. J., Adamska, I., et al. (2006) Winter down-regulation of intrinsic photosynthetic capacity coupled with up-regulation of Elip-like proteins and persistent energy dissipation in a subalpine forest, New Phytologist, 172, 272-282.
29. Zarter, C., Adams, W. W., Ebbert, V., Adamska, I., Jansson, S., et al. (2006) Winter acclimation of PsbS and related proteins in the evergreen Arctostaphylos uva-ursi as influenced by altitude and light environment, Plant Cell Environ., 29, 869-878.
30. Huang, W., Zhang, S.-B., and Cao, K.-F. (2010) The different effects of chilling stress under moderate light intensity on photosystem II compared with photosystem I and subsequent recovery in tropical tree species, Photosynth. Res., 103, 175-182.
31. Theocharis, A., Clément, C., and Barka, E. A. (2012) Physiological and molecular changes in plants grown at low temperatures, Planta, 235, 1091-1105.
32. Los, D. A., Mironov, K. S., and Allakhverdiev, S. I. (2013) Regulatory role of membrane fluidity in gene expression and physiological functions, Photosynth. Res., 116, 489-509.
33. Watanabe, S., Hirabayashi, S., Boussiba, S., Cohen, Z., Vonshak, A., et al. (1996) Parietochloris incisa comb. nov. (Trebouxiophyceae, Chlorophyta), Phycol. Res., 44, 107-108.
34. Zorin, B., Pal-Nath, D., Lukyanov, A., Smolskaya, S., Kolusheva, S., et al. (2017) Arachidonic acid is important for efficient use of light by the microalga Lobosphaera incisa under chilling stress, Biochim. Biophys. Acta, 1862, 853-868, doi: 10.1016/j.bbalip.2017.04.008.
35. Strasser, R. J., Tsimilli-Michael, M., and Srivastava, A. (2004) Analysis of the chlorophyll a fluorescence transient, Chlorophyll Fluorescence, Springer, p. 321-362.
36. Folch, J., Lees, M., and Stanley, G. H. S. (1957) A simple method for the isolation and purification of total lipides from animal tissues, J. Biol. Chem., 226, 497-509.
37. Kates, M. (1986) Techniques of Lipidology; Isolation, Analysis and Identification of Lipids, 2nd Edn., Elsevier, Amsterdam.
38. Wellburn, A. R. (1994) The spectral determination of chlorophylls a and b, as well as total carotenoids, using various solvents with spectrophotometers of different resolution, J. Plant Physiol., 144, 307-313.
39. Larsen, E., and Christensen, L. P. (2005) Simple saponification method for the quantitative determination of carotenoids in green vegetables, J. Agricul. Food Chem., 53, 6598-6602.
40. Weaver, E. C. (1968) EPR studies of free radicals in photosynthetic systems, Annu. Rev. Plant Physiol., 19, 283-294.
41. Caffarri, S., Tibiletti, T., Jennings, R. C., and Santabarbara, S. (2014) A comparison between plant photosystem I and photosystem II architecture and functioning, Curr. Prot. Pept. Sci., 15, 296-331.
42. Givnish, T. J. (1988) Adaptation to sun and shade: a whole-plant perspective, Austr. J. Plant Physiol., 15, 63-92.
43. Beneragama, C. K., and Goto, K. (2010) Chlorophyll a: b ratio increases under low-light in “shade-tolerant” Euglena gracilis, Tropic. Agricult. Res., 22, 12-25.
44. Virtanen, O., Khorobrykh, S., and Tyystjärvi, E. (2021) Acclimation of Chlamydomonas reinhardtii to extremely strong light, Photosynth. Res., 147, 91-106.
45. Eismann, A. I., Reis, R. P., da Silva, A. F., and Cavalcanti, D. N. (2020) Ulva spp. carotenoids: Responses to environmental conditions, Algal Res., 48, 101916.
46. Giovagnetti, V., and Ruban, A. V. (2018) The evolution of the photoprotective antenna proteins in oxygenic photosynthetic eukaryotes, Biochem. Soc. Trans., 46, 1263-1277.
47. Gerotto, C., and Morosinotto, T. (2013) Evolution of photoprotection mechanisms upon land colonization: evidence of PSBS-dependent NPQ in late Streptophyte algae, Physiol. Plant., 149, 583-598.
48. Sakamoto, T., and Murata, N. (2002) Regulation of the desaturation of fatty acids and its role in tolerance to cold and salt stress, Curr. Opin. Microbiol., 5, 206-210.
49. Guschina, I. A., and Harwood, J. L. (2006) Lipids and lipid metabolism in eukaryotic algae, Progr. Lipid Res., 45, 160-186.
50. Richardson, K., Beardall, J., and Raven, J. A. (1983) Adaptation of unicellular algae to irradiance: an analysis of strategies, New Phytol., 93, 157-191.