БИОХИМИЯ, 2021, том 86, вып. 1, с. 109–124

УДК 577.355.3

Структурно-функциональные аспекты терморегуляции электронного транспорта и синтеза АТР в хлоропластах

Обзор

© 2021 А.В. Вершубский, А.Н. Тихонов *

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, физический факультет, 119991 Москва, Россия; электронная почта: an_tikhonov@mail.ru

Поступила в редакцию 28.10.2020
После доработки 29.11.2020
Принята к публикации 05.12.2020

DOI: 10.31857/S0320972521010097

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фотосинтез, хлоропласты, электронный транспорт, тилакоидные мембраны, регуляция.

Аннотация

Обзор посвящен анализу механизмов температурной регуляции электронного транспорта и синтеза АТР в хлоропластах высших растений. Функциональное значение терморегуляции фотосинтеза определяется тем, что растения являются эктотермными организмами, у которых собственная температура зависит от температуры окружающей среды. В обзоре рассмотрено влияние температуры на следующие процессы, протекающие в тилакоидных мембранах: 1) активность фотосистемы 2 и восстановление пластохинона; 2) перенос электронов от пластохинола (через цитохромный b6f-комплекс и пластоцианин) к фотосистеме 1; 3) трансмембранный перенос протонов; 4) синтез АТР. Приведены данные о взаимосвязи между функциональными свойствами (фотосинтетический перенос электронов и протонов, функционирование АТР-синтазы) и структурными характеристиками хлоропластов (микровязкость липидного бислоя тилакоидной мембраны), полученными методом электронного парамагнитного резонанса.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 18-04-00214).

Благодарности

Мы посвящаем нашу работу светлой памяти Александра Александровича Константинова, совместно с которым одному из авторов (А.Н.Т.) посчастливилось заниматься изучением электронного транспорта в дыхательной цепи митохондрий, используя метод ЭПР.

Авторы признательны Э.К. Рууге, А.А. Тимошину и Г.Б. Хомутову, совместно с которыми были получены данные, на которые мы ссылаемся в настоящем обзоре. Авторы благодарны анонимному рецензенту за полезные комментарии и замечания.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Nelson, N., and Yocum, C. F. (2006) Structure and function of photosystems I and II, Annu. Rev. Plant Biol., 57, 521-565.

2. Mamedov, M., Govindjee, G., Nadtochenko, V., and Semenov, A. (2015) Primary electron transfer processes in photosynthetic reaction centers from oxygenic organisms, Photosynth. Res., 125, 51-63.

3. Boyer, P. D. (1997) The ATP synthase – a splendid molecular machine, Annu. Rev. Biochem., 66, 717-749.

4. Walker, J. E. (2013) The ATP synthase: the understood, the uncertain and the unknown, Biochem. Soc. Trans., 41, 1-16.

5. Edwards, G., and Walker, D. (1983) C3, C4: Mechanisms, and Cellular and Environmental Regulation, of Photosynthesis, Univ. of California Press, Berkeley.

6. Staehelin, L. A. (2003) Chloroplast structure: from chlorophyll granules to supra-molecular architecture of thylakoid membranes, Photosynth. Res., 76, 185-196.

7. Dekker, J. P., and Boekema, E. J. (2005) Supermolecular organization of the thylakoid membrane proteins in green plants, Biochim. Biophys. Acta, 1706, 12-39.

8. Anderson, J. M. (1982) Distribution of the cytochromes of spinach chloroplasts between the appressed membranes of grana stacks and stroma-exposed thylakoid regions, FEBS Lett., 138, 62-66.

9. Boudiere, L., Michaud, M., Petroutsos, D., Rébeillé, F., Falconet, D., et al. (2014) Glycerolipids in photosynthesis: composition, synthesis and trafficking, Biochim. Biophys. Acta, 1837, 470-480.

10. He, M., and Ding, N.-Z. (2020) Plant unsaturated fatty acids: multiple roles in stress response, Front. Plant Sci., 11, 562785, doi: 10.3389/fpls.2020.562785.

11. Cramer, W. A, and Hasan, S. S. (2016) Structure-function of the cytochrome b6f lipoprotein complex, in Cytochrome Complexes: Evolution, Structures, Energy Transduction, and Signaling (Cramer, W. A, and Kallas, T., eds.), Springer Link, pp. 177-207.

12. Witt, H. T. (1979) Energy conversion in the functional membrane of photosynthesis. Analysis by light pulse and electric pulse methods, Biochim. Biophys. Acta, 505, 355-427.

13. Haehnel, W. (1984) Photosynthetic electron transport in higher plants, Annu. Rev. Plant Physiol., 35, 659-693.

14. Kirchhoff, H., Horstmann, S., and Weis, E. (2000) Control of the photosynthetic electron transport by PQ diffusion microdomains in thylakoids of higher plants, Biochim. Biophys. Acta, 1459, 148-168.

15. Cardona, T., Sedoud, A., Cox, N., and Rutherford, A. W. (2012) Charge separation in photosystem II: a comparative and evolutionary overview, Biochim. Biophys. Acta, 1817, 26-43.

16. Tikhonov, A. N. (2013) pH-Dependent regulation of electron transport and ATP synthesis in chloroplasts, Photosynth. Res., 116, 511-534.

17. Tikhonov, A. N. (2014) The cytochrome b6f complex at the crossroad of photosynthetic electron transport pathways, Plant. Physiol. Biochem., 81, 163-183.

18. Brettel, K. (1997) Electron transfer and arrangement of the redox cofactors in photosystem I, Biochim. Biophys. Acta, 1318, 322-373.

19. Fromme, P., Jordan, P., and Krauss, N. (2001) Structure of photosystem I, Biochim. Biophys. Acta, 1507, 5-31.

20. DeVault, D. (1980) Quantum mechanical tunnelling in biological systems, Q. Rev. Biophys., 13, 387-564.

21. Page, C. C, Moser, C. C., Chen, X., and Dutton, P. L. (1999) Natural engineering principles of electron tunnelling in biological oxidation-reduction, Nature, 402, 47-52.

22. Kirchhoff, H., Hall, C., Wood, M., Herbstová, M., Tsabari, O., et al. (2011) Dynamic control of protein diffusion within the granal thylakoid lumen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 20248-20253.

23. Haehnel, W. (1976) The reduction kinetics of chlorophyll a1 as an indicator of for proton uptake between the light reactions in chloroplasts, Biochim. Biophys. Acta, 440, 506-521.

24. Tikhonov, A. N., Khomutov, G. B., and Ruuge, E. K. (1984) Electron transport control in chloroplasts. Effects of magnesium ions on the electron flow between two photosystems, Photobiochem. Photobiophys., 8, 261-269.

25. Zouni, A., Witt, H.T., Kern, J., Fromme, P., Krauss, N., Saenger, W., and Orth, P. (2001) Crystal structure of photosystem II from Synechococcus elongatus at 3.8 Å resolution, Nature, 409, 739-743.

26. Allakhverdiev, S. I. (2011) Recent progress in the studies of structure and function of photosystem II, J. Photochem. Photobiol. B, 104, 1-8.

27. Müh, F., Glöckner, C., Hellmich, J., and Zouni, A. (2012) Light-induced quinone reduction in photosystem II, Biochim. Biophys. Acta, 1817, 44-65.

28. Mitchell, P. (1976) Possible molecular mechanisms of the protonmotive function of cytochrome systems, J. Theor. Biol., 62, 327-367.

29. Cramer, W. A., Hasan, S. S., and Yamashita, E. (2011) The Q cycle of cytochrome bc complexes: a structure perspective, Biochim. Biophys. Acta, 1807, 788-802.

30. Tikhonov, A. N. (2018) The cytochrome b6f complex: biophysical aspects of its functioning in chloroplasts, Subcell. Biochem., 87, 287-328, doi: 10.1007/978-981-10-7757-9_10.

31. Ivanov, B. (1993) Stoichiometry of proton uptake by thylakoids during electron transport in chloroplasts, in: Photosynthesis: Photoreactions to Plant Productivity (Abrol, Y. P., Mohanty, P., Govindjee, G., eds.) Springer, Dordrecht, pp. 108-128.

32. Hong, S. J., Ugulava, N., Guergova-Kuras, M., and Crofts, A. R. (1999) The energy landscape for ubihydroquinone oxidation at the Qo-site of the bc1 complex in Rhodobacter sphaeroides, J. Biol. Chem., 274, 33931-33944.

33. Crofts, A. R, Guergova-Kuras, M., Kuras, R., Ugulava, N., Li, J., and Hong, S. (2000) Proton-coupled electron transfer at the Qo-site: what type of mechanism can account for the high activation barrier? Biochim. Biophys. Acta, 1459, 456-466.

34. Crofts, A. R. (2004) Proton-coupled electron transfer at the Qo-site of the bc1 complex controls the rate of ubihydroquinone oxidation, Biochim. Biophys. Acta, 1655, 77-92.

35. Crofts, A. R., Hong, S., Wilson, C., Burton, R., Victoria, D., et al. (2013) The mechanism of ubihydroquinone oxidation at the Qo-site of the cytochrome bc1 complex, Biochim. Biophys. Acta, 1827, 1362-1377.

36. Ustynyuk, L. Yu., and Tikhonov, A. N. (2018) The cytochrome b6f complex: DFT modeling of the first step of plastoquinol oxidation by the iron-sulfur protein, J. Organomet. Chem., 867, 290-299.

37. Wada, H., and Murata, N. (2009) Lipids in Photosynthesis: Essential and Regulatory Functions, Springer, Dordrecht.

38. Zhou, Y., vom Dorp, K., Dörman, P., and Hölzl, G. (2016) Chloroplast lipids, in Chloroplasts. Current Research and Future Trends, Caister Academic Press, pp. 1-24.

39. Los, D. A., and Murata, N. (2004) Membrane fluidity and its role in the perception of environmental signals, Biochim. Biophys. Acta, 1666, 142–157.

40. Los, D. A., Mironov, K. S., and Allakhverdiev, S. I. (2013) Regulatory role of membrane fluidity in gene expression and physiological functions, Photosynth. Res., 116, 489-509.

41. Maksimov, E. G., Mironov, K. S., Trofimova, M. S., Nechaeva, N. L., Todorenko, D. A., et al. (2017) Membrane fluidity controls redox-regulated cold stress responses in cyanobacteria, Photosynth. Res., 133, 215-223.

42. Hasan, S. S., and Cramer, W. A. (2014) Internal lipid architecture of the hetero-oligomeric cytochrome b6f complex, Structure, 22, 1-8.

43. Hope, A. B. (2000) Electron transfers amongst cytochrome f, plastocyanin and photosystem I: kinetics and mechanisms, Biochim. Biophys. Acta, 1456, 5-26.

44. Santabarbara, S., Redding, K. E., and Rappaport, F. (2009) Temperature dependence of the reduction of P700+ by tightly bound plastocyanin in vivo, Biochemistry, 48, 10457-10466.

45. Kramer, D. M., Sacksteder, C. A., and Cruz, J. A. (1999) How acidic is the lumen? Photosynth. Res., 60, 151-163.

46. Foyer, C. H., Neukermans, J., Queval, G., Noctor, G., and Harbinson, J. (2012) Photosynthetic control of electron transport and the regulation of gene expression, J. Exp. Bot., 63, 1637-1661.

47. Tikhonov, A. N., Khomutov, G. B., Ruuge, E. K., and Blumenfeld, L. A. (1981) Electron transport control in chloroplasts. Effects of photosynthetic control monitored by the intrathylakoid pH, Biochem. Biophys. Acta, 637, 321-333.

48. Li, Z., Wakao, S., Fischer, B. B., and Niyogi, K. K. (2009) Sensing and responding to excess light, Annu. Rev. Plant Biol., 60, 239-260.

49. Demmig-Adams, B., Cohu, C. M., Muller, O., and Adams, W. W., 3rd (2012) Modulation of photosynthetic energy conversion efficiency in nature: from seconds to seasons, Photosynth. Res., 113, 75-88.

50. Horton, P. (2012) Optimization of light harvesting and photoprotection: molecular mechanisms and physiological consequences, Phil. Trans. R. Soc. B, 367, 3455-3465.

51. Chance, B., and Williams, G. R. (1956) The respiratory chain and oxidative phosphorylation, Adv. Enzymol., 17, 65-134.

52. Berry, J., and Björkman, O. (1980) Photosynthetic response and adaptation to temperature in higher plants, Annu. Rev. Plant Physiol., 31, 491-543.

53. Hu, S., Ding, Y., and Zhu, C. (2020) Sensitivity and responses of chloroplasts to heat stress in plants, Front. Plant Sci., 11, 375-385, doi: 10.3389/fpls.2020.00375.

54. Quinn, P. J., and Williams, W. P. (1978) Plant lipids and their role in membrane function, Progr. Biophys. Mol. Biol., 34, 107-173.

55. Wallis, J. G., and Browse, J. (2002) Mutants of Arabidopsis reveal many roles for membrane lipids, Prog. Lipid Res., 41, 254-278.

56. Margolis, L. B., Tikhonov, A. N., and Vasilieva, E. Yu. (1980) Platelet adhesion to fluid and solid phospholipid membranes, Cell, 19, 189-194.

57. Ford, R. C., and Barber, J. (1983) Incorporation of sterol into chloroplast thylakoid membranes and its effect on fluidity and function, Planta, 158, 35-41.

58. Sawada, S., and Miyachi, S. (1974) Effects of growth temperature on photosynthetic carbon metabolism in green plants. I. Photosynthetic activities of various plants acclimatized to varied temperatures, Plant Cell Physiol., 15, 111-120.

59. Murata, N., and Fork, D. C. (1977) Temperature dependence of the light-induced spectral shift of carotenoids in Cvanidium caldarium and higher plant leaves. Evidence for an effect of the physical phase of chloroplast membrane lipids on the permeability of the membranes to ions, Biochim. Biophys. Acta, 461, 365-378.

60. Nolan, W. G. (1980) Effect of temperature on electron transport activities of isolated chloroplasts, Plant Physiol., 66, 234-237.

61. Nolan, W. G. (1981) Effect of temperature on proton efflux from isolated chloroplast thylakoids, Plant Physiol., 67, 1259-1263.

62. Тихонов А. Н., Хомутов Г. Б., Рууге Э. К. (1980) Исследование электронного транспорта в фотосинтетических системах. IХ. Температурная зависимость кинетики окислительно-восстановительных превращений Р700 при освещении хлоропластов вспышками света различной длительности, Молек. биология, 14, 157-171.

63. Хомутов Г. Б., Тихонов А. Н., Рууге Э. К. (1981) Исследование электронного транспорта в фотосинтетических системах. ХI. Эффекты фотосинтетического контроля: влияние энергизации тилакоидной мембраны на скорость электронного транспорта в хлоропластах бобов, Молек. биология, 15, 182-198.

64. Тихонов А. Н., Тимошин А. А., Блюменфельд Л. А. (1983) Кинетика электронного транспорта, перенос протонов и фотофосфорилирование в хлоропластах и их связь термоиндуцированными структурными перестройками тилакоидной мембраны, Молек. биология, 17, 1236-1248.

65. Тимошин А. А., Тихонов А. Н., Блюменфельд Л. А. (1984) Термоиндуцированный структурный переход АТФ-синтетазы – фактор, регулирующий энергетическое сопряжение в хлоропластах, Биофизика, 29, 338-349.

66. Tikhonov, A. N., and Vershubskii, A. V. (2017) Connectivity between electron transport complexes and modulation of photosystem II activity in chloroplasts, Photosynth. Res., 133, 103-114.

67. Stiehl, H. H., and Witt, H. T. (1969) Quantitative treatment of the function of plastoquinone in photosynthesis, Z. Naturforsch. B, 24, 1588-1598.

68. Brandt, U. (1996) Bifurcated ubihydroquinone oxidation in the cytochrome bc1 complex by proton-gated charge transfer, FEBS Lett., 387, 1-6.

69. Link, T. A. (1997) The role of the “Rieske” iron sulfur protein in the hydroquinone oxidation (Qp) site of the cytochrome bc1 complex: the “proton-gated affinity change” mechanism, FEBS Lett., 412, 257-264.

70. Stroebel, D., Choquet, Y., Popot, J.-L., and Picot, D. (2003) An atypical heam in the cytochrome b6f complex, Nature, 426, 413-418.

71. Kurisu, G., Zhang, H., Smith, J. L., and Cramer, W. A. (2003) Structure of the cytochrome b6f complex of oxygenic photosynthesis: tuning the cavity, Science, 302, 1009-1014.

72. Zu, Y., Manon, M-J., Couture, M. M.-J., Kolling, D. R. J., Crofts, A. R., et al. (2003) Reduction potentials of Rieske clusters: importance of the coupling between oxidation state and histidine protonation state, Biochemistry, 42, 12400-12408.

73. Zhang, Z., Huang, L., Shulmeister, V. M., Chi, Y. I., Kim, K. K., et al. (1998) Electron transfer by domain movement in cytochrome bc1, Nature, 392, 677-684.

74. Hasan, S. S., Stofleth, J. T., Yamashita, E., and Cramer, W. A. (2013) Lipid-induced conformational changes within the cytochrome b6f complex of oxygenic photosynthesis, Biochemistry, 52, 2649-2654.

75. Gong, X.-S., Chung, S., and Fernandez-Velasco, J. G. (2001) Electron transfer and stability of the cytochrome b6f complex in a small domain deletion mutant of cytochrome f, J. Biol. Chem., 276, 24365-24371.

76. Yan, J., and Cramer, W. A. (2003) Functional insensitivity of the cytochrome b6f complex to structure changes in the hinge region of the Rieske iron–sulfur protein, J. Biol. Chem., 278, 20926–20933.

77. Tikhonov, A. N., and Subczynski, W. K. (2005) Application of spin labels to membrane bioenergetics (photosynthetic systems of higher plants), in Biological Magnetic Resonance (Eaton, S. S., Eaton, G. R., and Berliner, L. J., eds.) Kluwer Academic/Plenum Publishers, New York, pp. 147-194.

78. Кукушкин А. К., Тихонов А. Н. (1988) Лекции по биофизике фотосинтеза высших растений, Изд-во МГУ, Москва.

79. Griffith, O. H., and Jost, P. C. (1976) Lipid spin labels in biological membranes, in Spin Labeling: Theory and Applications, Academic Press, New York-London, pp. 456-524.

80. Ligeza, A., Tikhonov, A. N., Hyde, J. S., and Subczynski, W. K. (1998) Oxygen permeability of thylakoid membranes: electron paramagnetic resonance spin labeling study, Biochim. Biophys. Acta, 1365, 453-463.

81. Heise, K.-P., and Harnischfeger, G. (1978) Correlation between photosynthesis and plant lipid composition, Z. Naturforsch., 33, 537-546.

82. Tikhonov, A. N., and Vershubskii, A. V. (2014) Computer modeling of electron and proton transport in chloroplasts, BioSystems, 121, 1-21.

83. Vershubskii, A. V., Trubitsin, B. V., Priklonskii, V. I., and Tikhonov, A. N. (2017) Lateral heterogeneity of the proton potential along the thylakoid membranes of chloroplasts, Biochim. Biophys. Acta, 1859, 388-401.

84. Tikhonov, A. N., and Vershubskii, A. V. (2020) Temperature-dependent regulation of electron transport and ATP synthesis in chloroplasts in vitro and in silico, Photosynth. Res., 146, 299-329.

85. Рыжиков С. Б., Тихонов А. Н. (1988) Регуляция скорости переноса электрона в фотосинтетических мембранах высших растений, Биофизика, 33, 642-646.

86. Tikhonov, A. N. (2015) Induction events and short-term regulation of electron transport in chloroplasts: an overview, Photosynth. Res., 125, 65-94.

87. Schneider, A. R., and Geissler, P. L. (2013) Coexistance of fluid and crystalline phases of proteins in photosynthetic membranes, Biophys. J., 105, 1161-1170.

88. Jordan, P., Fromme, P., Witt, H. T., Klukas, O., Saenger, W., and Krauss, N. (2001) Three-dimensional structure of cyanobacterial photosystem I at 2.5 Å resolution, Nature, 411, 909-917.