БИОХИМИЯ, 2020, том 85, вып. 9, с. 1189–1212

УДК 57 (091)

История ранних исследований бактериофагов и рождение основных концепций вирусологии

Обзор

© 2020 А.В. Летаров 1,2

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского ФИЦ Биотехнологии РАН, 117312 Москва, Россия; электронная почта: letarov@gmail.com

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет, 119234 Москва, Россия

Поступила в редакцию 06.07.2020
После доработки 02.08.2020
Принята к публикации 02.08.2020

DOI: 10.31857/S0320972520090031

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: бактериофаги, история исследований, открытие бактериофагов, Фаговая группа, открытие лизогении, история фаговой терапии.

Аннотация

Вирусы бактерий – бактериофаги – были открыты спустя более 20 лет после открытия вирусов растений и животных, однако именно исследования бактериофагов в течение первых 40 лет их изучения привели к созданию современной концепции вируса и в большой мере легли в основание зарождающихся молекулярной генетики и молекулярной биологии. Отдельные аспекты истории ранних исследований бактериофагов хорошо описаны в специальных работах. В этом обзоре дается общая картина ключевых событий, приведших к созданию основных концепций вирусологии. В частности, рассмотрены противостояние идей Ф. д’Эрелля и Ж. Бордэ по вопросу о природе бактериофага, история открытия явления лизогении и установления природы, работы фаговой группы, созданной М. Дельбрюком в США, создание методологии генетического анализа бактериофагов и другие исследования, приведшие к пониманию вируса (бактериофага) как трансмиссивной генетической программы. Также рассмотрена история первых попыток практического применения бактериофагов, таких, как фаговая терапия и фаготипирование.

Финансирование

Работа поддержана Российским фондом фундаментальных исследований (грант № 19-14-50503).

Благодарности

Автор благодарен Е.Е. Куликову за ценные замечания и помощь в оформлении рукописи.

Конфликт интересов

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием людей или использованием животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Stent, G. S. (1960) Papers on Bacterial Viruses, Boston, Mass., pp. 365, doi: 10.1126/science.134.3471.44-c.

2. Летаров А. В. (2019) Современные концепции биологии бактериофагов, ДеЛи, М.

3. Шлегель Г. Г. (2020) История микробиологии, URSS, М.

4. Debré, P. (1998) Louis Pasteur, John Hopkins University Press, Baltimore.

5. Lakhtakia, R. (2014) The legacy of Robert Koch: surmise, search, substantiate, Sultan Qaboos Univ. Med. J., 14, e37-e41, doi: 10.12816/0003334.

6. Blevins, S. M., and Bronze, M. S. (2010) Robert Koch and the “golden age” of bacteriology, Int. J. Infect. Dis., 14, e744-e751, doi: 10.1016/j.ijid.2009.12.003.

7. Winau, F., and Winau, R. J. M. (2002) Emil von Behring and serum therapy, Microbes Infect., 4, 185-188, doi: 10.1016/s1286-4579(01)01526-x.

8. Киценко О. С., Киценко Р. Н., Белова Л. И. (2015) Проблемы медицинского обеспечения Красной Армии в годы Великой Отечественной войны (по свидетельствам медиков Сталинграда), Вестник Волгоградского государственного медицинского университета, 53, 86-88.

9. Silva, M. (2018) From Bombay to Rio de Janeiro: the circulation of knowledge and the establishment of the Manguinhos laboratory, 1894-1902, Hist. Cienc. Saude Manguinhos, 25, 639-657, doi: 10.1590/S0104-59702018000400003.

10. URL: URL: http://www.samoupravlenie.ru/37-10.php.

11. Van Kammen, A. (1999) Beijerinck’s contribution to the virus concept – an introduction, Arch. Virol. Suppl., 15, 1-8, doi: 10.1007/978-3-7091-6425-9_1.

12. Summers, W. C. (1991) From culture as organism to organism as cell: historical origins of bacterial genetics, J. Hist. Biol., 24, 171-190, doi: 10.1007/BF00209428.

13. Ivanovski, D. (1892) Über die mosaikkrankheit der tabakspflanze, Bulletin scientifique publié par l’Académie impériale des sciences de Saint-Pétersbourg, 35, 67-70.

14. Loeffler, F., and Frosch, P. (1898) Report of the commission for research on foot-and-mouth disease, Zent. Bakt. Parasitkde. Abt. I, 23, 371-391.

15. Ивановский Д. И. (1892) Мозаичная болезнь табака, Труды Варшавского университета, 6, 49-72.

16. Жирнов О. П., Георгиев Г. П. (2017) Д.И. Ивановский– первооткрыватель вирусов как новой формы биологической жизни, Вестник Российской академии медицинских наук, 72, 84-86.

17. Los, M., Czyz, A., Sell, E., Wegrzyn, A., Neubauer, P., and Wegrzyn, G. (2004) Bacteriophage contamination: is there a simple method to reduce its deleterious effects in laboratory cultures and biotechnological factories? J. Appl. Genet., 45, 111-120.

18. Abedon, S. T., Thomas-Abedon, C., Thomas, A., and Mazure, H. (2011) Bacteriophage prehistory: is or is not Hankin, 1896, a phage reference? Bacteriophage, 1, 174-178, doi: 10.4161/bact.1.3.16591.

19. Hankin, E. H. (1896) The bactericidal action of the waters of the Jamuna and Ganges rivers on Cholera microbes, Ann. Inst. Pasteur, 10, 511-523.

20. Гамалея Н. Ф. (1898) Бактериолизины – ферменты, разрушающие бактерии, Русский архив патологии, 607-613.

21. Bardell, D. (1982) An 1898 report by Gamaleya for a lytic agent specific for Bacillus anthracis, J. Hist. Med. Allied Sci., 37, 222-225, doi: 10.1093/jhmas/xxxvii.2.222.

22. Thomas, G. H. (2014) Frederick William Twort: not just bacteriophage, in Microbiology Society.

23. Twort, F. W. (1915) An investigation on the nature of ultra-microscopic viruses, Lancet, 186, 1241-1243.

24. Кунин Е. В. (2017) Логика случая. О природе и происхождении биологической эволюции, ЗАО «Центрполиграф», Москва.

25. Twort, F. W. (1936) Further investigations on the nature of ultra-microscopic viruses and their cultivation, J. Hyg. (Lond), 36, 204-235, doi: 10.1017/s0022172400043606.

26. Dublanchet, A. (2017) Autobiographie de Félix d’Hérelle. Les pérégrinations d’un bactériologiste, Lavoisier, Paris.

27. Summers, W. C. (2016) Felix Hubert d’Herelle (1873-1949): history of a scientific mind, Bacteriophage, 6, e1270090, doi: 10.1080/21597081.2016.1270090.

28. D’Hérelle, F. (2007) On an invisible microbe antagonistic toward dysenteric bacilli: brief note by Mr. F. D’Herelle, presented by Mr. Roux. 1917, Res. Microbiol., 158, 553, doi: 10.1016/j.resmic.2007.07.005.

29. D’Hérelle, F. (1921) Le bactériophage; son rôle dans l’immunité, Masson et cie, Paris.

30. Д’Эрелль, Ф. (1926) Бактериофаг и его значение для иммунитета, (пер. под ред. [и с предисл.] проф. С. В. Коршуна), Гос. Изд-во, Москва, Ленинград.

31. D’Hérelle, F. (1931) An address on bacteriophagy and recovery from infectious diseases, Can. Med. Assoc. J., 24, 619-628.

32. Schmalstieg, F. C., Jr., and Goldman, A. S. (2009) Jules Bordet (1870-1961): a bridge between early and modern immunology, J. Med. Biogr., 17, 217-224, doi: 10.1258/jmb.2009.009061.

33. D’Hérelle, F., and Smith, G. H. (1926) The bacteriophage and its behavior, The Williams & Wilkins Company, p. 629.

34. Billiau, A. (2016) At the centennial of the bacteriophage: reviving the overlooked contribution of a forgotten pioneer, Richard Bruynoghe (1881-1957), J. Hist. Biol., 49, 559-580, doi: 10.1007/s10739-015-9429-0.

35. Gratia, A. (1921) Studies on the d’Herelle phenomenon, J. Exp. Med., 34, 115-126, doi: 10.1084/jem.34.1.115.

36. Bordet, J., and Ciuca, M. (1921) Remarques sur l’historique des recherches concernant la lyse microbienne transmissible, Compt. Rend. Soc. Biol., 84, 745-747.

37. McKinley, E. B. (1925) Sérum antilytique obtenu par immunisation contre une bactйrie normale, Compt. Rend. Soc. Biol., 93, 1050-1052.

38. Northrop, J. H., and Krueger, A. P. (1932) The role of intracellular bacteriophage in lysis of susceptible staphylococci, J. Gen. Physiol., 15, 329-332, doi: 10.1085/jgp.15.3.329.

39. Northrop, J. H. (1937) Chemical nature and mode of formation of pepsin, trypsin and bacteriophage, Science, 86, 479-483, doi: 10.1126/science.86.2239.479.

40. Bordet, J. B. V. (1931) Croonian Lecture. – The theories of the bacteriophage, Proc. R. Soc. Ser. B, 107, 398-417, doi: 10.1098/rspb.1931.0005.

41. Appelmans, R. (1921) Le dosage du bactériophage, Compt. Rend. Soc. Biol., 85, 701.

42. Gratia, J.-P. (2000) Andre Gratia: a forerunner in microbial and viral genetics, Genetics, 156, 471-476.

43. Gratia, A. (1922) The Twort-d’Herelle phenomenon: II. Lysis and microbic variation, J. Exp. Med., 35, 287-302, doi: 10.1084/jem.35.3.287.

44. Summers, W. C. (1991) On the origins of the science in Arrowsmith: Paul de Kruif, Felix d’Herelle, and phage, J. Hist. Med. Allied Sci., 46, 315-332, doi: 10.1093/jhmas/46.3.315.

45. Gratia, A. (1936) Des relations numeriques entre bacteries lysogènes et particules de bactériophage, Ann. Inst. Pasteur, 57, 652-676.

46. Muller, H. J. (1922) Variation due to change in the individual gene, Am. Naturalist, 56, 32-50.

47. Summers, W. C. (1993) How bacteriophage came to be used by the Phage Group, J. Hist. Biol., 26, 255-267, doi: 10.1007/Bf01061969.

48. Schlesinger, M. (1934) Zur frage der chemischen zusammensetzung des bakteriophagen, Biochem. Z., 273, 306.

49. Grafe, A. (1991) A history of experimental virology, Springer-Verlag, Berlin; New York.

50. Ruska, H. (1940) Die Sichtbarmachung der bakteriophagen lyse im Übermikroskop, Naturwissenschaften, 28, 45-46.

51. Kruger, D. H., Schneck, P., and Gelderblom, H. R. (2000) Helmut Ruska and the visualisation of viruses, Lancet, 355, 1713-1717, doi: 10.1016/s0140-6736(00)02250-9.

52. Kirchhelle, C. (2019) The forgotten typers: the rise and fall of Weimar bacteriophage-typing (1921–1935), Notes Records, doi: 10.1098/rsnr.2019.0020.

53. Lwoff, A. (1953) Lysogeny, Bacteriol. Rev., 17, 269-337.

54. Otto, R., and Munter, H. (1921) Zum d’Herelleschen Phänomen, Dtsch. Med. Wchnschrft, 47, 1579.

55. Otto, R., and Munter, H. (1923) Weitere untersuchungen zum d’Herelleschen Phänomen, 100, 402-415.

56. Bail, O. (1922) Elementarbakteriophagen des Shigabacillus, Wien. Klin. Wochenschr., 35, 722-724.

57. Gildmeister, E., and Herzberg, K. (1924) Zur theorie der bakteriophagen (d’Herelle Lysine). 6. Mitteilung über das d’Herellesche phanomen, Zentr Bakteriol Parasitenk I Abt. Orig., 93, 402-420.

58. Bail, O. (1925) Der Kolistamm 88 von Gildemeister und Herzberg, Med. Klein., 21, 1271-1273.

59. Bordet, J. (1925) Le problème de l’autolyse microbienne transmissible ou du bactériophage, Annales de l’Institut Pasteur, 1-47.

60. Bordet, J., and Renaux, E. (1928) L’autolyse bacterienne transmissible ou le bacteriophage, Ann. Inst. Pasteur, 42, 1283.

61. Burnet, F. M., and McKie, M. (1929) Observations on a permanently Lysogenic Strain of B. enteritidis gaertner, Australian J. Exp. Biol. Med. Sci., 6, 277-284.

62. Sankaran, N. (2010) The bacteriophage, its role in immunology: how Macfarlane Burnet’s phage research shaped his scientific style, Stud. Hist. Philos. Biol. Biomed. Sci., 41, 367-375, doi: 10.1016/j.shpsc.2010.10.012.

63. Burnet, F. M. (1934) The bacteriophages, Biol. Rev., 9, 332-350.

64. Dooren de Jong, E. D. (1931) Studien über Bakteriophagie. I. Über Bac. megatherium und den darin anwesenden Bakteriophagen, Zentralbl. Bakter. Parasitenkund. Abt. I. Orig., 120.

65. Wollman, E. (1928) Bactériophagie et processus similaires. Hérédité ou infection, Bull. Inst. Pasteur, 26, 1-14.

66. Wollman, E. (1934) Bactériophagie (autolyse hérédocontagieuse) et bactériophages (facteurs lysogènes), Bull. Inst. Pasteur, 32, 945-955.

67. Wollman, E., and Wollman, E. (1936) Régénération des bactériophages chez le B. megatherium lysogène, CR Soc. Biol., 122, 190-192.

68. Wollman, E., and Wollman, E. (1937) Les phases de bacteriophages (facteurs lysogènes), CR Soc. Biol., 124, 931-934.

69. Lwoff, A., and Gutmann, A. (1950) Recherches sur un Bacillus megatherium lysogene, Ann. Ins.t Pasteur (Paris), 78, 711-739.

70. Lwoff, A., Siminovitch, L., and Kjeldgaard, N. (1950) Induction of the production of bacteriophages in lysogenic bacteria, Ann. Inst. Pasteur (Paris), 79, 815-859.

71. Херш, А. Д. (1975) Фаг лямбда, Мир, Москва, с. 7-20.

72. Херши А. Д. (1975) Фаг лямбда, Мир, Москва, с. 21-64.

73. Gottesman, M. E., and Weisberg, R. A. (2004) Little lambda, who made thee? Microbiol. Mol. Biol. Rev., 68, 796-813, doi: 10.1128/MMBR.68.4.796-813.2004.

74. Hayes, W. (1980) Portraits of viruses: bacteriophage lambda, Intervirology, 13, 133-153, doi: 10.1159/000149119.

75. Casjens, S. R., and Hendrix, R. W. (2015) Bacteriophage lambda: early pioneer and still relevant, Virology, 479-480, 310-330, doi: 10.1016/j.virol.2015.02.010.

76. Lederberg, J., and Tatum, E. L. (1946) Gene recombination in Escherichia coli, Nature, 158, 558, doi: 10.1038/158558a0.

77. Lederberg, E. M. (1951) Lysogenicity in E. coli K-12, Genetics, 36, 560-560.

78. Campbell, A. (2007) Phage integration and chromosome structure. A personal history, Annu. Rev. Genet., 41, 1-11, doi: 10.1146/annurev.genet.41.110306.130240.

79. Lederberg, E. M., and Lederberg, J. (1953) Genetic studies of lysogenicity in Escherichia coli, Genetics, 38, 51-64.

80. Wollman, E., and Jacob, F. (1957) Sur les processus de conjugaison et de recombinaison chez Escherichia coli. 2. La localisation chromosomique du prophage-gamma et les consequences genetiques de l’induction zygotique, Ann. Inst. Pasteur, 93, 323-339.

81. Ptashne, M. (1967) Isolation of the lambda phage repressor, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 57, 306-313, doi: 10.1073/pnas.57.2.306.

82. Пташне, М. (1988) Переключение генов. Регуляция генной активности и фаг лямбда, Мир, М.

83. Zinder, N. D. (1992) Forty years ago: the discovery of bacterial transduction, Genetics, 132, 291-294.

84. Morse, M. L., Lederberg, E. M., and Lederberg, J. (1956) Transduction in Escherichia coli K-12, Genetics, 41, 142-156.

85. Fruciano, D. E., and Bourne, S. (2007) Phage as an antimicrobial agent: d’Herelle’s heretical theories and their role in the decline of phage prophylaxis in the West, Can. J. Infect. Dis. Med. Microbiol., 18, 19-26, doi: 10.1155/2007/976850.

86. Summers, W. C. (2012) The strange history of phage therapy, Bacteriophage, 2, 130-133, doi: 10.4161/bact.20757.

87. Summers, W. C. (2001) Bacteriophage therapy, Annu. Rev. Microbiol., 55, 437-451, doi: 10.1146/annurev.micro.55.1.437.

88. Almeida, G. M. F., and Sundberg, L. R. (2020) The forgotten tale of Brazilian phage therapy, Lancet Infect. Dis., 20, e90-e101, doi: 10.1016/S1473-3099(20)30060-8.

89. Myelnikov, D. (2018) An alternative cure: the adoption and survival of bacteriophage therapy in the USSR, 1922-1955, J. Hist. Med. Allied Sci., 73, 385-411, doi: 10.1093/jhmas/jry024.

90. Gelman, D., Eisenkraft, A., Chanishvili, N., Nachman, D., Coppenhagem Glazer, S., and Hazan, R. (2018) The history and promising future of phage therapy in the military service, J. Trauma Acute Care Surg., 85, S18-S26, doi: 10.1097/TA.0000000000001809.

91. Chanishvili, N. (2012) Phage therapy – history from Twort and d’Herelle through Soviet experience to current approaches, Adv. Virus Res., 83, 3-40, doi: 10.1016/B978-0-12-394438-2.00001-3.

92. Zaffiri, L., Gardner, J., and Toledo-Pereyra, L. H. (2012) History of antibiotics. From Salvarsan to cephalosporins, J. Invest. Surg., 25, 67-77, doi: 10.3109/08941939.2012.664099.

93. Summers, W. C. (1993) Cholera and plague in India: the bacteriophage inquiry of 1927-1936, J. Hist. Med. Allied Sci., 48, 275-301, doi: 10.1093/jhmas/48.3.275.

94. D’Hérelle, F., and Malone, R. H. (1927) A preliminary report of work carried out by the cholera bacteriophage enquiry, Ind. Med. Gaz., 62, 614-616.

95. D’Hérelle, F. (1929) Studies upon asiatic cholera, Yale J. Biol. Med., 1, 195-219.

96. D’Hérelle, F. (1931) Bacteriophage as a treatment in acute medical and surgical infections, Bull. N Y Acad. Med., 7, 329-348.

97. Kuhl, S. J., and Mazure, H. (2011) d’Hérelle. Preparation of therapeutic bacteriophages, Appendix 1 from: Le Phénomène de la Guérison dans les maladies infectieuses: Masson et Cie, 1938, Paris–OCLC 5784382, Bacteriophage, doi: 10.4161/bact.1.2.15680.

98. Eaton, M. D., and Bayne-Jones, S. (1934) Bacteriophage therapy: review of the principles and results of the use of bacteriophage in the treatment of infections, J. Am. Med. Assoc., 103, 1769-1776.

99. Krueger, A. P., and Scribner, E. J. (1941) The bacteriophage: its nature and its therapeutic use, J. Am. Med. Assoc., 116, 2269-2277.

100. Morton, H. E., and Engley, F. B., Jr (1945) Dysentery bacteriophage. Review of the literature on its prophylactic and therapeutic uses in man and in experimental infections in animals, J. Am. Med. Assoc., 127, 584-591.

101. Казарновская С. С. (1932) Бактериофагия, Издательство Академии Наук, Ленинград.

102. Цулукидзе А. (1941) Опыт применения бактериофага в условиях военного травматизма, Грузмедгиз, Тбилиси.

103. Покровская М. П., Каганова Л. С., Морозенко М. А., Булгакова А. Г., Скаценко Е. Е. (1941) Лечение ран бактериофагом, Медгиз, М.-Л.

104. Павлова Л. И., Сумароков А. А., Солодовников Ю. П., Никитюк Н. М. (1973) К вопросу о применении дизентерийного бактериофага в качестве средства профилактики дизентерии (обзор литературы), Журн. микр. эпид. иммун., 50, 27-32.

105. Солодовников Ю. П., Павлова Л. И., Гарнова Н. А., Ногтева Ю. Б., Сотемский Ю. С. (1971) Профилактическое применение сухого поливалентного дизентерийного бактериофага с пектином в детских дошкольных учреждениях. Сообщение 2. К обоснованию тактики и схемы применения бактериофага в современных условиях, Журн. микр. эпид. иммун., 48, 123-127.

106. Солодовников Ю. П., Павлова Л. И., Емельянов П. И., Гарнова Н. А., Ногтева Ю. Б., Сотемский Ю. С., Богдашич О. М., Аршинова В. В. (1970) Профилактическое применение сухого поливалентного дизентерийного бактериофага с пектином в дошкольных учреждениях. Сообщение 1. Результаты строго контролируемого эпидемиологического опыта (Ярославль, 1968), Журн. микр. эпид. иммун., 47, 131-137.

107. Jones, E. H., Letarov, A. V., and Clokie, M. (2020) Neat science in a messy world: the global impact of human behavior on phage therapy, past and present, PHAGE, 1, 16-22.

108. Phage and the origins of molecular biology (1966) (Cairns, J., Stent, G. S., and Watson, J. D., eds), Cold Springs Harbor Laboratory Press, New York.

109. Fischer, E. P., and Lipson, C. (1988) Thinking About Science: Max Delbrück and the Origins of Molecular Biology, Norton, New York.

110. Ellis, E. L., and Delbruck, M. (1939) The growth of bacteriophage, J. Gen. Physiol., 22, 365-384, doi: 10.1085/jgp.22.3.365.

111. Northrop, J. H. (1939) Increase in bacteriophage and gelatinase concentration in cultures of Bacillus megatherium, J. Gen. Physiol., 23, 59-79, doi: 10.1085/jgp.23.1.59.

112. Delbrück, M. (1940) Adsorption of bacteriophage under various physiological conditions of the host, J. Gen. Physiol., 23, 631-642, doi: 10.1085/jgp.23.5.631.

113. Delbrück, M. (1945) Effects of specific antisera on the growth of bacterial viruses (bacteriophages), J. Bacteriol., 50, 137-150.

114. Delbrück, M. (1940) The growth of bacteriophage and lysis of the host, J. Gen. Physiol., 23, 643-660, doi: 10.1085/jgp.23.5.643.

115. Luria, S. E., and Delbruck, M. (1943) Mutations of bacteria from virus sensitivity to virus resistance, Genetics, 28, 491-511.

116. Newcombe, H. B. (1949) Origin of bacterial variants, Nature, 164, 150, doi: 10.1038/164150a0.

117. Luria, S. E., and Anderson, T. F. (1942) The identification and characterization of bacteriophages with the electron microscope, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 28, 127-130, doi: 10.1073/pnas.28.4.127.

118. Luria, S. E., and Latarjet, R. (1947) Ultraviolet irradiation of bacteriophage during intracellular growth, J. Bacteriol., 53, 149-163.

119. Avery, O. T., Macleod, C. M., and McCarty, M. (1944) Studies on the chemical nature of the substance inducing transformation of pneumococcal types : induction of transformation by a desoxyribonucleic acid fraction isolated from Pneumococcus type III, J. Exp. Med., 79, 137-158, doi: 10.1084/jem.79.2.137.

120. Doermann, A. H. (1952) The intracellular growth of bacteriophages. I. Liberation of intracellular bacteriophage T4 by premature lysis with another phage or with cyanide, J. Gen. Physiol., 35, 645-656, doi: 10.1085/jgp.35.4.645.

121. Anderson, T. F., and Doermann, A. H. (1952) The intracellular growth of bacteriophages. II. The growth of T3 studied by sonic disintegration and by T6-cyanide lysis of infected cells, J. Gen. Physiol., 35, 657-667, doi: 10.1085/jgp.35.4.657.

122. Séchaud, J., and Kellenberger, E. (1956) Lyse précoce, provoquée par le chloroforme, chez les bactéries infectées par du bactériophage, Ann. Inst. Pasteur (Paris), 90, 102-106.

123. Delbrück, M. (1945) Interference between bacterial viruses; the mutual exclusion effect and the depressor effect, J. Bacteriol., 50, 151-170.

124. Delbrück, M., and Bailey, W. T. (1946) Induced mutations in bacterial viruses, Cold Spring Harbor Symposia on Quantitative Biology, 11, 33-37.

125. Hershey, A. D. (1946) Mutation of bacteriophage with respect to type of plaque, Genetics, 31, 620-640.

126. Luria, S. E. (1945) Mutations of bacterial viruses affecting their host range, Genetics, 30, 84-99.

127. Luria, S. E. (1948) Sex in bacteria and viruses, Sci. Mon., 66, 159-162.

128. Luria, S. E. (1947) Reactivation of ultraviolet-inactivated bacteriophage particles inside double-infected host cells, J. Bacteriol., 54, 79.

129. Hershey, A. D., and Rotman, R. (1949) Genetic recombination between host-range and plaque-type mutants of bacteriophage in single bacterial cells, Genetics, 34, 44-71.

130. Benzer, S. (1955) Fine structure of a genetic region in bacteriophage, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 41, 344-354, doi: 10.1073/pnas.41.6.344.

131. Crick, F. H., Barnett, L., Brenner, S., and Watts-Tobin, R. J. (1961) General nature of the genetic code for proteins, Nature, 192, 1227-1232, doi: 10.1038/1921227a0.

132. Hershey, A. D., and Chase, M. (1952) Independent functions of viral protein and nucleic acid in growth of bacteriophage, J. Gen. Physiol., 36, 39-56, doi: 10.1085/jgp.36.1.39.

133. Salmond, G. P., and Fineran, P. C. (2015) A century of the phage: past, present and future, Nat. Rev. Microbiol., 13, 777-786, doi: 10.1038/nrmicro3564.

134. Sanger, F., Air, G. M., Barrell, B. G., Brown, N. L., Coulson, A. R., Fiddes, C. A., Hutchison, C. A., Slocombe, P. M., and Smith, M. (1977) Nucleotide sequence of bacteriophage phi X 174 DNA, Nature, 265, 687-695, doi: 10.1038/265687a0.

135. Barderas, R., and Benito-Pena, E. (2019) The 2018 Nobel Prize in chemistry: phage display of peptides and antibodies, Anal. Bioanal. Chem., 411, 2475-2479, doi: 10.1007/s00216-019-01714-4.

136. Calendar, R. (2006) The bacteriophages, 2 edn., Oxford University Press, p. 746.

137. Weinbauer, M. G. (2004) Ecology of prokaryotic viruses, FEMS Microbiol. Rev., 28, 127-181, doi: 10.1016/j.femsre.2003.08.001.