БИОХИМИЯ, 2021, том 86, вып. 11, с. 1668–1676

УДК 577.581.184.1

Роль движений Земли в ориентации растений – планетарный механизм

Обзор

© 2021 А.М. Оловниковolovnikov@gmail.com

Институт биохимической физики им. Н.М. Эмануэля РАН, 119334 Москва, Россия

Поступила в редакцию 06.10.2021
После доработки 06.10.2021
Принята к публикации 07.10.2021

DOI: 10.31857/S0320972521110051

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: гравитропизм растений, перцепция ориентации растений, переориентация, закон синуса, статоциты, статолиты, грависенсинг, движения Земли.

Аннотация

Согласно предлагаемой теории, богатые крахмалом частицы (статолиты), перемещаясь по инерции в сенсорных клетках (статоцитах) корней и стеблей, помогают растению преобразовывать движения Земли в сигналы, необходимые для восприятия растением его ориентации относительно вектора силы тяжести. Движения Земли отличаются постоянной вариабельностью, что, в частности, относится к так называемым полярным движениям и колебаниям оси вращения планеты. Статолиты в каждый данный момент движутся в цитоплазматической жидкости статоцитов по инерции под действием движений Земли, сохраняя траекторию, заданную предыдущим движением колеблющейся планеты. В отличие от статолитов стенки статоцита перемещаются в пространстве вместе со всем растением и с Землёй в строгом соответствии с текущим направлением движения оси планеты. Это приводит к неизбежному столкновению статолитов с клеточной стенкой/мембраной. Цитоплазматическая жидкость, как субстанция не способная сохранять форму, не препятствует инерциальному движению статолитов, ударяющих в стенку статоцита как в цель. Ударяясь о мембрану, статолиты вызывают в месте удара высвобождение ионов и других факторов, которые в дальнейшем участвуют в гравитропном процессе. Давление статолитного осадка на дно статоцита и позиция этого осадка не относятся к базовыми факторам гравитропизма.

Конфликт интересов

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов в финансовой или иной сфере.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов изучения.

Список литературы

1. Darwin, C., and Darwin, F. (1880) The Power of Movement in Plants, John Murray, London.

2. Haberlandt, G. (1914) Physiological plant anatomy, Macmillan and Company.

3. Sack, F. D. (1991) Plant gravity sensing, Int. Rev. Cytol., 127, 193-252.

4. Kiss, J. Z. (2000) Mechanisms of the early phases of plant gravitropism, Crit. Rev. Plant Sci., 19, 551-573, doi: 10.1080/07352680091139295.

5. Nakamura, M., Nishimura, T., and Morita, M. T. (2019) Gravity sensing and signal conversion in plant gravitropism, J. Exp. Botany, 70, 3495-3506, doi: 10.1093/jxb/erz158.

6. Abe, Y., Meguriya, K., Matsuzaki, T., Sugiyama, T., Yoshikawa, H. Y., et al. (2020) Micromanipulation of amyloplasts with optical tweezers in Arabidopsis stems, Plant Biotechnol., 37, 405-415, doi: 10.5511/plantbiotechnology.20.1201a.

7. Fukaki, H., Wysocka-Diller, J., Kato, T., Fujisawa, H., Benfey, P. N., and Tasaka, M. (1998) Genetic evidence that the endodermis is essential for shoot gravitropism in Arabidopsis thaliana, Plant J., 14, 425-430.

8. Takahashi, K., Takahashi, H., Furuichi, T., Toyota, M., Furutani-Seiki, M., et al. (2021) Gravity sensing in plant and animal cells, NPJ Microgravity, 7, 2, doi: 10.1038/s41526-020-00130-8.

9. Muthert, L., Izzo, L. G., van Zanten, M., and Aronne, G. (2020) Root tropisms: investigations on earth and in space to unravel plant growth direction, Front. Plant Sci., 10, 1807, doi: 10.3389/fpls.2019.01807.

10. Morita, M. T., and Tasaka, M. (2004) Gravity sensing and signaling, Curr. Opin. Plant Biol., 7, 712-718, doi: 10.1016/j.pbi.2004.09.001.

11. Staves, M. P. (1997) Cytoplasmic streaming and gravity sensing in Chara internodal cells, Planta, 203 (Suppl 1), S79-S84, doi: 10.1007/pl00008119.

12. Perbal, G., and Perbal, P. (1976) Geoperception in the lentil root cap, Physiol. Plant., 37, 42-48.

13. Kondrachuk, A. V. (2001) Theoretical considerations of plant gravisensing, Adv. Space Res., 27, 907-914, doi: 10.1016/s0273-1177(01)00187-9.

14. Tatsumi, H., Furuichi, T., Nakano, M., Toyota, M., Hayakawa, K., et al. (2014) Mechanosensitive channels are activated by stress in the actin stress fibres, and could be involved in gravity sensing in plants, Plant Biol. J., 16 (Suppl. 1), 18-22, doi: 10.1111/plb.12095.

15. Guharay, F., and Sachs, F. (1984) Stretch-activated single ion channel currents in tissue-cultured embryonic chick skeletal muscle, J. Physiol., 352, 685.

16. Levernier, N., Pouliquen, O., and Forterre, Y. (2021) An integrative model of plant gravitropism linking statoliths position and auxin transport, Front. Plant Sci., 12, 651928, doi: 10.3389/fpls.2021.651928.

17. Chauvet, H., Pouliquen, O., Forterre, Y., Legué, V., and Moulia, B. (2016) Inclination not force is sensed by plants during shoot gravitropism, Sci. Rep., 6, 35431, doi: 10.1038/srep35431.

18. Pouliquen, O., Forterre, Y., Bérut, A., Chauvet, H., Bizet, F., et al. (2017) A new scenario for gravity detection in plants: the position sensor hypothesis, Phys. Biol., 14, 035005, doi: 10.1088/1478-3975/aa6876.

19. Bérut, A., Chauvet, H., Legué, V., Moulia, B., Pouliquen, O., and Forterre, Y. (2018) Gravisensors in plant cells behave like an active granular liquid, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 115, 5123, doi: 10.1073/pnas.1801895115.

20. Perbal, G., and Driss-Ecole, D. (2003) Mechanotransduction in gravisensing cells, Trends Plant Sci., 8, 498-504, doi: 10.1016/j.tplants.2003.09.005.

21. Richter, P., Strauch, S. M., and Lebert, M. (2019) Disproval of the starch-amyloplast hypothesis? Trends Plant Sci., 24, 291-293, doi: 10.1016/j.tplants.2019.02.008.

22. Häder, D. P., Braun, M., Grimm, D., and Hemmersbach, R. (2017) Gravireceptors in eukaryotes-a comparison of case studies on the cellular level, NPJ Microgravity, 3, 13, doi: 10.1038/s41526-017-0018-8.

23. Limbach, C., Hauslage, J., Schäfer, C, and Braun, M. (2005) How to activate a plant gravireceptor. Early mechanisms of gravity sensing studied in characean rhizoids during parabolic flights, Plant Physiol., 139, 1030-1040, doi: 10.1104/pp.105.068106.

24. Meroz, Y., and Bastien, R. (2014) Stochastic processes in gravitropism, Front. Plant Sci., 5, 674, doi: 10.3389/fpls.2014.00674.

25. Morita, M. T. (2010) Directional gravity sensing in gravitropism, Annu. Rev. Plant Biol., 61, 705-720, doi: 10.1146/annurev.arplant.043008.092042.

26. Caspar, T., and Pickard, B. G. (1989) Gravitropism in a starchless mutant of Arabidopsis: implications for the starch-statolith theory of gravity sensing, Planta, 177, 185-197.

27. Dehant, V., Laguerre, R., Rekier, J., Rivoldini, A., Triana, S. A., et al. (2017) Understanding the effects of the core on the nutation of the Earth, Geodesy Geodynamics, 8, 389-395.

28. Zajdel, R., Sośnica, K., Bury, G., Dach, R., Prange, L., and Kazmierski, K. (2021) Sub-daily polar motion from GPS, GLONASS, and Galileo, J. Geodesy, 95, 1-27.

29. Dehant, V., Triana, S. A., Rekier, J., Trinh, A., Zhu, P., et al. (2020) Progress in understanding nutations, Astrometry, Earth Rotation, and Reference Systems in the GAIA era, 233-236, URL: https://scholar.google.ru/scholar?hl=en&as_sdt=0%2C5&q=2020+Progress+in+understanding+nutations+dehant&btnG=.

30. Dehant, V., and Mathews, P. M. (2015) Precession, Nutation, and Wobble of the Earth, Cambridge University Press, 536 p.

31. Chao, B. F. (2017) Dynamics of the inner core wobble under mantle-inner core gravitational interactions, J. Geophys. Res. Solid Earth, 122, 7437-7448, doi: 10.1002/2017JB014405.

32. Zhu, P., Triana, S. A., Rekier, J., Trinh, A., and Dehant, V. (2021) Quantification of corrections for the main lunisolar nutation components and analysis of the free core nutation from VLBI-observed nutation residuals, J. Geodesy, 95, 1-15.

33. Konstantinova, N., Korbei, B., and Luschnig, C. (2021) Auxin and root gravitropism: addressing basic cellular processes by exploiting a defined growth response, Int. J. Mol. Sci., 22, 2749, doi: 10.3390/ijms22052749.

34. Jiao, Z., Du, H., Chen, S., Huang, W., and Ge, L. (2021) LAZY gene family in plant gravitropism, Front. Plant Sci., 11, 606241, doi: 10.3389/fpls.2020.606241.

35. Sack, F. D., Suyemoto, M. M., and Leopold, A. C. (1986) Amyloplast sedimentation and organelle saltation in living corn columella cells, Am. J. Bot., 73, 1692-1698.

36. Nakamura, M., Toyota, M., Tasaka, M., and Morita, M. T. (2015) Live cell imaging of cytoskeletal and organelle dynamics in gravity-sensing cells in plant gravitropism, Methods Mol. Biol., 1309, 57-69, doi: 10.1007/978-1-4939-2697-8_6.

37. Zhang, Y., Xiao, G., Wang, X., Zhang, X., and Friml, J. (2019) Evolution of fast root gravitropism in seed plants, Nat. Commun., 10, 3480, doi: 10.1038/s41467-019-11471-8.

38. Toyota, M., Furuichi, T., Sokabe, M., and Tatsumi, H. (2013) Analyses of a gravistimulation-specific Ca2+ signature in Arabidopsis using parabolic flights, Plant Physiol., 163, 543-554, doi: 10.1104/pp.113.223313.

39. Nakano, M., Furuichi, T., Sokabe, M., Iida, H., and Tatsumi, H. (2021) The gravistimulation-induced very slow Ca2+ increase in Arabidopsis seedlings requires MCA1, a Ca2+-permeable mechanosensitive channel, Sci. Rep., 11, 227, doi: 10.1038/s41598-020-80733-z.

40. Oikawa, T., Ishimaru, Y., Munemasa, S., Takeuchi, Y., Washiyama, K., et al. (2018) Ion channels regulate nyctinastic leaf opening in Samanea saman, Curr. Biol., 28, 2230-2238.e7, doi: 10.1016/j.cub.2018.05.042.

41. Hasenstein, K. H. (2009) Plant responses to gravity-insights and extrapolations from ground studies, Gravitational Space Res., 22 (Issue 2), URL: https://go.gale.com/ps/i.do?p=AONE&u=anon~babadf1b&id=GALE|A348311756&v=2.1&it=r&sid=googleScholar&asid=b061b220.

42. Wolfe, J., and Steponkus, P. L. (1981) The stress-strain relation of the plasma membrane of isolated plant protoplasts, Biochim. Biophys. Acta, 643, 663-668.

43. Sachs, J. (1887) Lectures on the Physiology of Plants, Clarendon Press, Oxford, doi: 10.5962/bhl.title.54852.

44. Dumais, J. (2013) Beyond the sine law of plant gravitropism, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 110, 391-392.

45. Iino, M., Tarui, Y., and Uematsu, C. (1996) Gravitropism of maize and rice coleoptiles: dependence on the stimulation angle, Plant Cell Environ., 19, 1160-1168.

46. Toyota, M., Furuichi, T., Tatsumi, H., and Sokabe, M. (2008) Cytoplasmic calcium increases in response to changes in the gravity vector in hypocotyls and petioles of Arabidopsis seedlings, Plant Physiol., 146, 505-514, doi: 10.1104/pp.107.106450.

47. Digby, J., and Firn, R. D. (1995) The gravitropic set-point angle (GSA): the identification of an important developmentally controlled variable governing plant architecture, Plant Cell Environ., 18, 1434-1440, doi: 10.1111/j.1365-3040.1995.tb00205.x.

48. Saito, C., Morita, M. T., Kato, T., and Tasaka, M. (2005) Amyloplasts and vacuolar membrane dynamics in the living graviperceptive cell of the Arabidopsis inflorescence stem, Plant Cell, 17, 548-558, doi: 10.1105/tpc.104.026138.

49. Nakamura, M., Toyota, M., Tasaka, M., and Morita, M. T. (2011) An Arabidopsis E3 ligase, SHOOT GRAVITROPISM9, modulates the interaction between statoliths and F-actin in gravity sensing, Plant Cell, 23, 1830-1848.

50. Zou, J. J., Zheng, Z. Y., Xue, S., Li, H. H., Wang, Y. R., and Le, J. (2016) The role of Arabidopsis Actin-Related Protein 3 in amyloplast sedimentation and polar auxin transport in root gravitropism, J. Exp. Botany, 67, 5325-5337, doi: 10.1093/jxb/erw294.

51. Baluska, F., Kreibaum, A., Vitha, S., Parker, J. S., Barlow, P. W., and Sievers, A. (1997) Central root cap cells are depleted of endoplasmic microtubules and actin microfilament bundles: implications for their role as gravity-sensing statocytes, Protoplasma, 196, 212-223, doi: 10.1007/BF01279569.

52. Knight, T. A. (1806) On the direction of the radicle and germen during the vegetation of seeds, Philos. Trans. R. Soc. Lond., 96, 108-120.