БИОХИМИЯ, 2020, том 85, вып. 8, с. 1120–1132

УДК 577.23

Электрические кабели клеток. II. Бактериальные электронные проводники

Обзор

© 2020 В.В. Птушенко 1,2

1 НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия; электронная почта: ptush@belozersky.msu.ru

2 Институт биохимической физики имени Н.М Эмануэля РАН, 119334 Москва, Россия

Поступила в редакцию 17.05.2020
После доработки 12.07.2020
Принята к публикации 16.07.2020

DOI: 10.31857/S0320972520080114

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: концепция «электрических кабелей» клетки, нанопровода, Geobacter sulfurreducens, кабельные бактерии.

Аннотация

Полвека назад была предложена концепция «электрических кабелей» клетки, участвующих в её биоэнергетических процессах [Skulachev, V. P. (1971) Curr. Top. Bioenerg., Elsevier, p. 127-190]. В течение многих десятилетий считалось, что эту функцию выполняют исключительно мембранные стртуктуры клетки, причём только для переноса электрохимического трансмембранного потенциала. Однако в последние десять–пятнадцать лет был обнаружен новый тип «электрических кабелей» живой клетки. В 2005 г. были открыты «нанопровода» (электропроводящие пили) металл- и сульфатредуцирующих бактерий, обеспечивающие протекание электрического тока в масштабах десятков микрометров [Reguera, G. et al. (2005) Nature, 435, 1098-1101]. Ещё через пять лет были открыты бактериальные электрические токи, циркулирующие в пространственных масштабах порядка сантиметров [Nielsen, L. P. et al. (2010) Nature, 463, 1071-1074]. Новая группа бактерий, обеспечивающих протекание электрических токов на макроскопические расстояния, позже получила название «кабельных бактерий». Нанопровода и проводящие структуры кабельных бактерий служат решению специфической задачи мембранной биоэнергетики – задачи соединения двух полуреакций окислительно-восстановительной реакции. Иными словами, в отличие от мембранных «кабелей» функция электрических проводов этого типа – не передача готовой «энергетической валюты», а перенос электронов в ходе её генерации в процессах окислительного фосфорилирования. Наиболее удивительной представляется белковая природа некоторых из обнаруженных бактериальных проводов, на которую указывают последние данные, поскольку о белковых проводах для дальнего транспорта электронов в живых системах ранее не было известно.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Финансирование

Исследование выполнено в рамках бюджетного финансирования Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова, гостема АААА-А17-117120570011-4, и Института биохимической физики имени Н.М. Эмануэля РАН, гостема 01201253314.

Благодарности

Автор благодарен D. Lovley, M. Strauss, J.V. Manca, J. Oemig и Ф.О. Каспаринскому за любезное предоставление рисунков для публикации. Автор благодарен анонимным рецензентам, чьи конструктивные замечания позволили улучшить статью.

Конфликт интересов

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов в финансовой или какой-либо иной сфере.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания выполненных автором исследований с участием людей или использованием животных в качестве объектов. Приведённые в настоящей статье рисунки адаптированы из статей, указанных в подрисуночных подписях, оригинальные рисунки опубликованы по лицензии CC BY 4.0.

Список литературы

1. Skulachev, V. P. (1971) Energy transformations in the respiratory chain, Curr. Top. Bioenerg., Elsevier, pp. 127-190.

2. Skulachev, V. P. (1980) Integrating functions of biomembranes. Problems of lateral transport of energy, metabolites and electrons, Biochim. Biophys. Acta, 604, 297-320.

3. Ptushenko, V. V. (2020) Electric cables of living cells. I. Energy transfer along coupling membranes, Biochemistry (Moscow), 85, 820-832, doi: 10.1134/S000629792007010X.

4. Minagawa, J. (2016) A supercomplex of cytochrome bf and photosystem I for cyclic electron flow, in Cytochrome Complexes: Evolution, Structures, Energy Transduction, and Signaling, (Cramer, W. A., and Kallas, T., eds) Springer, pp. 453-462.

5. Dumas, L., Chazaux, M., Peltier, G., Johnson, X., and Alric, J. (2016) Cytochrome b 6 f function and localization, phosphorylation state of thylakoid membrane proteins and consequences on cyclic electron flow, Photosynth. Res., 129, 307-320.

6. Ptushenko, V. V., Cherepanov, D. A., Krishtalik, L. I., and Semenov, A. Y. (2008) Semicontinuum electrostatic calculations of redox potentials in photosystem I, Photosynth. Res., 97, 55-74.

7. Ptushenko, V. V., and Krishtalik, L. I. (2018) Reorganiza-tion energies of the electron transfer reactions involving quinones in the reaction center of Rhodobacter sphaeroides, Photosynth. Res., 138, 167-175.

8. Gralnick, J. A., and Newman, D. K. (2007) Extracellular respiration, Mol. Microbiol., 65, 1-11.

9. Turick, C. E., Tisa, L. S., and Caccavo, F., Jr. (2002) Melanin production and use as a soluble electron shuttle for Fe (III) oxide reduction and as a terminal electron acceptor by Shewanella algae BrY, Appl. Environ. Microbiol., 68, 2436-2444.

10. Reguera, G., McCarthy, K. D., Mehta, T., Nicoll, J. S., Tuominen, M. T., and Lovley, D. R. (2005) Extracellular electron transfer via microbial nanowires, Nature, 435, 1098-1101.

11. Nielsen, L. P., Risgaard-Petersen, N., Fossing, H., Christensen, P. B., and Sayama, M. (2010) Electric currents couple spatially separated biogeochemical processes in marine sediment, Nature, 463, 1071-1074.

12. Pfeffer, C., Larsen, S., Song, J., Dong, M., Besenbacher, F., Meyer, R. L., Kjeldsen, K. U., Schreiber, L., Gorby, Y. A., El-Naggar, M. Y., Leung, K. M., Schramm, A., Risgaard-Petersen, N., and Nielsen, L. P. (2012) Filamentous bacteria transport electrons over centimetre distances, Nature, 491, 218.

13. Schauer, R., Risgaard-Petersen, N., Kjeldsen, K. U., Bjerg, J. J. T., Jørgensen, B. B., Schramm, A., andNielsen, L. P. (2014) Succession of cable bacteria and electric currents in marine sediment, ISME J., 8, 1314-1322.

14. Gorby, Y. A., Yanina, S., McLean, J. S., Rosso, K. M., Moyles, D., Dohnalkova, A., Beveridge, T. J., Chang, I. S., Kim, B. H., Kim, K. S., Culley, D. E., Reed, S. B., Romine, M. F., Saffarini, D. A., Hill, E. A., Shi, L., Elias, D. A., Kennedy, D. W., Pinchuk, G., Watanabe, K., Ishii, S., Logan, B., Nealson, K. H., and Fredrickson, J. K. (2006) Electrically conductive bacterial nanowires produced by Shewanella oneidensis strain MR-1 and other microorganisms, Proc. Natl Acad. Sci. USA, 103, 11358-11363.

15. Filman, D. J., Marino, S. F., Ward, J. E., Yang, L., Mester, Z., Bullitt, E., Lovley, D. R., and Strauss, M. (2019) Cryo-EM reveals the structural basis of long-range electron transport in a cytochrome-based bacterial nanowire, Commun. Biol., 2, 219, doi: 10.1038/s42003-019-0448-9.

16. Tan, Y., Adhikari, R. Y., Malvankar, N. S., Ward, J. E., Woodard, T. L., Nevin, K. P., and Lovley, D. R. (2017) Expressing the Geobacter metallireducens PilA in Geobacter sulfurreducens yields pili with exceptional conductivity, mBio, 8, e02203-6, doi: 10.1128/mBio.02203-16.

17. Adhikari, R. Y., Malvankar, N. S., Tuominen, M. T., and Lovley, D. R. (2016) Conductivity of individual Geobacter pili, RSC Adv., 6, 8354-8357.

18. Lampa-Pastirk, S., Veazey, J. P., Walsh, K. A., Feliciano, G. T., Steidl, R. J., Tessmer, S. H., and Reguera, G. (2016) Thermally activated charge transport in microbial protein nanowires, Sci. Rep., 6, 23517, doi: 10.1038/srep23517.

19. Потапова Т., Кокшарова О. (2020) Нитчатые цианобактерии как прототип многоклеточных организмов, Физиология Растений, 67, 20-34.

20. Tan, Y., Adhikari, R. Y., Malvankar, N. S., Pi, S., Ward, J. E., Woodard, T. L., Nevin, K. P., Xia, Q., Tuominen, M. T., and Lovley, D. R. (2016) Synthetic biological protein nanowires with high conductivity, Small, 12, 4481-4485.

21. El-Naggar, M. Y., Wanger, G., Leung, K. M., Yuzvinsky, T. D., Southam, G., Yang, J., Lau, W. M., Nealson, K. H., and Gorby, Y. A. (2010) Electrical transport along bacterial nanowires from Shewanella oneidensis MR-1, Proc. Natl Acad. Sci. USA, 107, 18127-18131.

22. Sato, M., and Mooney, H. M. (1960) The electrochemical mechanism of sulfide self-potentials, Geophysics, 25, 226-249.

23. Bigalke, J., and Grabner, E. W. (1997) The geobattery model – a contribution to large scale electrochemistry, Electrochimica Acta, 42, 3443-3452.

24. Naudet, V., and Revil, A. (2005) A sandbox experiment to investigate bacteria-mediated redox processes on self-potential signals, Geophys. Res. Lett., 32, doi: 10.1029/2005GL022735.

25. Dueholm, M. S., Larsen, S., Risgaard-Petersen, N., Nierychlo, M., Schmid, M., Bøggild, A., van de Vossenberg, J., Geelhoed, J. S., Meysman, F. J. R., Wagner, M., Nielsen, P. H., Nielsen, L. P., and Schramm, A. (2019) On the evolution and physiology of cable bacteria, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 116, 19116-19125.

26. Cornelissen, R., Bøggild, A., Thiruvallur Eachambadi, R., Koning, R. I., Kremer, A., Hidalgo-Martinez, S., Zetsche, E.-M., Damgaard, L. R., Bonné, R., Drijkoningen, J., Geelhoed, J. S., Boesen, T., Boschker, H. T. S., Valcke, R., Nielsen, L. P., D’Haen, J., Manca, J. V., and Meysman, F. J. R. (2018) The cell envelope structure of cable bacteria, Front. Microbiol., 9, 3044.

27. Meysman, F. J. R., Cornelissen, R., Trashin, S., Bonné, R., Martinez, S. H., van der Veen, J., Blom, C. J., Karman, C., Hou, J.-L., Thiruvallur Eachambadi, R., Geelhoed, J. S., De Wael, K., Beaumont, H. J. E., Bart Cleuren, B., Valcke, R., van der Zant, H. S. J., Boschker, H. T. S., and Manca, J. V. (2019) A highly conductive fibre network enables centimetre-scale electron transport in multicellular cable bacteria, Nat.Commun., 10, 1-8.

28. Bonné, R., Hou, J.-L., Hustings, J., Meert, M., Hidalgo-Martinez, S., Cornelissen, R., D’Haen, J., Thijs, S., Vangronsveld, J., Valcke, R., Cleuren, B., Meysman, F. J. R., and Manca, J. V. (2019) Cable bacteria as long-range biological semiconductors, arXiv Preprint arXiv:191206224.

29. Trojan, D., Schreiber, L., Bjerg, J. T., Bøggild, A., Yang, T., Kjeldsen, K. U., and Schramm, A. (2016) A taxonomic framework for cable bacteria and proposal of the candidate genera Electrothrix and Electronema, Syst. Appl. Microbiol., 39, 297-306.

30. Parge, H. E., Forest, K. T., Hickey, M. J., Christensen, D. A., Getzoff, E. D., and Tainer, J. A. (1995) Structure of the fibre-forming protein pilin at 2.6 Å resolution, Nature, 378, 32-38.

31. Craig, L., Taylor, R. K., Pique, M. E., Adair, B. D., Arvai, A. S., Singh, M., Lloyd, S. J., Shin, D. S., Getzoff, E. D., Yeager, M., Forest, K. T., and Tainer, J. A. (2003) Type IV pilin structure and assembly: X-ray and EM analyses of Vibrio cholerae toxin-coregulated pilus and Pseudomonas aeruginosa PAK pilin, Mol. Cell, 11, 1139-1150.

32. Mehta, T., Coppi, M. V., Childers, S. E., and Lovley, D. R. (2005) Outer membrane c-type cytochromes required for Fe (III) and Mn (IV) oxide reduction in Geobacter sulfurreducens, Appl. Environ. Microbiol., 71, 8634-8641.

33. Leang, C., Qian, X., Mester, T., and Lovley, D. R. (2010) Alignment of the c-type cytochrome OmcS along pili of Geobacter sulfurreducens, Appl. Environ. Microbiol., 76, 4080-4084.

34. Inoue, K., Leang, C., Franks, A. E., Woodard, T. L., Nevin, K. P., and Lovley, D. R. (2011) Specific localization of the c-type cytochrome OmcZ at the anode surface in current-producing biofilms of Geobacter sulfurreducens, Environ. Microbiol. Rep., 3, 211-217.

35. Qian, X., Reguera, G., Mester, T., and Lovley, D. R. (2007) Evidence that OmcB and OmpB of Geobacter sulfurreducens are outer membrane surface proteins, FEMS Microbiol. Lett., 277, 21-27.

36. Shi, L., Richardson, D. J., Wang, Z., Kerisit, S. N., Rosso, K. M., Zachara, J. M., and Fredrickson, J. K. (2009) The roles of outer membrane cytochromes of Shewanella and Geobacter in extracellular electron transfer, Environ. Microbiol. Rep., 1, 220-227.

37. Pirbadian, S., Barchinger, S. E., Leung, K. M., Byun, H. S., Jangir, Y., Bouhenni, R. A., Reed, S. B., Romine, M. F., Saffarini, D. A., Shi, L., Gorby, Y. A., Golbeck, J. H., and El-Naggar, M. Y. (2014) Shewanella oneidensis MR-1 nanowires are outer membrane and periplasmic extensions of the extracellular electron transport components, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111, 12883-12888.

38. Malvankar, N. S., Vargas, M., Nevin, K. P., Franks, A. E., Leang, C., Kim, B.-C., Inoue, K., Mester, T., Covalla, S. F., Johnson, J. P., Rotello, V. M., Tuominen, M. T., and Lovley, D. R. (2011) Tunable metallic-like conductivity in microbial nanowire networks, Nat. Nanotechnol., 6, 573-579.

39. Strycharz-Glaven, S. M., Snider, R. M., Guiseppi-Elie, A., and Tender, L. M. (2011) On the electrical conductivity of microbial nanowires and biofilms, Energy Environ. Sci., 4, 4366-4379.

40. Boesen, T., and Nielsen, L. P. (2013) Molecular dissection of bacterial nanowires, mBio, 4, e00270-13, doi: 10.1128/mBio.00270-13.

41. Vargas, M., Malvankar, N. S., Tremblay, P.-L., Leang, C., Smith, J. A., Patel, P., Synoeyenbos-West, O., Nevin, K. P., and Lovley, D. R. (2013) Aromatic amino acids required for pili conductivity and long-range extracellular electron transport in Geobacter sulfurreducens, mBio, 4, e00105-13, doi: 10.1128/mBio.00105-13.

42. Cosert, K. M., Castro-Forero, A., Steidl, R. J., Worden, R. M., and Reguera, G. (2019) Bottom-up fabrication of protein nanowires via controlled self-assembly of recombinant Geo-bacter pilins, mBio, 10, e02721-19, doi: 10.1128/mBio.02721-19.

43. Holmes, D. E., Chaudhuri, S. K., Nevin, K. P., Mehta, T., Methé, B. A., Liu, A., Ward, J. E., Woodard, T. L., Webster, J., and Lovley, D. R. (2006) Microarray and genetic analysis of electron transfer to electrodes in Geo-bacter sulfurreducens, Environ. Microbiol., 8, 1805-1815.

44. Malvankar, N. S., Tuominen, M. T., and Lovley, D. R. (2012) Lack of cytochrome involvement in long-range electron transport through conductive biofilms and nanowires of Geobacter sulfurreducens, Energy Environ. Sci., 5, 8651-8659.

45. Polizzi, N. F., Skourtis, S. S., and Beratan, D. N. (2012) Physical constraints on charge transport through bacterial nanowires, Faraday Discuss., 155, 43-61.

46. Wang, F., Gu, Y., O’Brien, J. P., Sophia, M. Y., Yalcin, S. E., Srikanth, V., Shen, C., Vu, D., Ing, N. L., Hochbaum, A. I., Egelman, E. H., and Malvankar, N. S. (2019) Structure of microbial nanowires reveals stacked hemes that transport electrons over micrometers, Cell, 177, 361-369.

47. Bjerg, J. T., Boschker, H. T. S., Larsen, S., Berry, D., Schmid, M., Millo, D., Tataru, P., Meysman, F. J. R., Wagner, M., Nielsen, L. P., and Schramm, A. (2018) Long-distance electron transport in individual, living cable bacteria, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 115, 5786-5791.

48. Chailakhyan, L. M., Glagolev, A. N., Glagoleva, T. N., Murvanidze, G. V., Potapova, T. V., and Skulachev, V. P. (1982) Intercellular power transmission along trichomes of cyanobacteria, Biochim. Biophys. Acta, 679, 60-67.

49. Ishii, S., Kosaka, T., Hori, K., Hotta, Y., and Watanabe, K. (2005) Coaggregation facilitates interspecies hydrogen transfer between Pelotomaculum thermopropionicum and Methanothermobacter thermautotrophicus, Appl. Environ. Microbiol., 71, 7838-7845.

50. Summers, Z. M., Fogarty, H. E., Leang, C., Franks, A. E., Malvankar, N. S., and Lovley, D. R. (2010) Direct exchange of electrons within aggregates of an evolved syntrophic coculture of anaerobic bacteria, Science, 330, 1413-1415.