БИОХИМИЯ, 2019, том 84, вып. 12, с. 1832–1838

УДК 577.24

Сравнение неотенических признаков Heterocephalus glaber и Homo sapiens

Мини-обзор

© 2019 Н.А. Попов, В.П. Скулачев *

НИИ физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, 119991 Москва, Россия; электронная почта: skulach@belozersky.msu.ru

Поступила в редакцию 31.07.2019
После доработки 24.09.2019
Принята к публикации 24.09.2019

DOI: 10.1134/S0320972519120078

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: старение, неотения, голый землекоп, человек, долгожительство, митохондрии.

Аннотация

Суммированы данные, указывающие на неотению (продление молодости) у голого землекопа и человека. В частности, у землекопа в настоящее время уже обнаружено 58 признаков неотении на уровне организма, органов, тканей, клеток и метаболизма. Среди них можно найти признаки, продлевающие жизнь млекопитающего. Такова, например, мягкая деполяризация митохондрий, предотвращающая генерацию этими органеллами активных форм кислорода — мощного стимулятора старения. Деполяризация исчезает с возрастом у короткоживущих млекопитающих (мыши, Mus musculus) гораздо быстрее, чем у долгоживущих млекопитающих (голого землекопа и летучей мыши). Развитию неотеничной физиологии голых землекопов послужило их социальное устройство. Они живут в подземных колониях, где к размножению допускается лишь царица и один или несколько самцов, защищенных многочисленными подчиненными от внешних угроз и регулярно снабжаемых питанием. Человек, в свою очередь, добился постепенного увеличения продолжительности жизни за счет неотении, а затем — технического прогресса, что прослеживается при сравнении кривых продолжительности жизни шимпанзе, охотников-собирателей — парагвайских аборигенов племени Ache и жителей Швеции от XVII в. до наших дней.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии между ними конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

В данном обзоре отсутствуют эксперименты, где в качестве моделей использованы люди или животные.

Список литературы

1. Skulachev, V.P. (2015) Moscow news: two more representatives of sodium motive force generators (Na+-cbb3 oxidase and Na+-bacteriorhodopsin); natural delay of the aging program (neoteny) in mammals, namely in naked mole rat and «naked ape» (human). Conf. MIP 2015, Lučni Bouda, Pec pod Snezkou, Czech Republic.

2. Holtze, S., Eldarov, C.M., Vays, V.B., Vangeli, I.M., Vysokikh, M.Y., Bakeeva, L.E., Skulachev, V.P., and Hildebrandt, T.B. (2016) Study of age-dependent structural and functional changes of mitochondria in skeletal muscles and heart of naked mole rats (Heterocephalus glaber), Biochemistry (Moscow), 81, 1429–1437, doi: 10.1134/S000629791612004X.

3. Skulachev, V.P., Holtze, S., Vyssokikh, M.Y., Bakeeva, L.E., Skulachev, M.V., Markov, A.V., Hildebrandt, T.B., and Sadovnichii, V.A. (2017) Neoteny, prolongation of youth: from naked mole rats to «naked apes» (Humans), Physiol. Rev., 97, 699–720, doi: 10.1152/physrev.00040.2015.

4. Penz, O.K., Fuzik, J., Kurek, A.B., Romanov, R., Larson, J., Park, T.J., Harkany, T., and Keimpema, E. (2015) Protracted brain development in a rodent model of extreme longevity, Sci. Rep., 5, 11592, doi: 10.1038/srep11592.

5. Orr, M.E., Garbarino, V.R., Salinas, A., and Buffenstein, R. (2016) Extended postnatal brain development in the longest-lived rodent: prolonged maintenance of neotenous traits in the naked mole-rat brain, Front Neurosci., 10, 504, doi: 10.3389/fnins.2016.00504.

6. Bufill, E., Agusti, J., and Blesa, R. (2011) Human neoteny revisited: the case of synaptic plasticity, Am. J. Hum. Biol., 23, 729–739, doi: 10.1002/ajhb.21225.

7. Bolk, L. (1926) The problem of human development, Gustav Fischer, Jena.

8. Bolk, L. (1927) On the origin of human races, Proc. Koninklijke Akadem Wetenschappen Te Amsterdam, 30, 320–328.

9. Vyssokikh, M.Y., Holtze, S., Averina, O.A., Lyamzaev, K.G., Severin, F.F., Skulachev, M.V., Hildebrandt, T.B., and Skulachev, V.P. (2019) Mild depolarization of the inner mitochondrial membrane, crucial component of anti-aging program, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, in press.

10. Skulachev, V.P. (2012) What is «phenoptosis» and how to fight it? Biochemistry (Mosc.) Phenoptosis, 77, 689–706, doi: 10.1134/S0006297912070012.

11. Burger, O., Baudisch, A., and Vaupel, J.W. (2012) Human mortality improvement in evolutionary context, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 109, 18210–18214, doi: 10.1073/pnas.1215627109.

12. Burger, O. (2017) Evolutionary demography of the human mortality profile in The Evolution of Senescence in the Tree of Life, Cambridge Univ Press, Cambridge.

13. Mcnab, B.K. (1979) Influence of body size on the energetics and distribution of fossorial and burrowing mammals, Ecology, 60, 1010–1021, doi: 10.2307/1936869.

14. Rodriguez, K.A., Edrey, Y.H., Osmulski, P., Gaczynska, M., and Buffenstein, R. (2012) Altered composition of liver proteasome assemblies contributes to enhanced proteasome activity in the exceptionally long-lived naked mole-rat, PLoS One, 7, e35890, doi: 10.1371/journal.pone.0035890.

15. Fang, X., Seim, I., Huang, Z., Gerashchenko, M.V., Xiong, Z., Turanov, A.A., Zhu, Y., Lobanov, A.V., Fan, D., Yim, S.H., Yao, X., Ma, S., Yang, L., Lee, S.G., Kim, E.B., Bronson, R.T., Sumbera, R., Buffenstein, R., Zhou, X., Krogh, A., Park, T.J., Zhang, G., Wang, J., and Gladyshev, V.N. (2014) Adaptations to a subterranean environment and longevity revealed by the analysis of mole rat genomes, Cell Rep., 8, 1354–1364, doi: 10.1016/j.celrep.2014.07.030.

16. Jarvis, J.U.M. (1991) Reproduction of naked mole-rats. in The Biology of the Naked Mole-Rat: Monographs in Behavior and Ecology (Sherman, P.W., Jarvis, J.U.M., and Alexander, R.D. eds.), Princeton Univ. Press, Oxford. pp. 384–425.

17. Sherman, P.W., Jarvis, J.U.M., and Alexander, R.D. (1991) The Biology of the naked mole-rat, Princeton University Press, Princeton, N.J.

18. Buffenstein, R. (2008) Negligible senescence in the longest living rodent, the naked mole-rat: insights from a successfully aging species, J.Comp. Phys. B-Bioch. Syst. Environ. Phys., 178, 439–445, doi: 10.1007/s00360-007-0237-5.

19. Buffenstein, R. (2005) The naked mole-rat? A new long-living model for human aging research, J. Gerontol. A Biol. Sci. Med. Sci., 60, 1369–1377.

20. Buffenstein, R., Kang, J., and Biney, A. (2007) Glucose tolerance and insulin sensitivity in an extremely long-living rodent, the naked mole-rat., FASEB J., 21, A1423–A1423.

21. Park, T.J., Comer, C., Carol, A., Lu, Y., Hong, H.S., and Rice, F.L. (2003) Somatosensory organization and behavior in naked mole-rats: II. Peripheral structures, innervation, and selective lack of neuropeptides associated with thermoregulation and pain, J. Comp. Neurol., 465, 104–120, doi: 10.1002/cne.10824.

22. Delaney, M.A., Nagy, L., Kinsel, M.J., and Treuting, P.M. (2013) Spontaneous histologic lesions of the adult naked mole rat (Heterocephalus glaber): a retrospective survey of lesions in a zoo population, Vet. Pathol., 50, 607–621, doi: 10.1177/0300985812471543.

23. Edrey, Y.H., Hanes, M., Pinto, M., Mele, J., and Buffenstein, R. (2011) Successful aging and sustained good health in the naked mole rat: a long-lived mammalian model for biogerontology and biomedical research, ILAR J., 52, 41–53.

24. Henry, E.C., Dengler-Crish, C.M., and Catania, K. C. (2007) Growing out of a caste – reproduction and the making of the queen mole-rat, J. Exper.Biol., 210, 261–268, doi: 10.1242/jeb.02631.

25. O’Connor, T.P., Lee, A., Jarvis, J.U.M., and Buffenstein, R. (2002) Prolonged longevity in naked mole-rats: age-related changes in metabolism, body composition and gastrointestinal function, Comp. Biochem. Physiol. A Mol. Integr. Physiol., 133, 835–842, doi: 10.1016/S1095-6433(02)00198-8.

26. Rüppell, E. (1845) Heterocephalus glaber (Rüppell). in Abliantllungren aus dem Gebiete der beschreibenden Naturgeschichte, pp. 99–101.

27. Klonisch, T., Fowler, P.A., and Hombach-Klonisch, S. (2004) Molecular and genetic regulation of testis descent and external genitalia development, Dev. Biol., 270, 1–18, doi: 10.1016/j.ydbio.2004.02.018.

28. Amrein, I., Becker, A.S., Engler, S., Huang, S.H., Muller, J., Slomianka, L., and Oosthuizen, M.K. (2014) Adult neurogenesis and its anatomical context in the hippocampus of three mole-rat species, Front. Neuroanat., 8, 39, doi: 10.3389/fnana.2014.00039.

29. Larson, J., Drew, K.L., Folkow, L.P., Milton, S.L., and Park, T.J. (2014) No oxygen? No problem! Intrinsic brain tolerance to hypoxia in vertebrates, J. Exp. Biol., 217, 1024–1039, doi: 10.1242/Jeb.085381.

30. Maina, J.N., Gebreegziabher, Y., Woodley, R., and Buffenstein, R. (2001) Effects of change in environmental temperature and natural shifts in carbon dioxide and oxygen concentrations on the lungs of captive naked mole-rats (Heterocephalus glaber): a morphological and morphometric study, J. Zool., 253, 371–382, doi: 10.1017/S0952836901000346.

31. Maina, J.N., Maloiy, G.M.O., and Makanya, A.N. (1992) Morphology and morphometry of the lungs of 2 East-African mole rats, tachyoryctes-splendens and Heterocephalus-Glaber (Mammalia, rodentia), Zoomorphology, 112, 167–179, doi: 10.1007/Bf01633107.

32. Larson, J., and Park, T.J. (2009) Extreme hypoxia tolerance of naked mole-rat brain, Neuroreport, 20, 1634–1637, doi: 10.1097/Wnr.0b013e32833370cf.

33. Park, K.K., Luo, X., Mooney, S.J., Yungher, B.J., Belin, S., Wang, C., Holmes, M.M., and He, Z. (2017) Retinal ganglion cell survival and axon regeneration after optic nerve injury in naked mole-rats, J. Comp. Neurol., 525, 380–388, doi:  10.1002/cne.24070.

34. Pan, J., Park, T.J., Cutz, E., and Yeger, H. (2014) Immunohistochemical characterization of the chemosensory pulmonary neuroepithelial bodies in the naked mole-rat reveals a unique adaptive phenotype, PLoS One, 9, e112623, doi: 10.1371/journal.pone.0112623.

35. Csiszar, A., Ahmad, M., Smith, K.E., Labinskyy, N., Gao, O., Kaley, G., Edwards, J.G., Wolin, M.S., and Ungvari, Z. (2006) Bone morphogenetic protein-2 induces proinflammatory endothelial phenotype, Amer.J. Pathol., 168, 629–638, doi: 10.2353/ajpath.2006.050284.

36. Csiszar, A., Pacher, P., Kaley, G., and Ungvari, Z. (2005) Role of oxidative and nitrosative stress, longevity genes and poly(ADP-ribose) polymerase in cardiovascular dysfunction associated with aging, Curr. Vasc. Pharmacol., 3, 285–291.

37. Peterson, B.L., Park, T.J., and Larson, J. (2012) Adult naked mole-rat brain retains the NMDA receptor subunit GluN2D associated with hypoxia tolerance in neonatal mammals, Neurosci. Lett., 506, 342–345, doi: 10.1016/j.neulet.2011.11.042.

38. Csiszar, A., Labinskyy, N., Orosz, Z., Zhao, X.M., Buffenstein, R., and Ungvari, Z. (2007) Vascular aging in the longest-living rodent, the naked mole rat, Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol., 293, 919–927, doi: 10.1152/ajpheart.01287.2006.

39. Andziak, B., and Buffenstein, R. (2006) Disparate patterns of age-related changes in lipid peroxidation in long-lived naked mole-rats and shorter-lived mice, Aging Cell, 5, 525–532, doi: 10.1111/j.1474-9726.2006.00246.x.

40. Andziak, B., O’Connor, T.P., and Buffenstein, R. (2005) Antioxidants do not explain the disparate longevity between mice and the longest-living rodent, the naked mole-rat, Mech. Ageing Dev., 126, 1206–1212, doi: 10.1016/j.mad.2005.06.009.

41. Hulbert, A.J., Faulks, S.C., and Buffenstein, R. (2006) Oxidation-resistant membrane phospholipids can explain longevity differences among the longest-living rodents and similarly-sized mice, J. Gerontol. Series A Biol. Sci. Med. Sci., 61, 1009–1018, doi: 10.1093/gerona/61.10.1009.

42. Rodriguez, K.A., Osmulski, P.A., Pierce, A., Weintraub, S.T., Gaczynska, M., and Buffenstein, R. (2014) A cytosolic protein factor from the naked mole-rat activates proteasomes of other species and protects these from inhibition, Biochim. Biophys. Acta, 1842, 2060–2072, doi: 10.1016/j.bbadis.2014.07.005.

43. Triplett, J.C., Tramutola, A., Swomley, A., Kirk, J., Grimes, K., Lewis, K., Orr, M., Rodriguez, K., Cai, J., Klein, J.B., Perluigi, M., Buffenstein, R., and Butterfield, D.A. (2015) Age-related changes in the proteostasis network in the brain of the naked mole-rat: Implications promoting healthy longevity, Biochim. Biophys. Acta, 1852, 2213–2224, doi: 10.1016/j.bbadis.2015.08.002.

44. Perez, V.I., Buffenstein, R., Masamsetti, V., Leonard, S., Salmon, A.B., Mele, J., Andziak, B., Yang, T., Edrey, Y., Friguet, B., Ward, W., Richardson, A., and Chaudhuri, A. (2009) Protein stability and resistance to oxidative stress are determinants of longevity in the longest-living rodent, the naked mole-rat, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 106, 3059–3064, doi: 10.1073/pnas.0809620106.

45. Peterson, B.L., Larson, J., Buffenstein, R., Park, T.J., and Fall, C.P. (2012) Blunted neuronal calcium response to hypoxia in naked mole-rat hippocampus, PLoS One, 7, e31568, doi: 10.1371/journal.pone.0031568.

46. Yang, T., Buffenstein, R., and O’Connor, T.P. (2002) Disparate age effects on gastrointestinal enzymes in naked mole rats, Int. Comp. Biol., 42, 1340–1341.

47. Tian, X., Azpurua, J., Hine, C., Vaidya, A., Myakishev-Rempel, M., Ablaeva, J., Mao, Z.Y., Nevo, E., Gorbunova, V., and Seluanov, A. (2013) High-molecular-mass hyaluronan mediates the cancer resistance of the naked mole rat, Nature, 499, 346–349, doi: 10.1038/Nature12234.

48. Buffenstein, R., and Yahav, S. (1991) Is the naked mole-rat Heterocephalus-glaber an endothermic yet poikilothermic mammal? J. Therm. Biol., 16, 227–232, doi: 10.1016/0306-4565(91)90030-6.

49. Smith, T.D., Bhatnagar, K.P., Dennis, J.C., Morrison, E.E., and Park, T.J. (2007) Growth-deficient vomeronasal organs in the naked mole-rat (Heterocephalus glaber), Brain Res., 1132, 78–83, doi: 10.1016/j.brainres.2006.11.021.