БИОХИМИЯ, 2020, том 85, вып. 7, с. 907–915

УДК 577.32

Фитофлуин – эффективный фотосенсибилизатор образования синглетного кислорода под действием УФ-А излучения*

© 2020 А.А. Ашихмин 1, А.С. Бендиткис 2, А.А. Москаленко 1, А.А. Красновский (мл.) 2**

Институт фундаментальных проблем биологии РАН ФИЦ «Пущинский научный центр биологических исследований Российской академии наук», 142290 Пущино, Московская обл., Россия; электронная почта: AshikhminAA@gmail.com

Институт биохимии имени А.Н. Баха, Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» РАН, 119071 Москва, Россия; электронная почта: phoal@mail.ru

Поступила в редакцию 29.04.2020
После доработки 26.05.2020
Принята к публикации 04.06.2020

DOI: 10.31857/S0320972520070052

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фитофлуин, фитоин, синглетный кислород, фотосенсибилизация, УФ-А.

Аннотация

Известно, что фитоин и фитофлуин, бесцветные C40 каротиноиды с короткой цепью сопряженных двойных связей (3 и 5 соответственно), являются универсальными предшественниками в биосинтезе окрашенных каротиноидов в фотосинтезирующих организмах. Общепринято представление о том, что C40 каротиноиды играют роль фотопротекторов клеток и тканей. Используя измерение фотосенсибилизированной фосфоресценции синглетного кислорода (1O2), мы обнаружили, что фитофлуин является исключением из этого правила, так как эффективно (с квантовым выходом 85 ± 5%) фотосенсибилизирует образование 1O2 в аэрированных растворах под действием УФ-А излучения. При этом фитоин почти неактивен в качестве фотосенсибилизатора. Показано, что оба каротиноида тушат 1O2 в темноте. Полученные константы скорости тушения ((4 ± 1) × 106 М−1 с−1 для фитоина и (2 ± 0,5) × 107 М−1 с−1 для фитофлуина) на 2–3 порядка меньше, чем константы скорости контролируемых диффузией реакций. Таким образом, протекторные свойства обоих каротиноидов относительно слабо выражены. Более того, фитофлуин, благодаря его высокой фотосенсибилизирующей активности, можно рассматривать как потенциальный фотостимулятор повреждения клеток и перспективный УФ-А фотосенсибилизатор для медицинских целей.

Сноски

* Первоначально английский вариант рукописи опубликован на сайте «Biochemistry» (Moscow) http://protein.bio.msu.ru/biokhimiya, в рубрике «Papers in Press», BM20-107, 19.06.2020.

** Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена при частичной поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (гранты № 18-04-00684-а и 19-04-00331-а) и государственных заданий ФИЦ Биотехнологии РАН и ФИЦ ПНЦБИ РАН.

Благодарности

Авторы благодарят OOO «Полироник» (Москва), OOO «Алком Медика» (Санкт-Петербург) за техническую помощь и OOO «Пиминвест» (Москва) за предоставление и очистку растворителей.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием людей или использованием животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Britton, G. (2008) Functions of Intact Carotenoids., in Carotenoids. Natural Functions (Britton, G., Liaaen-Jensen, S., and Pfanger, H. eds.) Birkhauser Verlag, Switzerland, pp. 265-308.

2. Edge, R., and Truscott, T. G. (2018) Singlet oxygen and free radical reactions of retinoids and carotenoids – a review, Antioxidants, 7, 5-16.

3. Krasnovsky, A. A., Jr., and Kagan, V. E. (1979) Photosensitization and quenching of singlet oxygen by pigments and lipids of photoreceptor cells of the retina, FEBS Lett., 108, 152-154.

4. Ostrovskii, M. A., and Fedorovich, I. B. (1994) Retinal as sensitizer of photodamage of retinal-containing proteins in the retina of the eye, Biophysics, 39, 13-25.

5. Krasnovskii, A. A., Jr. (1986) Singlet oxygen in photosynthesizing organisms, Zhurn. Vsesoyuz. Khim. Obsch. im. D. I. Mendeleeva, (Mendeleev Chemical Journal), 31, 562-567.

6. Makhneva, Z. K., Erokhin, Yu. E., and Moskalenko, A. A. (2007) Carotenoid-photosensitized oxidation of bacterio-chlorophyll dimers in light-harvesting complexes B800-850 in Allochromatium minutissimum cells, Dokl. Biochem. Biophys., 416, 256-259.

7. Makhneva, Z. K., Bolshakov, M. A., Ashikhmin, A. A., Erokhin, Y. E., and Moskalenko, A. A. (2009) Influence of blue light on the structure stability of antenna complexes from Allochromatium minutissimum with different content of carotenoids, Biochemistry Suppl. Ser. A Membr. Cell Biol., 3, 123-127.

8. Makhneva, Z. K., Ashikhmin, A. A., Bolshakov, M. A., and Moskalenko, A. A. (2020) Carotenoids are probably involved in singlet oxygen generation in the membranes of purple photosynthetic bacteria under light irradiation, Microbiology, 89, 164-173.

9. Makhneva, Z. K., Ashikhmin, A. A., Bolshakov, M. A., and Moskalenko, A. A. (2019) Bacteriochlorophyll interaction with singlet oxygen in membranes of purple photosynthetic bacteria: does the protective function of carotenoids exist? Dokl. Biochem. Biophys., 486, 216-219.

10. Makhneva, Z. K., Ashikhmin, A. A., Bolshakov, M. A., and Moskalenko, A. A. (2019) Quenchers protect BChl850 from action of singlet oxygen in the membranes of a sulfur photosynthetic bacterium Allochromatium vinosum Strain MSU, Microbiology, 88, 79-86.

11. Meléndez-Martínez, A. J., Stinco, C. M., and Mapelli-Brahm, P. (2019) Skin carotenoids in public health and nutricosmetics: the emerging roles and applications of the UV radiation-absorbing colourless carotenoids phytoene and phytofluene, Nutrients, 11, 1093.

12. Meléndez-Martínez, A. J., Mapelli-Brahm, P., and Stinco, C. M. (2018) The colourless carotenoids phytoene and phytofluene: From dietary sources to their usefulness for the functional foods and nutricosmetics industries, J. Food Composit. Anal., 67, 91-103.

13. Mathis, P., and Kleo, J. (1973) The triplet state of β-carotene and of analog polyenes of different length, Photochem. Photobiol., 18, 343-346.

14. Bensasson, R., Land, E. J., and Maudinas, B. (1976) Triplet states of carotenoids from photosynthetic bacteria studied by nanosecond ultraviolet pulse irradiation, Photochem. Photobiol., 23, 189-193.

15. Krasnovsky, A. A., Jr. (1979) Photoluminescence of singlet oxygen in pigment solutions, Photochem. Photobiol., 29, 29-36.

16. Moskalenko, A. A., and Makhneva, Z. K. (2012) Light-harvesting complexes from purple sulfur bacteria Allochromatium minutissimum assembled without carote-noids, J. Photochem. Photobiol. B Biol., 108, 1-7.

17. Ashikhmin, A., Makhneva, Z., Bolshakov, M., and Moskalenko, A. (2014) Distribution of colored caro-tenoids between light-harvesting complexes in the process of recovering carotenoid biosynthesis in Ectothiorhodo-spira haloalkaliphila cells, J. Photochem. Photobiol. B Biol., 141, 59-66.

18. Ashikhmin, A., Makhneva, Z., Bolshakov, M., and Moskalenko, A. (2017) Incorporation of spheroidene and spheroidenone into light-harvesting complexes from purple sulfur bacteria, J. Photochem. Photobiol. B Biol., 170, 99-107.

19. Krasnovsky, A. A., Jr., Benditkis, A. S., and Kozlov, A. S. (2019) Kinetic measurements of singlet oxygen phosphorescence in the solvents lacking hydrogen atoms using the method of time resolved photon counting, Biochemistry (Moscow), 84, 153-163.

20. Oliveros, E., Suardi-Murasecco, P., Aminian-Saghafi, T., and Braun, A. M. (1991) 1H-Phenalen-1-one: photophysical properties and singlet oxygen production, Helv. Chim. Acta, 74, 79-90.

21. Schmidt, R., Tanelian, C., Dunsbach, R., and Wolf, C. (1994) Phenalenone, a universal compound for the determination of quantum yields of singlet oxygen O2 (1Δg) sensitization, J. Photochem. Photobiol. A Chem., 79, 11-17.

22. Britton, G. (1995) UV/visible spectroscopy, in Carotenoids (Britton, G., Liaaen-Jensen, S., and Pfander, H., eds.) vol.1B, Birkhäuser Verlag, Basel.

23. Mathews-Roth, M. M., Wilson, T., Fujimori, E., and Krinsky, N. I. (1974) Carotenoid chromophore length and protection against photosensitisation, Photochem. Photobiol., 19, 217–222.

24. Cogdell, R. J., Gillbro, T., Andersson, P. O., Liu, R. S. H., and Asato, A. E. (1994) Carotenoids as accessory light-harvesting pigments, Pure Appl. Chem., 66, 1041-1046.

25. Andersson, P. O., Takaichi, S., Cogdell, R. J., and Gillbro,T. (2001) Photophysical characterization of natural cis-carotenoids, Photochem. Photobiol., 74, 549-557.

26. Fraikin, G. Y., and Rubin, L. B. (1979) Some physiological effects of near-ultraviolet light on microorganisms, Photochem. Photobiol., 29, 185-187.