БИОХИМИЯ, 2019, том 84, вып. 12, с. 1801–1814

УДК 577.24

В чем заключается смысл антагонистической плейотропии?

Обзор

© 2019 Дж. Миттельдорф 1,2

Washington University School of Medicine, St. Louis, MO, USA; E-mail: aging.advice@gmail.com

National Institute for Biological Sciences, Beijing, China

Поступила в редакцию 05.07.2019
После доработки 19.09.2019
Принята к публикации 19.09.2019

DOI: 10.1134/S0320972519120054

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: старение, запрограммированное старение, антагонистическая плейотропия, групповой отбор, многоуровневый отбор.

Аннотация

Биологическое старение рассматривается как явление, генетически ассоциированное с повышением плодовитости или выживаемости живых организмов в раннем возрасте. Это интерпретировано как подтверждение для преобладающей теории эволюции старения, называемой как антагонистическая плейотропия (AP). В настоящем обзоре представлено альтернативное объяснение наблюдаемой плейотропии, согласно которому плейотропия является скорее адаптацией в своем собственном смысле, а не физическим предварительным условием для биологической эволюции. Эволюционная теория антагонистической плейотропии впервые была предложена 60 лет назад Джорджем Уильямсом. Содержание ее заключается в том, что те гены, которые выгодны для индивида в раннем возрасте, обладают неизбежными плейотропными эффектами, которые вызывают клеточное старение в дальнейшей жизни. Основным сильным аргументом в пользу теории антагонистической плейотропии является то, что она объясняет отбор признака, который является вредным для приспособляемости индивида (старение) без учета его влияния на коллективную выгоду (групповой отбор). Слабой стороной теории является то, что компромиссы не кажутся неизбежными. Известны примеры мутаций, которые вызывают повышение продолжительности жизни без очевидного взимания за это платы. Факт, заключающийся в том, что дикие типы этих генов вызывают клеточное старение без предоставления сопутствующих индивидуальных выгод, по-видимому, представляет собой доказательство существования другого механизма отбора, зависимого от выгоды для приспособляемости в результате старения, которое может быть только коллективным, но не индивидуальным. В связи с тем, что теория антагонистической плейотропии была выдвинута относительно давно, были предложены различные правдоподобные механизмы многоуровневого отбора, согласно которым старение возникает как общая адаптация. В контексте адаптивных теорий старения возникает вопрос: почему антагонистическая плейотропия продолжает существовать в природе, если ее можно избежать? В настоящей статье предположено, что естественный отбор может действительно благоприятствовать плейотропии как развившейся адаптации. Это происходит потому, что комбинация высокой плодовитости и долгой продолжительности жизни является искушением для индивидов и в то же время опасностью для стабильности популяций. Популяции хищников, которые растут быстрее, чем их жертвы, могут подвергаться риску воздействия хаотической динамики численности популяции, приводящей к ее вымиранию. Как только устойчивая смесь плодовитости и продолжительности жизни устанавливается в результате действия многоуровневого естественного отбора, плейотропия может помочь убедиться, что она не потеряна. Популяция свободно может сдвигаться от одного состояния (высокая плодовитость/короткая продолжительность жизни) к другому состоянию (более низкая плодовитость/более высокая продолжительность жизни), как того требуют изменяющиеся условия окружающей среды, без риска превышения предельной численности популяции и ее коллапса. В данном обзоре описаны эксперименты с проведением ориентированного на индивида компьютерного моделирования, в которых плейотропия развивается как адаптация на основе группового отбора в соответствии с рядом предположений и в широком диапазоне пространства параметров.

Конфликт интересов

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

В данном обзоре отсутствуют исследования, в которых в качестве экспериментальных моделей были использованы люди или животные.

Список литературы

1. Williams, G. (1957) Pleiotropy, natural selection, and the evolution of senescence, Evolution, 11, 398–411.

2. Rose, M. (1991) Evolutionary biology of aging. Oxford University Press, Oxford, England.

3. Promislow, D.E. (1991) Senescence in natural populations of mammals: a comparative study, Evolution, 45, 1869–1887.

4. Ricklefs, R. (1998) Evolutionary theories of aging: confirmation of a fundamental prediction, with implications for the genetic basis and evolution of life span, Am. Nat., 52, 24–44.

5. Bonduriansky, R., and Brassil, C.E. (2002) Senescence: rapid and costly ageing in wild male flies, Nature, 420, 377.

6. Guarente, L., and Kenyon, C. (2000) Genetic pathways that regulate ageing in model organisms, Nature, 408, 255–262.

7. Mitteldorf, J. (2016) Aging is a group-selected adaptation: theory, evidence, and medical implications. CRC Press.

8. Leroi, A.M., Bartke, A., De Benedictis, G., Franceschi, C., Garther, A., Gonos, E.S., and Fedes, M.E. (2005) What evidence is there for the existence of individual genes with antagonistic pleiotropic effects? Mech. Ageing Dev., 126, 421–429.

9. Stearns, S.C. (1992) The evolution of life histories. Oxford University Press, Oxford, New York, p. 249.

10. Arantes-Oliveira, N., Berman, J.R., and Kenyon, C. (2003) Healthy animals with extreme longevity, Science, 302, 611.

11. Le Bourg, E. (2001) A mini-review of the evolutionary theories of aging. Is it the time to accept them? Dem. Res., 4, 1–28.

12. Bassar, R.D., Ferriere, R., López-Sepulcre, A., Marshall, M.C., Travis, J., Pringle, C.M., and Reznick, D.N. (2012) Direct and indirect ecosystem effects of evolutionary adaptation in the Trinidadian guppy (Poecilia reticulata), Am. Nat., 180, 167–185.

13. Reznick, D., Nunney, L., and Tessier, A. (2000) Big houses, big cars, superfleas and the costs of reproduction, Trends Ecol. Evol., 15, 421–425.

14. Selman, C., Tuller, J.M.A., and Wieser, D. (2009) Ribosomal protein S6 kinase 1 signaling regulates mammalian life span, Science, 326,140–144.

15. Spitze, K. (1991) Chaoborus predation and life history evolution in Daphnia pulex: temporal pattern of population diversity, fitness, and mean life history, Evolution, 45, 82–92.

16. Williams, P.D., Day, N., Fletcher, Q., and Rowe, L. (2006) The shaping of senescence in the wild, Trends Ecol. Evol., 21, 458–463.

17. Williams, G. (1966) Adaptation and natural selection. Princeton University Press.

18. Finch, C.E. (1990) Longevity, senescence and the genome. University of Chicago Press, Chicago.

19. Jasienska, G. (2017) Costs of reproduction, health, and life span in women, in the Arc of life: evolution and health across the life course (Jasienska, G., Sherry, D.S., and Holmes, D.J., eds.) Springer New York, New York, NY, p. 159–176.

20. Gavrilova, N.S., Gavrilov, L.A., Semyonova, V.G., and Evdokushkina, G.N. (2004) Does exceptional human longevity come with a high cost of infertility? Testing the evolutionary theories of aging, Ann. N.Y. Acad. Sci., 1019, 513–517.

21. Mitteldorf, J. (2010) Female fertility and longevity, Age (Dordr.), 32, 79–84, doi: 10.1007/s11357-009-9116-1.

22. Longo, V.D., Mitteldorf, J., and Skulachev, V.P. (2005) Programmed and altruistic ageing, Nat. Rev. Genet., 6, 866–872.

23. Kirkwood, A., Thomas, B.L., and Melov, S. (2011) On the programmed/non-programmed nature of ageing within the life history, Curr. Biol., 21,701–707.

24. Libertini, G. (2015) Non-programmed versus programmed aging paradigm, Curr. Aging Sci., 8, 56–68.

25. Mitteldorf, J., and Goodnight, C. (2012) Post-reproduc- tive life span and demographic stability, Oikos, 121, 1370–1378.

26. Hardin, G. (1968) The tragedy of the commons, Science, 162, 1243–1248.

27. Mitteldorf, J. (2006) Chaotic population dynamics and the evolution of aging: proposing a demographic theory of senescence, Evol. Ecol. Res., 8, 561–574.

28. Galván, I., and Møller, A.P. (2018) Dispersal capacity explains the evolution of lifespan variability, Ecol. Evol., 8, 4949–4957.

29. Clark, W.R. (1998) Sex and the origins of death. Oxford University Press, Oxford.

30. Mitteldorf, J., and Barja, G. (2019) The evolutionary origin of cell senescence in ciliates. Forthcoming? (in press)

31. Bell, G. (1982) The masterpiece of nature: the evolution and genetics of sexuality. University of California Press, Berkeley.

32. Smith, J.M. (1989) Evolutionary genetics. Oxford University Press, New York.

33. Wagner, G.P., and Altenberg, L. (1996) Complex adaptations and the evolution of evolvability, Evolution, 50, 967–976.

34. Pigliucci, M. (2008) Is evolvability evolvable? Nat. Rev. Genet., 9, 75.

35. Kirschner, M., and Gerhart, J. (1998) Evolvability, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 95, 8420–8427.

36. Pepper, J.W. (2003) The evolution of evolvability in genetic linkage patterns, Biosystems, 69, 115–126.

37. Trubitsyn, A. (2006) Evolutionary mechanisms of species-specific lifespan, Adv. Gerontol., 19, 13–24.

38. May, R.M. (1974) Biological populations with nonoverlapping generations: stable points, stable cycles, and chaos, Science, 186, 645–647.

39. Mandelbrot, B.B. (1983) The fractal geometry of nature, W.H. Freeman & Co., New York, p. 173

40. Leroi, A., Chippindale, A.K., and Rose, M.R. (1994) Long-term evolution of a genetic life-history trade-off in Drosophila: the role of genotype-by-environment interaction, Evolution, 48, 1244–1257.

41. Turcotte, M.M., Reznick, D.N., and Hare, J.D. (2011) The impact of rapid evolution on population dynamics in the wild: experimental test of eco-evolutionary dynamics, Ecol. Lett., 14, 1084–1092.

42. Carroll, S.B. (2005) Endless forms most beautiful: the new science of evo devo and the making of the animal kingdom. W.W. Norton & Company.

43. Bateson, W., and Mendel, G. (1913) Mendel’s principles of heredity. Cambridge University Press, Cambridge, UK.

44. Lockwood, J.A., and Debrey, L.D. (1990) A solution for the sudden and unexplained extinction of the rocky mountain grasshopper (Orthoptera: Acrididae), Environ. Entomol., 19, 1194–1205.

45. Stead, D.G. (1935) The rabbit in Australia. Winn, Sydney.

46. Human, K.G., and Gordon, D.M. (1997) Effects of argentine ats on invertebrate biodiversity in Northern California, Conserv. Biol., 11, 1242–1248.

47. Blagosklonny, M.V., and Hall, M.N. (2009) Growth and aging: a common molecular mechanism, Aging (Albany NY), 1, 357–362.

48. Chu, M.C., Rath, K.M., Huie, J., and Taylor, H.S. (2003) Elevated basal FSH in normal cycling women is associated with unfavourable lipid levels and increased cardiovascular risk, Hum. Reprod., 18, 1570–1573.

49. Sonntag, W.E., Lynch, C.,Thornton, P., Khan, A., Bennett, S., and Ingram, R. (1999) Pleiotropic effects of growth hormone and insulin-like growth factor (IGF)-1 on biological aging: inferences from moderate caloric-restricted animals, J. Gerontol. Ser. A: Biol. Sci. Med. Sci., 54, 521–538.

50. Franceschi, C., and Campisi, J. (2014) Chronic inflammation (inflammaging) and its potential contribution to age-associated disease, J. Gerontol. Ser. A: Biol. Sci. Med. Sci., 69, 4–9.

51. Lu, A.T., Xue, L., Salfati, E.L., Chen, B.H., Ferrucci, L., Levy, D., McRae, A.F., Marione, R.E., and Visscher, P.M. (2018) GWAS of epigenetic aging rates in blood reveals a critical role for tert, Nat. Commun., 9, 387.