БИОХИМИЯ, 2021, том 86, вып. 3, с. 431–442

УДК 612.744.24-612.018;577.218

Влияние динамических и статических нагрузок на концентрацию миокинов в плазме и на содержание натрия и калия в скелетных мышцах мышей

© 2021 Т.А. Кироненко 1, К.Г. Милованова 1, А.Н. Захарова 1, С.В. Сидоренко 2, Е.А. Климанова 1,2, Е.Ю. Дьякова 1, А.А. Орлова 1, Е.С. Негоденко 1, Ю.Г. Калинникова 1, С.Н. Орлов 1,2#, Л.В. Капилевич 1*

Национальный исследовательский Томский государственный университет, 634050 Томск, Россия, электронная почта: kapil@yandex.ru

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет, 119234 Москва, Россия; электронная почта: klimanova.ea@yandex.ru

Поступила в редакцию 09.07.2020
После доработки 15.09.2020
Принята к публикации 29.10.2020

DOI: 10.31857/S0320972521030118

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: физические нагрузки, миокины, ионы, Na+/K+-ATPаза, транскрипция, трансляция.

Аннотация

Модификация продукции цитокинов под влиянием физических нагрузок представляет значительный интерес, так как является перспективным путем коррекции процессов метаболизма как на клеточном, так и на системном уровнях. В работе изучено содержание IL-6, IL-8 и IL-15 в плазме и одновалентных катионов в скелетных мышцах у мышей спустя разное время после статических и динамических нагрузок с учетом предварительной тренировки. Динамические упражнения вызывают увеличение содержания IL-6 и снижение IL-15 в плазме нетренированных мышей, не влияя на концентрацию IL-8. У тренированных мышей эффекты однократной нагрузки на концентрацию IL-6 и IL-15 в плазме усиливались, также отмечалось снижение концентрации IL-8. В отличие от динамических, статические нагрузки оказывают аналогичное, но более выраженное влияние на концентрацию IL-6 и IL-15 в плазме. Однако концентрация IL-8 в ответ на статическую нагрузку существенно увеличивалась. Предварительные тренировки усиливали описанные реакции для всех изученных миокинов. Показано разнонаправленное влияние динамической нагрузки (плавание) на содержания внутриклеточного натрия (повышение) и калия (снижение) в musculus soleus мыши. Впервые обнаружено, что аналогичное явление наблюдается при статической нагрузке (вис на сетке) в musculus biceps мыши и достоверно не зависит от предварительной тренировки экспериментальных животных. Обсуждаются возможные механизмы, обеспечивающие регуляцию секреции цитокинов после физической нагрузки, в том числе [Na+]i/[K+]i-зависимый механизм запуска транскрипции генов.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Исследование выполнено при финансовой поддержке Российского научного фонда (грант № 16-15-10026-П).

Благодарности

Авторы приносят благодарность профессору Александру Чибалину (Каролинский Институт, Стокгольм, Швеция) за высказанные ценные идеи при обсуждении результатов.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Все процедуры, выполненные в исследованиях с участием животных, соответствовали этическим стандартам учреждения, в котором проводились исследования, и утвержденным правовым актам РФ и международных организаций. Исследование было одобрено локальным этическим комитетом биологического института Томского государственного университета (протокол № 32 от 19 декабря 2019 года).

Список литературы

1. Frontera, W. R., and Ochala, J. (2015) Skeletal muscle: a brief review of structure and function, Calcif. Tissue Int., 96, 183-195, doi: 10.1007/s00223-014-9915-y.

2. Amano, Y., Nonaka, Y., Takeda, R., Kano, Y., and Hoshino, D. (2020) Effects of electrical stimulation-induced resistance exercise training on white and brown adipose tissues and plasma meteorin-like concentration in rats, Physiol. Rep., 16, e14540, doi: 10.14814/phy2.14540.

3. Drenth, J. P., Van Uum, S. M, Van Deuren, M., Pesman, G., Van der Ven-Jongekrijg, J., and Van der Meer, J. M. (1985) Endurance run increases circulation IL-6 and IL-1ra but downregulates ex vivo TNF-alpha and IL-1beta production, J. Appl. Physiol., 79, 1497-1503, doi: 10.1152/JAPPL.1995.79.5.1497.

4. Romagnoli, C., Zonefrati, R., and Sharma, P. (2020) Characterization of skeletal muscle endocrine control in an in vitro model of myogen, Calcif. Tissue Int., 107, 18-30, doi: 10.1007/s00223-020-00678-3.

5. Barbalho, S. M., Flato, U. A. P., Tofano, R. J., de Alvares Goulart, R., Guiguer, E. L., et al. (2020) Physical exercise and myokines, Int. J. Molec. Sci., 21, 3607, doi: 10.3390/ijms21103607.

6. Steensberg, A., van Hall, G., Osada, T., Sacchetti, M., Saltin, B., and Klarlund Pedersen, B. (2000) Production of interleukin-6 in contracting human skeletal muscles can account for the exercise-induced increase in plasma interleukin-6, J. Physiol., 529, 237-242, doi: 10.1111/j.1469-7793.2000.00237.x.

7. Keller, C., Steensberg, A., Pilegaard, H., Osada, T., Saltin, B., et al. (2001) Transcriptional activation of the IL-6 gene in human contracting skeletal muscle: influence of muscle glycogen content, FASEB J., 14, 2748-2750, doi: 10.1096/fj.01-0507fje.

8. Nedachi, T., Fujita, H., and Kanzaki, M. (2008) Contractile C2C12 myotube model for studying exercise-inducible responses in skeletal muscle, Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab., 295, E1191-E1204, doi: 10.1152/ajpendo.90280.2008.

9. Lambernd, S., Taube, A., Schober, A., Platzbecker, B., Görgens, S. W., et al. (2012) Contractile activity of human skeletal muscle cells prevents insulin resistance by inhibiting pro-inflammatory signaling pathways, Diabetologia, 55, 1128-1139, doi: 10.1007/s00125-012-2454-z.

10. Nikolic, N., Bakke, S. S., Kase, E.T., Rudberg, I., Halle, I. F., et al. (2012) Electrical pulse stimulation of cultured human skeletal muscle cells as an in vitro model of exercise, PLoS One, 7, e33203, doi: 10.1371/journal.pone.0033203.

11. Scheler, M., Irmler, M., Lehr, S., Hartwig, S., Staiger, H., et al. (2013) Cytokine response of primary human myotubes in an in vitro exercise model, Am. J. Physiol. Cell. Physiol., 305, C877-C886, doi: 10.1152/ajpcell.00043.2013.

12. Ahn, N., and Kim, K. (2020) Effects of aerobic and resistance exercise on myokines in high fat diet-induced middle-aged obese rats, Int. J. Environ. Res. Public Health, 17, 2685, doi: 10.3390/ijerph17082685.

13. Pedersen, B. K., and Febbraio, M. A. (2008) Muscle as an endocrine organ: focus on muscle-derived interleukin-6, Physiol. Rev., 88, 1379-1406, doi: 10.1152/physrev.90100.2007.

14. Iizuka, K., Machida, T., and Hirafuji, M. (2014) Skeletal muscle is an endocrine organ, J. Pharmacol. Sci., 125, 125-131, doi: 10.1254/jphs.14r02cp.

15. Pedersen, B. K., and Febbraio, M. A. (2012) Muscles, exercise and obesity: skeletal muscle as a secetory organ, Nat. Rev. Endocrinol., 8, 457-465, doi: 10.1038/nrendo.2012.49.

16. Laurens, C., Bergouignan, A., and Moro, C. (2020) Exercise-released myokines in the control of energy metabolism, Front. Physiol., 11, 91, doi: 10.3389/fphys.2020.00091.

17. Kapilevich, L. V., Zakharova, A. N., Kabachkova, A. V., Kironenko, T. A., and Orlov, S. N. (2017) Dynamic and static exercises differentially affect plasma cytokine content in elite endurance- and strength-trained athletes and untrained volunteers, Front. Physiol., 8, 35, doi: 10.3389/fphys.2017.00035.

18. Kapilevich, L. V., Kironenko, T. A., Zakharova, A. N., Kabachkova, A. V., and Orlov, S. N. (2017) Level of interleukins IL-6 and IL-15 in blood plasma of mice after forced swimming test, Bull. Exp. Biol. Med., 163, 10-13, doi: 10.1007/s10517-017-3725-y.

19. Jurkat-Rott, K., Fauler, M., and Lehmann-Horn, F. (2006) Ion channels and ion transporters of the transverse tubular system of skeletal muscle, J. Muscle Res. Cell Motil., 27, 275-290, doi: 10.1007/s10974-006-9088-z.

20. Sejersted, O. M., and Sjogaard, G. (2000) Dynamics and consequences of potassium shifts in skeletal muscle and heart during exercise, Physiol. Rev., 80, 1411-1481, doi: 10.1152/physrev.2000.80.4.1411.

21. McDonough, A. A., Thompson, C. B., and Youn, J. H. (2002) Skeletal muscle regulates extracellular potassium, Am. J. Physio.l Ren. Physiol., 282, F967-F974, doi: 10.1152/ajprenal.00360.2001.

22. McKenna, M. J., Bangsbo, J., and Renaud, J. M. (2008) Muscle K+, Na+, and Cl disturbances and Na+-K+ pump inactivation: implications for fatigue, J. Appl. Phys., 104, 288-295, doi: 10.1152/japplphysiol.01037.2007.

23. Murphy, K. T., Nielsen, O. B., and Clausen, T. (2008) Analysis of exerciseinduced Na+-K+ exchange in rat skeletal muscle, Exp. Physiol., 93, 1249-1262, doi: 10.1113/expphysiol.2008.042457.

24. Cairns, S. P., and Lindinger, M. I. (2008) Do multiple ionic interactions contribute to skeletal muscle fatigue? J. Physiol., 586, 4039-4054, doi: 10.1113/jphysiol.2008.155424.

25. Orlov, S. N., Koltsova, S. V., Kapilevich, L. V., Gusakova, S. V., and Dulin, N. O. (2015) KCC1 and NKCC2: the pathogenetic role of cation-chloride cotransporters in hypertension, Genes Dis., 2, 186-196, doi: 10.1016/j.gendis.2015.02.007.

26. Danilov, K., Sidorenko, S., Milovanova, K., Klimanova, E., Kapilevich, L., and Orlov, S. (2017) Electrical pulse stimulation decreases electrochemical Na+ and K+ gradients in C2C12 myotubes, Biochem. Biophys. Res. Commun., 493, 875-878, doi: 10.1016/j.bbrc.2017.09.133.

27. Farmawati, A., Kitajima, Y., Nedachi, T., Sato, M., Kanzaki, M., and Nagatomi, R. (2013) Characterization of contraction-induced IL-6 up-regulation using contractile C2C12 myotubes, Endocr. J., 60, 137-147, doi: 10.1507/endocrj.ej12-0316.

28. Smolyaninova, L.V., Koltsova, S. V., Sidorenko, S. V., and Orlov, S. N. (2017) Augmented gene expression triggered by Na+,K+-ATPase inhibition: role of Cai2+-mediated and -independent excitation-transcription coupling, Cell Calcium., 68, 5-13, doi: 10.1016/j.ceca.2017.10.002.

29. Sidorenko, S., Klimanova, E., Milovanova, K., Lopina, O. D., Kapilevich, L. V., et al. (2018) Transcriptomic changes in C2C12 myotubes triggered by electrical stimulation: role of Cai2+-mediated and Cai2+-independent signaling and elevated [Na+]i/[K+]i ratio, Cell Calcium, 76, 72-86, doi: 10.1016/j.ceca.2018.09.007.

30. Kapilevich, L. V., Kironenko, T. A., Zaharova, A. N., Kotelevtsev, Y. V., Dulin, N. O., and Orlov, S. N. (2015) Skeletal muscle as an endocrine organ: role of [Na+]i/[K+]i-mediated excitation-transcription coupling, Genes Dis., 2, 328-336, doi: 10.1016/j.gendis.2015.10.001.

31. Lauritzen, H. P., Brandauer, J., Schjerling, P., Koh, H. J., Treebak, J. T., et al. (2013) Contraction and AICAR stimulate IL-6 vesicle depletion from skeletal muscle fibers in vivo, Diabetes, 62, 3081-3092, doi: 10.2337/db12-1261.

32. Kapilevich, L. V., Milovanova, K. G., Sidorenko, S. V., Fedorov, D. A., Kironenko, T. A., et al. (2020) Effect of dynamic and static loads on the concentration of sodium and potassium in murine skeletal muscles, Bull. Exp. Biol. Med., 169, 1-4, doi: 10.1007/s10517-020-04811-y.

33. Klimanova, E. A., Sidorenko, S. V., Tverskoi, A. M., Shiyan, A. A., Smolyaninova, L. V., et al. (2019) Search for intracellular sensors involved in the functioning of monovalent cations as secondary messengers, Biochemistry (Moscow), 84, 1280-1295, doi: 10.1134/S0006297919110063.

34. Shiyan, A. A., Sidorenko, S. V., Fedorov, D., Klimanova, E. A., Smolyaninova, L. V., et al. (2019) Elevation of intracellular Na+ contributes to expression of early response genes triggered by endothelial cell shrinkage, Cell. Physiol. Biochem., 53, 638-647, doi: 10.33594/000000162.

35. Smolyaninova, L. V., Shiyan, A. A., Kapilevich, L. V., Lopachev, A. V., Fedorova, T. N., et al. (2019) Transcriptomic changes triggered by ouabain in rat cerebellum granule cells: role of α3- and α1-Na+,K+-ATPase-mediated signaling, PLoS One, 14, e0222767, doi: 10.1371/journal.pone.0222767.

36. Lukaszuk, B., Bialuk, I., Górski, J., Zajączkiewicz, M., Winnicka, M. M., and Chabowski, A. (2012) A single bout of exercise increases the expression of glucose but not fatty acid transporters in skeletal muscle of IL-6 KO mice, Lipids, 47, 763-772, doi: 10.1007/s11745-012-3678-x.

37. Bagmetova, V. V., Krivitskaya, A. N., Tyurenkov, I. N., Berestovitskaya, V. M., and Vasilyeva, O. S. (2012) The influence of fenibut and its salt with succinic acid on animals’ resistance to forced dynamic and static physical loads, Fundament. Res., 4, 243-246.

38. Wasinski, F., Bacurau, R. F., Moraes, M. R., Haro, A. S., Moraes-Vieira, P. M., et al. (2013) Exercise and caloric restriction alter the immune system of mice submitted to a high-fat diet, Mediators Inflam., 2013, 395672, doi: 10.1155/2013/395672.

39. Karkishchenko, V. N., Kapanadze, G. D., Dengina, S. E., and Stankova, N. V. (2011) Development of technique of assessment of physical endurance of small laboratory animals for investigation of adaptogenic activity of some therapeutic drugs, Biomeditsina, 1, 72-74.

40. Gundersen, K. (2011) Excitation-transcription coupling in skeletal muscle: the molecular pathways of exercise, Biol. Rev. Camb. Philos. Soc., 86, 564-600, doi: 10.1111/j.1469-185X.2010.00161.x.

41. Fisher, C. P. (2006) Interleikin-6 in acute exercise and training: what is the biological relevance? Exercise Immunol. Rev., 12, 6-33.

42. Peake, J. M., Gatta, P. D., Suzuki, K., and Nieman, D. C. (2015) Cytokine expression and secretion by skeletal muscle cells: regulatory mechanisms and exercise effects, Exercise Immunol. Rev., 21, 8-25.

43. Fitts, R. H., and Widrick, J. J. (1996) Muscle mechanics: adaptations with exercise-training, Exerc. Sport. Sci. Rev., 24, 427-473.

44. Dyakova, E. Y., Kapilevich, L. V., Shylko, V. G., Popov, S. V., and Anfinogenova, Y. (2015) Physical exercise associated with NO production: signaling pathways and significance in health and disease, Front. Cell Dev. Biol., 3, 19, doi: 10.3389/fcell.2015.00019.

45. Raue, U., Trappe, T. A., Estrem, S. T., Qian, H.-R., Helvering, L. M., et al. (2012) Transcriptomic signature of resistance exercise adaptations: mixed muscle and fiber type specific profiles in young and old adults, J. Appl. Physiol., 112, 1625-1636, doi: 10.1152/japplphysiol.00435.2011.

46. Kapilevich, L. V., D’Yakova, E. Yu., Nosarev, A. V., Zaitseva, T. N., Petlina, Z. R., et al. (2010) Effect of nano-disperse ferrite cobalt (CoFe2O4) particles on contractile reactions in guinea pigs airways, Bull. Exp. Biol. Med., 149, 70-72.

47. Kovalev, I. V., Baskakov, M. B., Medvedev, M. A., Minochenko, I. L., Kilin, A. A., et al. (2007) Na+,K+,2Cl(–)-cotransport and chloride permeability of the cell membrane in mezaton and histamine regulation of electrical and contractile activity in smooth muscle cells from the guinea pig ureter, Ros. Fiziol. Zh. Im. I.M. Sechenova, 93, 306-317.

48. Ke, Q., and Costa, M. (2006) Hypoxia-inducible factor-1 (HIF-1), Mol. Pharmacol., 70, 1469-1480, doi: 10.1124/mol.106.027029.

49. Rodriguez-Miguelez, P., Lima-Cabello, E., Martinez-Florez, S., Almar, M., Cuevas, M. J., and González-Gallego, J. (2015) Hypoxia-inducible factor-1 modulates the expression of vascular endothelial growth factor and endothelial nitric oxide synthase induced by eccentric exercise, J. Appl. Physiol., 118, 1075-1083, doi: 10.1152/japplphysiol.00780.2014.

50. Koltsova, S. V., Trushina, Y., Haloui, M., Akimova, O. A., Tremblay, J., et al. (2012) Ubiquitous [Na+]i/[K+]i-sensitive transcriptome in mammalian cells: evidence for [Ca2+]i-independent excitation-transcription coupling, PLoS One, 7, e38032, doi: 10.1371/journal.pone.0038032.

51. Popov, D. V., Lysenko, E. A., Bokov, R. O., Volodina, M. A., Kurochkina, N. S., et al. (2018) Effect of aerobic training on baseline expression of signaling and respiratory proteins in human skeletal muscle, Physiol. Rep., 6, e13868, doi: 10.14814/phy2.13868.

52. Popov, D. V., Makhnovskii, P. A., Shagimardanova, E. I., and Volodina, M. A. (2019) Contactile activity-specific transcriptome response to acute endurance exercise and training in human skeletal muscle, Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab., 316, E605-E614, doi: 10.1152/ajpendo.00449.2018.

53. Koltsova, S. V., Tremblay, J., Hamet, P., and Orlov, S. N. (2015) Transcriptomic changes in Ca2+-depleted cells: role of elevated intracellular [Na+]/[K+] ratio, Cell Calcium, 58, 317-324, doi: 10.1016/j.ceca.2015.06.009.

54. Koltsova, S. V., Shilov, B., Burulina, J. G., Akimova, O. A., Mounsif, H., et al. (2014) Transcriptomic changes triggered by hypoxia: evidence for HIF-1α-independent, [Na+]i/[K+]i-mediated excitation-transcription coupling, PLoS One, 9, e110597, doi: 10.1371/journal.pone.0110597.

55. Orlov, S. N., and Hamet, P. (2015) Salt and gene expression: evidence for [Na+]i/[K+]i-mediated signaling pathways, Pflugers Arch., 467, 489-498, doi: 10.1007/s00424-014-1650-8.

56. Kravtsova, V. V., Petrov, A. M., Matchkov, V. V., Timonina, N. A., Zakyrjanova, G. F., et al. (2016) Distinct α2 Na,K-ATPase membrane pool are differently involved in early skeletal muscle remodeling during disuse, J. Gen. Physiol., 147, 175-188, doi: 10.1085/jgp.201511494.

57. Matchkov, V. V., and Krivoi, I. I. (2016) Specialized functional diversity and interactions of Na,K-ATPase, Front. Physiol., 7, 179, doi: 10.3389/fphys.2016.00179.