БИОХИМИЯ, 2021, том 86, вып. 11, с. 1611–1619

УДК 577.577.23

Генерация фотоэлектрических ответов ядерными комплексами фотосистемы 2 в присутствии экзогенного цитохрома c

© 2021 Л.А. Витухновская 1,2, Р.А. Симонян 1, А.Ю. Семенов 1,2, М.Д. Мамедов 1*mahirmamedov@yandex.ru

НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия

Институт химической физики РАН имени Н.Н. Семенова, 119991 Москва, Россия

Поступила в редакцию 10.08.2021
После доработки 20.09.2021
Принята к публикации 20.09.2021

DOI: 10.31857/S0320972521110014

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фотосистема 2, протеолипосомы, фотоэлектрический ответ, перенос электрона, цитохром c.

Аннотация

Влияние экзогенного цитохрома c (цит c) на кинетику фотоэлектрических ответов (ΔΨ) в двух типах ядерных комплексов фотосистемы 2 (ФС2) (нативные, ФС2 с активным комплексом окисления воды, и Mn-лишенные), реконструированных в липосомы, было исследовано прямым электрометрическим методом. Комплексы ФС2 были локализованы в мембранах протеолипосом донорной стороной наружу. В присутствии окисленного цит c (цит c3+), локализованного во внутреннем пространстве протеолипосом, содержащих нативные комплексы ФС2, исследовалась кинетика образования ΔΨ в ответ на лазерную вспышку света. Помимо быстрого основного (< 0,3 мкс) электрогенного компонента, обусловленного переносом электрона от редокс-активного тирозина YZ к первичному хинонному акцептору QA, появлялась дополнительная электрогенная компонента. Эта компонента с характеристическим временем τ ≈ 40 мкс и относительной амплитудой ~ 10% от суммарной ΔΨ была приписана векторному переносу электрона от QA к цит c3+, выступающему в качестве экзогенного акцептора электрона. При добавлении восстановленного цит c (цит c2+) к суспензии протеолипосом, содержащих Mn-лишенные ядерные комплексы ФС2, в кинетике образования ΔΨ также появлялась дополнительная электрогенная компонента с τ ≈ 70 мкс и относительной амплитудой ~ 20% от суммарной ΔΨ. Данная компонента была приписана электрогенному переносу электрона от цит c2+ на фотоокисленный тирозин YZ. Полученные данные свидетельствуют о том, что цит c3+ может служить весьма эффективным экзогенным акцептором электрона для QA в случае нативного ФС2, а цит c2+ – эффективным искусственным донором электронов для YZ в ФС2, лишенной Mn-кластера. Полученные данные о роли цит c2+ и цит c3+ в качестве донора и акцептора электронов для ФС2 соответственно могут быть использованы при создании гибридных фотоэлектрохимических систем преобразования солнечной энергии на основе фотосинтетических пигмент-белковых комплексов.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Исследование выполнено при финансовой поддержке Российского научного фонда (№ проекта 19‑14‑00366) и государственного задания «Химико-физические механизмы взаимодействия интенсивного лазерного излучения с биологическими системами» (№ АААА‑А19‑119012990175‑9).

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Barber, J. (2016) Photosystem II: an enzyme of global significance, Biochem. Soc. Trans., 34, 619-631, doi: 10.1042/BST0340619.

2. Govindjee, Kern, J. F., Messinger, J., and Whitmarsh, J. (2010) Photosystem II, in: Encycl., Life Sci., John Wiley & Sons, Ltd, Chichester, UK, doi: 10.1002/9780470015902.a0000669.pub2.

3. Najafpour, M. M., Renger, G., Hołyńska, M., Moghaddam, A. N., Aro, E. M., et al. (2016) Manganese compounds as water-oxidizing catalysts: from the natural water-oxidizing complex to nanosized manganese oxide structures, Chem. Rev., 116, 2886-2936, doi: 10.1021/acs.chemrev.5b00340.

4. Lubitz, W., Chrysina, M., and Cox, N. (2019) Water oxidation in photosystem II, Photosynth. Res., 142, 105-125, doi: 10.1007/s11120-019-00648-3.

5. Ferreira, K. N., Iverson, T. M., Maghlaoui, K., Barber, J., and Iwata, S. (2004) Architecture of the photosynthetic oxygen-evolving center, Science, 303, 1831-1838, doi: 10.1126/science.1093087.

6. Guskov, A., Gabdulkhakov, A., Broser, M., Glöckner, C., Hellmich, J., et al. (2010) Recent progress in the crystallographic studies of photosystem II, ChemPhysChem, 11, 1160-1171, doi: 10.1002/cphc.200900901.

7. Umena, Y., Kawakami, K., Shen, J. R., and Kamiya, K. (2011) Crystal structure of oxygen-evolving photosystem II at a resolution of 1.9 Å, Nature, 473, 55-60, doi: 10.1038/nature09913.

8. Cao, P., Su, X., Pan, X., Liu, Z., Chang, W., and Li, M. (2018) Structure, assembly and energy transfer of plant photosystem II supercomplex, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1859, 633-644, doi: 10.1016/j.bbabio.2018.03.007.

9. Yano, J., Kern, J., Sauer, K., Latimer, M. J., Pushkar, Y., Biesiadka, J., et al. (2006) Where water is oxidized to dioxygen: Structure of the photosynthetic Mn4Ca cluster, Science, 314, 821-825, doi: 10.1126/science.1128186.

10. Suga, M., Akita, F., Hirata, K., Ueno, G., Murakami, H., Nakajima, Y., et al. (2015) Native structure of photosystem II at 1.95A resolution viewed by femtosecond X-ray pulses, Nature, 517, 99-103, doi: 10.1038/nature13991.

11. Renger, G., and Holzwarth, A. R. (2005) Primary electron transfer, in: Photosystem II, Springer-Verlag, pp. 139-175, doi: 10.1007/1-4020-4254-x_8.

12. McEvoy, J. P., and Brudvig, G. W. (2006) Water-splitting chemistry of photosystem II, Chem. Rev., 106, 4455-4483, doi: 10.1021/cr0204294.

13. Dau, H., and Haumann, M. (2007) Eight steps preceding O-O bond formation in oxygenic photosynthesis-A basic reaction cycle of the Photosystem II manganese complex, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1767, 472-483, doi: 10.1016/j.bbabio.2007.02.022.

14. Rappaport, F., and Diner, B. (2008) Primary photochemistry and energetics leading to the oxidation of the (Mn)4Ca cluster and to the evolution of molecular oxygen in Photosystem II, Coord. Chem. Rev., 252, 259-272, doi: 10.1016/j.ccr.2007.07.016.

15. Muh, F., and Zouni, A. (2011) Light-induced water oxidation in photosystem II, Front. Biosci., 16, 3072-3132, doi: 10.2741/3900.

16. Shevela, D., and Messinger, J. (2012) Probing the turnover efficiency of photosystem II membrane fragments with different electron acceptors, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1817, 1208-1212, doi: 10.1016/j.bbabio.2012.03.038.

17. Cardona, T., Sedoud, A., Cox, N., and Rutherford, A. W. (2012) Charge separation in Photosystem II: a comparative and evolutionary overview, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1817, 26-43, doi: 10.1016/j.bbabio.2011.07.012.

18. Barber, J. (2017) Photosynthetic water splitting by the Mn4Ca2+OX catalyst of photosystem II: its structure, robustness and mechanism, Q. Rev. Biophys., 50, e13, doi: 10.1017/S0033583517000105.

19. Brinkert, K., Le Formal, F., Li, X., Durrant, J., Rutherford, A. W., and Fantuzzi, A. (2016) Photocurrents from photosystem II in a metal oxide hybrid system: Electron transfer pathways, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1857, 1497-1505, doi: 10.1016/j.bbabio.2016.03.004.

20. Nguyen, K., and Bruce, B. D. (2014) Growing green electricity: progress and strategies for use of photosystem I for sustainable photovoltaic energy conversion, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1837, 1553-1566, doi: 10.1016/j.bbabio.2013.12.013.

21. Musazade, E., Voloshin, R., Brady, N., and Mondal, J. (2018) Biohybrid solar cells: Fundamentals, progress, and challenges, J. Photochem. Photobiol. C Photochem. Rev., 35, 134-156, doi: 10.1016/j.jphotochemrev.2018.04.001.

22. Zhang, J. Z., and Reisner, E. (2020) Advancing photosystem II photoelectrochemistry for semi-artificial photosynthesis, Nat. Rev. Chem., 4, 6-21, doi: 10.1038/s41570-019-0149-4.

23. Badura, A., Kothe, T., Schuhmann, W., and Rögner, M. (2011) Wiring photosynthetic enzymes to electrodes, Energy Environ. Sci., 4, 3263-3274, doi: 10.1039/c1ee01285a.

24. Kato, M., Zhang, J. Z., Paul, N., and Reisner, E. (2014) Protein film photoelectrochemistry of the water oxidation enzyme photosystem II, Chem. Soc. Rev., 43, 6485-6497, doi: 10.1039/c4cs00031e.

25. Yehezkeli, O., Tel-Vered, R., Michaeli, D., Willner, I., and Nechushtai, R. (2014) Photosynthetic reaction center-functionalized electrodes for photo-bioelectrochemical cells, Photosynth. Res., 120, 71-85, doi: 10.1007/s11120-013-9796-3.

26. Wiwczar, J., and Brudvig, G. W. (2017) Alternative electron acceptors for photosystem II, in Photosynthesis: Structures, Mechanisms, and Applications (Hou, H. J. M., et al., eds.) Springer, doi: 10.1007/978-3-319-48873-8_4.

27. Larom, S., Salama, F., Schuster, G., and Adir, N. (2010) Engineering of an alternative electron transfer path in photosystem II, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 9650-9655, doi: 10.1073/pnas.1000187107.

28. Nelson, N., Nelson, H., and Racker, E. (1972) Photoreaction of FMN-Tricine and its participation in photophosphorylation, Photochem. Photobiol., 16, 481-489, doi: 10.1111/j.1751-1097.1972.tb06316.x.

29. Asada, K., Kiso, K., and Yoshikawa, K. (1974) Univalent reduction of molecular oxygen by spinach chloroplasts on illumination, J. Biol. Chem., 249, 2175-2181, doi: 10.1016/s0021-9258(19)42815-9.

30. Khorobrykh, A. A., Yanykin, D. V., and Klimov, V. V. (2018) Photooxidation and photoreduction of exogenous cytochrome c by photosystem II preparations after various modifications of the water-oxidizing complex, Photosynthetica, 56, 244-253, doi: 10.1007/s11099-017-0762-8.

31. Efrati, A., Tel-Vered, R., Michaeli, D., Nechushtai, R., and Willner, I. (2013) Cytochrome c-coupled photosystem I and photosystem II (PSI/PSII) photo-bioelectrochemical cells, Energy Environ. Sci., 6, 2950, doi: 10.1039/C3EE41568F.

32. Gopta, O. A., Tyunyatkina, A. A., Kurashov, V. N., Semenov, A. Y., and Mamedov, M. D. (2008) Effect of redox mediators on the flash-induced membrane potential generation in Mn-depleted photosystem II core particles, Eur. Biophys. J., 37, 1045-1050, doi: 10.1007/s00249-007-0231-6.

33. Kurashov, V. N., Lovyagina, E. R., Shkolnikov, D. Yu., Solntsev, M. K., Mamedov, M. D., and Semin, B. K. (2009) Investigation of the low-affinity oxidation site for exogenous electron donors in the Mn-depleted photosystem II complexes, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1787, 1492-1498, doi: 10.1016/j.bbabio.2009.07.002.

34. Kurashov, V. N., Allakhverdiev, S. I., Zharmukhamedov, S. K., Nagata, T., Klimov, V. V., et al. (2009) Electrogenic reactions on the donor side of Mn-depleted photosystem II core particles in the presence of MnCl2 and synthetic trinuclear Mn-complexes, Photochem. Photobiol. Sci., 8, 162-166, doi: 10.1039/b813981d.

35. Vitukhnovskaya, L. A., Zharmukhamedov, S. K., Najafpour, M. M., Allakhverdiev, S. I., Semenov, A. Y., and Mamedov, M. D. (2018) Electrogenic reactions in Mn-depleted photosystem II core particles in the presence of synthetic binuclear Mn complexes, Biochem. Biophys. Res. Commun., 503, 222-227, doi: 10.1016/j.bbrc.2018.06.006.

36. Haag, E., Irrgang, K.-D., Boekema, E. J., and Renger, G. (1990) Functional and structural analysis of photosystem II core complexes from spinach with high oxygen evolution capacity, Eur. J. Biochem., 189, 47-53, doi: 10.1111/j.1432-1033.1990.tb15458.x.

37. Margoiliash, E. (1954) The use of ion exchangers in the preparation and purification of cytochrome c, Biochem. J., 56, 529-535, doi: 10.1042/bj0560529.

38. Semenov, A. Yu., Mamedov, M. D., and Chamorovsky, S. K. (2006) Electrogenic reactions associated with electron transfer in photosystem I, in Advances in Photosynthesis and Respiration Series. Photosystem I: The Light-Driven, Plastocyanin:Ferredoxin Oxidoreductase (Golbeck, J. H., ed) Springer, pp. 319-424.

39. Kalaidzidis, L., Gavrilov, A. V., Zaitsev, P. V., Kalaidzidis, A. L., and Korolev, E. V. (1997) PLUK – an environment for software development, Program. Comput. Softw., 23, 206-212.

40. Semenov, A. Y., Cherepanov, D. A., and Mamedov, M. D. (2008) Electrogenic reactions and dielectric properties of photosystem II, Photosynth. Res., 98, 121-130, doi: 10.1007/s11120-008-9377-z.

41. Mamedov, M. D., Kurashov, V. N., Cherepanov, D. A., and Semenov, A. Y. (2010) Photosysem II: Where does the light-induced voltage come from? Front. Biosci., 15, 1007-1017, doi: 10.2741/3658.

42. Мамедов М. Д., Ловягина Е. Р., Верховский М. И., Семенов А. Ю., Черепанов Д. А., Шинкарев В. П. (1994) Генерация разности электрических потенциалов фотосистемой II термофильных цианобактерий, Биохимия, 59, 685-689.

43. Haumann, M., Mulkidjanian, A., Junge, W. (1997) Electrogenicity of electron and proton transfer at the oxidizing side of photosystem II, Biochemistry, 36, 9304-9315, doi: 10.1021/bi963114p.

44. Larom, S., Kallmann, D., Saper, G., Pinhassi, R., Rothschild, A., et al. (2015) The Photosystem II D1-K238E mutation enhances electrical current production using cyanobacterial thylakoid membranes in a bio-photoelectrochemical cell, Photosynth. Res., 126, 161-169, doi: 10.1007/s11120-015-0075-3.

45. Rappaport, F., and Lavergne, J. (1997) Charge recombination and proton transfer in manganese-depleted photosystem II, Biochemistry, 36, 15294-15302, doi: 10.1021/bi971287o.

46. Rappaport, F., Guergova-Kuras, M., Nixon, P. J., Diner, B. A., and Lavergne, J. (2002) Kinetics and pathways of charge recombination in photosystem II, Biochemistry, 41, 8518-8527, doi: 10.1021/bi025725p.

47. Ulas, G., and Brudvig, G. W. (2011) Redirecting electron transfer in photosystem II from water to redox-active metal complexes, J. Am. Chem. Soc., 133, 13260-13263, doi: 10.1021/ja2049226.

48. Drachev, L. A., Kaminskaya, O. P., Konstantinov, A. A., Kotova, E. A., Mamedov, M. D., et al. (1986) The effect of cytochrome c, hexammineruthenium and ubiquinone-10 on the kinetics of photoelectric responses of Rhodospirillum rubrum reaction centres, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 848, 137-146, doi: 10.1016/0005-2728(86)90169-6.

49. Каминская О. П., Семенов А. Ю. (2021) Сотрудничество с Александром Константиновым в исследовании механизмов электрогенных реакций в бактериальных фотосинтетических реакционных центрах, Биохимия, 86, 6-13, doi: 10.31857/s0320972521010012.

50. Mamedov, M. D., Gadzhieva, R. M., Gourovskaya, K. N., Drachev, L. A., and Semenov, A. Y. (1996) Electrogenicity at the donor/acceptor sides of cyanobacterial photosystem I, J. Bioenerg. Biomembr., 28, 517-522, doi: 10.1007/BF02110441.

51. Kim, I., Chakrabarty, S., Brzezinski, P., and Warshela, A. (2014) Modeling gating charge and voltage changes in response to charge separation in membrane proteins, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111, 11353-11358, doi: 10.1073/pnas.1411573111.

52. Moser, C. C., Keske, J. M., Warncke, K., Farid, R. S., and Dutton, P. L. (1992) Nature of biological electron transfer, Nature, 355, 796-802, doi: 10.1038/355796a0.