БИОХИМИЯ, 2020, том 85, вып. 11, с. 1601–1614

УДК 579.6; 577.18

Антибиотики из морских бактерий

Обзор

© 2020 В.А. Стоник *, Т.Н. Макарьева, Л.К. Шубина

Тихоокеанский институт биоорганической химии им. Г.Б. Елякова, Дальневосточное отделение РАН, 690022 Владивосток, Россия; электронная почта: stonik@piboc.dvo.ru

Поступила в редакцию 03.07.2020
После доработки 05.08.2020
Принята к публикации 05.08.2020

DOI: 10.31857/S032097252011007X

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: морские бактерии, антибиотики, цитотоксическое действие, противобактериальное действие, антифунгальное действие, противовирусное действие, противопаразитарное действие.

Аннотация

В обзорной статье рассмотрены основные направления и результаты изучения антибиотиков, продуцируемых бактериями, обитающими в морской среде. Показано, что за последние годы изучено много облигатно морских видов и штаммов, из экстрактов которых получены разнообразные по своему строению, часто не имеющие аналогов, токсичные для опухолевых клеток, патогенных бактерий, вирусов и малярийного плазмодия метаболиты. Некоторые из них стали основой применяемых в клинике медицинских препаратов, другие – находятся на разных этапах доклинических или клинических исследований. Большое внимание уделяют в последние годы продуцентам морских антибиотиков, выделенным из глубоководных мест обитания, с поверхности морских беспозвоночных и водорослей, а также из симбионтных микроорганизмов.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена при финансовой поддержке Договора № 9188107-ОК-20 на выполнение научно-исследовательской работы для нужд ФГАОУ ВО РНИМУ им. Н.И. Пирогова Минздрава России в 2020 году.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. URL: http://www.https://www.who.int/ru/news-room/fact-sheets/detail/tuberculosis.

2. Pendleton, J. N, Gorman, S. P., and Gilmore, B. F. (2013) Clinical relevance of the ESKAPE pathogens, Exp. Rev. Anti Infect. Ther., 11, 297-308, doi: 10.1586/eri.13.12.

3. URL: https://www.who.int/ru/news-room/detail/27-02-2017-who-publishes-list-of-bacteria-for-which-new-antibiotics-are-urgently-needed.

4. Schinke, C., Martins, T., Queiroz, S. C. N., Melo, I. S., and Reyes, F. G. R. (2017) Antibacterial compounds from marine bacteria, 2010–2015, J. Nat. Prod., 80, 1215-1228, doi: 10.1021/acs.jnatprod.6b00235.

5. Newman, D. J., and Cragg, D. J. (2007) Natural products as sources of new drugs over the last 25 years, J. Nat. Prod., 70, 461-477, doi: 10.1021/np068054v.

6. Jensen, P. R., and Fenical, W. (1996) Marine bacterial diversity as a resource for novel microbial products, J. Ind. Microbiology, 17, 346-351, doi: 10.1007/BF01574765.

7. Jensen, P. R., and Fenical, W. (1994) Strategies for the discovery of secondary metabolites from marine bacteria: ecological perspectives, Annu. Rev. Microbiol., 48, 559-584, doi: 10.1146/annurev.mi.48.100194.003015.

8. Davidson, B. (1995) New dimensions in natural products research: cultured marine microorganisms, Curr. Opin. Biotechnol., 6, 284-291, doi: 10.1016/0958-1669(95)80049-2.

9. Pietra, F. (1997) Secondary metabolites from marine microorganisms: bacteria, protozoa, algae and fungi. Achievements and prospects, Nat. Prod. Rep., 14, 453-464, doi: 10.1039/NP9971400453.

10. Андрюков Б. Г., Михайлов В. В., Беседнова Н. Н., Запорожец Т. С., Бынина Т. С., Матосова Е. В. (2018) Бактериоцианогенный потенциал морских микроорганизмов, Биология моря, 44, 371-380, doi: 10.1134/S1063074018060020.

11. Eom, S. H., Kim, Y. M., and Kim, S. K. (2013) Marine bacteria: potential sources for compounds to overcome antibiotic resistance, Appl. Microbiol. Biotechnol., 97, 4763-4773, doi: 10.1007/s00253-013-4905-y.

12. Rahman, H., Austin, B., Mitchell, W. J., Morris, P S., Jamieson, D. J., Adams, D. R., Spragg, A. M., and Schweitzer, M. (2010) Novel anti-infective compounds from marine bacteria, Mar. Drugs, 8, 498-518, doi: 10.3390/md8030498.

13. Михайлов В. В. (2005) Морская микробиология в ТИБОХ ДВО РАН, Вестник ДВО РАН, 2, 145-152.

14. Romanenko, L. A., Uchino, M., Frolova, G. M., Tanaka, N., Kalinovskaya, N. I., Latyshev, N., and Mikhailov, V. V. (2007) Sphingomonas molluscorum sp. nov., a novel marine isolate with antimicrobial activity, Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 57, 358-363, doi: 10.1099/ijs.0.64441-0.

15. Manivasagan, P., Venkatesan, S., Sivakumar, S., and Kim, S. K. (2014) Pharmaceutically active secondary metabolites of marine actinobacteria, Microbiol. Res., 169, 262-278, doi: 10.1016/j.micres.2013.07.014.

16. Ul Hassan, S. S., Anjum, K., Abbas, S. Q., Akhter, N., Shagufta, B. I., Shah, S. A. A., and Tasneem, U. (2017) Emerging biopharmaceuticals from marine actinobacteria, Environ. Toxicol. Pharmacol., 49, 34-47, doi: 10.1016/j.etap.2016.11.015.

17. Weyland, H. (1969) Actinomycetes in North Sea and Atlantic Ocean sediments, Nature, 223, 858, doi: 10.1038/223858a0.

18. Thomas, T. R. A., Kavlekar, D. P., and LokaBharathi, P. A. (2010) Marine drugs from sponge-microbe association – a review, Mar. Drugs, 8, 1417-1468, doi: 10.3390/md8041417.

19. Reddy, T. B. K., Thomas, A. D., Stamatis, D., Bertsch, J., Isbandi, M., Jansson, J., Mallajosyula, J., Pagani, I., Lobos, E. A., and Kyrpides, N. C. (2014) The genome online database (GOLD) v.5: a metadata management system based on a four level (meta)genome project classification, Nucleic Acids Res., 43, 1099-1106, doi: 10.1093/nar/gku950.

20. Khan, S. T., Tamura, T., Takagi, M., and Shin-ya, K. (2010) Streptomyces tateyamensis sp. nov., Streptomyces marinus sp. nov. and Streptomyces haliclonae sp. nov., isolated from the marine sponge Haliclona sp., Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 60, 2775-2779, doi: 10.1099/ijs.0.019869-0.

21. Tian, X. P., Tang, S. K., Dong, J. D., Zhang, Y. Q., Xu, L. H., Zhang, S., and Li, W. J. (2009) Marinactinospora thermotolerans gen. nov., sp. nov., a marine actinomycete isolated from a sediment in the northern South China Sea, Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 59, 948-952, doi: 10.1099/ijs.0.005231-0.

22. Schumann, P., Cui, X., Stackebrandt, E., Kroppenstedt, R. M., Xu, L., and Jiang, C. (2004) Jonesia quinghaiensis sp. nov., a new member of the suborder Micrococcineae, Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 54, 2181-2184, doi: 10.1099/ijs.0.63223-0.

23. Han, S. K., Nedashkovskaya, O. I., Mikhailov, V. V., Kim, S. B., and Bae, K. S. (2003) Salinibacterium amurskyense gen. nov., sp. nov., a novel genus of the family Microbacteriaceae from the marine environment, Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 53, 2061-2066, doi: 10.1099/ijs.0.02627-0.

24. Tian, X. P., Zhi, X. Y., Qiu, Y. Q., Zhang, Y. Q., Tang, S. K., Xu, L. H., Zhang, S., and Li, W. J. (2009) Sciscionella marina gen. nov., sp. nov., a marine actinomycete isolated from a sediment in the northern South China Sea, Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 59, 222-228, doi: 10.1099/ijs.0.001982-0.

25. Maldonado, L. A., Fenical, W., Jensen, P. R., Kauffman, C. A., Mincer, T. J., Ward, A. C., Bull, A. T., and Goodfellow, M. (2005) Salinispora arenicola gen. nov., sp. nov. and Salinispora tropica sp. nov. obligate marine actinomycetes belonging to the family Micromonosporaceae, Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 55, 1759-1766, doi: 10.1099/ijs.0.63625-0.

26. Jensen, P. R., Moore, B. S., and Fenical, W. (2015) The marine actinomycete genus Salinispora: a model organism for secondary metabolite discovery, Nat. Prod. Rep., 32, 738-751, doi: 10.1039/c4np00167b.

27. Feling, R. H., Buchanan, G. O., Mincer, T. J., Kauffman, C. A., Jensen, P. R., and Fenical, W. (2003) Salinospor-amide A: A highly cytotoxic proteasome inhibitor from a novel microbial source, a marine bacterium of the new genus Salinispora, Angew. Chem. Int. Ed., 42, 355-357, doi: 10.1002/anie.200390115.

28. Williams, P. G., Buchanan, G. O., Feling, R. H., Kauffman, C. A., Jensen, P. R., and Fenical, W. (2005) New cytotoxic salinosporamides from the marine actinomycete Salinispora tropica, J. Org. Chem., 70, 6196-6203, doi: 10.1021/jo050511+.

29. Macherla, V. R., Mitchell, S. S., Manam, R. R., Reed, K. A., Chao, T. H., et al. (2005) Structure-activity relationship studies of salinosporamide A (NPI-0052), a novel marine derived proteasome inhibitor, J. Med. Chem., 48, 3684-3687, doi: 10.1021/jm048995+.

30. Miller, E. D., Kauffman, C. A., Jensen, P. R., and Fenical, W. (2007) Piperazimycins: cytotoxic hexadepsipeptides from a marine-derived bacterium of the genus Streptomyces, J. Org. Chem., 72, 323-330, doi: 10.1021/jo061064g.

31. Kalinovskaya, N. I., Romanenko, L. A., Kalinovsky, A. I., Ermakova, S. P., Dmitrenok, P. S., and Afiyatullov, S. S. (2017) The antitumor antibiotics complex of aureolic acids from the marine sediment-associated strain of Streptomyces sp. KMM 9048, Nat. Prod. Comm., 12, 571-577.

32. Rinehart, K. L. (1999) Antitumor compounds from tunicates, Med. Res. Revs., 20, 1-27, doi: 10.1002/(SICI)1098-1128(200001)20:1<1::AID-MED1>3.0.CO;2-A.

33. Rath, C. M., Janto, B., Earl, J., Ahmed, A., Hu, F. Z., et al. (2011) Meta-omic characterization of the marine invertebrate microbial consortium that produces the chemotherapeutic natural product ET-743, ACS Chem. Biol., 6, 1244-1256, doi: 10.1021/cb200244t.

34. Blockley, A., Elliott, D. R., Roberts, A. P., and Sweet, M. (2017) Symbiotic microbes from marine invertebrates: driving a new era of natural product drug discovery, Diversity, 9, 49, doi: 10.3390/d9040049.

35. Bibi, F., Faheem, M., Azhar, E. I., Yasir, M., Alvi, S. A., Kamal, M. A., Ullah, I., and Naseer, M. I. (2017) Bacteria from marine sponges: a source of new drugs, Curr. Drug Metab., 18, 11-18, doi: 10.2174/1389200217666161013090610.

36. Francisco, J. A., Cerveny, C. G., Meyer, D. L., Mixan, B. J., Klussman, K., et al. (2003) cAC10-vcMMAE, an anti-CD30–monomethyl auristatin E conjugate with potent and selective antitumor activity, Blood, 102, 1458-1465, doi: 10.1182/blood-2003-01-0039.

37. Zhou, Q., and Kim, J. (2015) Advances in the development of site-specific antibody-drug conjugation, Anticancer Agents Med. Chem., 15, 828-836, doi: 10.2174/1871520615666150302125448.

38. Jang, K. H., Nam, S. J., Locke, J. B., Kauffman, C. A., Beatty, D. S., Paul, L. A., and Fenical, W. (2013) Anthracimycin, a potent anthrax antibiotic from a marine-derived actinomycete, Angew. Chem. Int. Ed., 52, 7822-7824, doi: 10.1002/anie.201302749.

39. Alt, S., and Wilkinson, B. (2015) Biosynthesis of the novel macrolide antibiotic anthracimycin, ACS Chem. Biol., 10, 2468-2479, doi: 10.1021/acschembio.5b00525.

40. Socha, A. M., LaPlante, K. L., and Rowley, D. C. (2006) New bisanthraquinone antibiotics and semi-synthetic derivatives with potent activity against clinical Staphylococ-cus aureus and Enterococcus faecium isolates, Bioorg. Med. Chem., 14, 8446-8454, doi: 10.1016/j.bmc.2006.08.038.

41. McArthur, K. A., Mitchell, S. S., Tsueng, G., Rheingold, A., White, D. J., Grodberg, J., Lam, K. S, and Potts, B. C. M. (2008) Lynamicins A-E, chlorinated bisindole pyrrole antibiotics from a novel marine actinomycete, J. Nat. Prod., 71, 1732-1737, doi: 10.1021/np800286d.

42. Tareq, F. S., Kim, J. H., Lee, M. A., Lee, H. S., Lee, J. S., Lee, Y. J., and Shin, H. J. (2013) Antimicrobial gageomacrolactins characterized from the fermentation of the marine-derived bacterium Bacillus subtilis under optimum growth conditions, J. Agricult. Food Chem., 61, 3428-3434, doi: 10.1021/jf4009229.

43. Palomo, S., González, I., de la Cruz, M., Martín, J., Tormo, J. R., Anderson, M., Hill, R. T., Vicente, F., Reyes, F., and Genilloud, O. (2013) Sponge-derived Kocuria and Micrococcus spp. as sources of the new thiazolyl peptide antibiotic kocurin, Mar. Drugs, 11, 1071-1086, doi: 10.3390/md11041071.

44. Mahajan, G., Thomas, B., Parab, R., Patel, Z. E, Kuldharan, S., et al. (2013) In vitro and in vivo activities of antibiotic PM181104, Antimicrob. Agents Chemother., 57, 5315-5319, doi: 10.1128/AAC.01059-13.

45. El-Gendy, M. M. A., and El-Bondkly, A. M. A. (2010) Production and genetic improvement of a novel antimycotic agent, saadamycin, against dermatophytes and other clinical fungi from endophytic Streptomyces sp. Hedaya48, J. Indust. Microbiol. Biotech., 37, 831-841, doi: 10.1007/s10295-010-0729-2.

46. Maskey, R. P., Li, F. C., Qin, S., Fiebig, H. H., and Laatsch, H. (2003) Chandrananimycins A approximately C: production of novel anticancer antibiotics from a marine Actinomadura sp. isolate M048 by variation of medium composition and growth conditions, J. Antibiot., 56, 622-629, doi: 10.7164/antibiotics.56.622.

47. Gao, X., Lu, Y., Xing, Y., Ma, Y., Lu, J., Bao, W., Wang, Y., and Xi, T. (2012) A novel anticancer and antifungus phenazine derivative from a marine actinomycete BM-17, Microbial. Res., 167, 616-622, doi: 10.1016/j.micres.2012. 02.008.

48. Nagao, T., Adachi, K., Sakai, M., Nishima, M., and Sano, H. (2001) Novel macrolactins as antibiotic lactones from a marine bacterium, J. Antibiot., 54, 333-339, doi: 10.7164/antibiotics.54.333.

49. Karpinsky, T. M. (2019) Marine macrolides with antibacterial and/or antifungal; activity, Mar. Drugs, 17, 241, doi: 10.3390/md17040241.

50. Sato, S., Iwata, F., Yamada, S., and Katayama, M. (2012) Neomaclafungins A–I: oligomycin-class macrolides from a marine-derived actinomycete, J. Nat. Prod., 75, 1974-1982, doi: 10.1021/np300719g.

51. Zhu, S., and Wu, Y. (2017) Synthesis and configuration of neomaclafungin A, Chem. Asian J., 12, 2211-2215, doi: 10.1002/asia.201700950.

52. Wyche, T. P., Piotrowsky, J. S., Hou, Y., Braun, D, Deshpande, R., et al. (2014) Furozoline A: marine-derived polyketide with antifungal in vivo efficacy, Angew. Chem. Int. Ed., 53, 1-5, doi: 10.1002/anie.201405990.

53. Abdelmohsen, U. R., Balasubramanian, S., Oelschlaeger, T. A., Grkovic, T., Pham, N. B., Quinn, R. J., and Hentschel, U. (2017) Potential of marine natural products against drug-resistant, viral, and parasitic infections, Lancet Infect. Dis., 17, e30-e41, doi: 10.1016/S1473-3099(16)30323-1.

54. Lee, J. G., Yoo, I. D., and Kim, W. G. (2007) Differential antiviral activity of benzastatin C and its dechlorinated derivative from Streptomyces nitrosporeus, Biol. Pharm Bull., 30, 795-797, doi: 10.1248/bpb.30.795.

55. Raveh, A., Delecta, P. C., Dobry, C. J., Peng, W., Schultz, P. J., Blakely, P. K., and Miller, D. J. (2013) Discovery of potent broad spectrum antivirals derived from marine actinobacteria, PLOS One, 8, e 82318, doi: 10.1371/journal.pone.0082318.

56. Strand, M., Carlsson, M., Uvell, H., Islam, K., Edlung, K., Cullman, I., et al. (2014) Isolation and characterization of anti-adenoviral secondary metabolites from marine actinobacteria, Mar. Drugs, 12, 799-821, doi: 10.3390/md12020799.

57. Maskey, R. P., Helmke, E., Kayser, O., Fiebig, H. H., Maier, A., Busche, A., and Laatsch, H. (2004) Anti-cancer and antibacterial trioxacarcins with high anti-malaria activity from a marine Streptomycete and their absolute stereochemistry, J. Antibiot., 57, 771-779, doi: 10.7164/antibiotics.57.771.

58. Schulze, C. J., Navarro, G., Ebert, D., DeRisi, J., and Lenington, R. G. (2015) Salinipostins A-K, long-chain bicyclic phosphotriesters as a potent and selective anti-malarial chemotype, J. Org. Chem., 80, 1312-1320, doi: 10.1021/jo5024409.

59. Shao, C. L., Lenington, R. G., Balunas, M. J., Centeno, A., Boudreau, P., et al. (2015) Bastimolide A, a potent antimalarial polyhydroxy macrolide from a marine cyanobacterium Okeania hirsuta, J. Org. Chem., 80, 7849-7855, doi: 10.1021/acs.joc.5b01264.