БИОХИМИЯ, 2019, том 84, вып. 11, с. 1733–1742

УДК 577.151

Na+-транслоцирующая ферредоксин:NAD+-оксидоредуктаза является компонентом фотосинтетической электрон-транспортной цепи зеленых серных бактерий

© 2019 Ю.В. Берцова *, М.Д. Мамедов, А.В. Богачев *,**

НИИ физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, 119234 Москва, Россия; электронная почта: bogachev@belozersky.msu.ru

Поступила в редакцию 20.05.2019
После доработки 05.07.2019
Принята к публикации 07.07.2019

DOI: 10.1134/S0320972519110149

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: Na+-транслоцирующая ферредоксин:NAD+-оксидоредуктаза, трансмембранный транспорт натрия, зеленые серные бактерии, нециклический фотосинтетический транспорт электронов.

Аннотация

Проведен поиск rnf-генов, кодирующих Na+-транслоцирующую ферредоксин:NAD+-оксидоредуктазу (RNF), у фотоавтотрофных организмов с фотосинтетическими реакционными центрами типа I. Показано, что эти гены отсутствуют у гелиобактерий, цианобактерий и растений, но присутствуют в геномах многих, прежде всего морских, зеленых серных бактерий. Анализ экспрессии rnf-генов выявил относительно высокий уровень содержания транскриптов этих генов в препаратах РНК, выделенных из морской зеленой серной бактерии Chlorobium phaeovibrioides. Установлено, что в мембранной фракции из этой бактерии детектируется Na+-зависимая флаводоксин:NAD+-оксидоредуктазная активность, отсутствующая в мембранной фракции близкородственной Chl. phaeovibrioides пресноводной зеленой серной бактерии Chlorobaculum limnaeum, чей геном не содержит rnf-генов. Также показано, что освещение мембран Chl. phaeovibrioides, но не Cba. limnaeum, приводит к свето-индуцированному восстановлению NAD+. Полученные данные позволяют заключить, что RNF может принимать участие в процессе восстановления NAD+ у некоторых зеленых серных бактерий, что должно повышать эффективность преобразования энергии света у этих микроорганизмов, и является первым примером использования Na+-энергетики в фотосинтетических электрон-транспортных цепях.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Сноски

* Автор является выпускником кафедры биохимии биологического факультета МГУ им. М.В. Ломоносова.

** Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (грант № 19-14-00063).

Благодарности

Авторы выражают признательность О.И. Кеппен и Р.Н. Ивановскому за обсуждение и за предоставление культуры Cba. limnaeum. Мы также благодарны В.А. Костырко за ценные замечания.

Конфликт интересов

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием животных или людей в качестве объектов исследований.

Список литературы

1. Skulachev, V.P., Bogachev, A.V., and Kasparinsky, F.O. (2013) Principles of Bioenergetics, Springer, doi: 10.1007/978-3-642-33430-6.

2. Dimroth, P., Jockel, P., and Schmid, M. (2001) Coupling mechanism of the oxaloacetate decarboxylase Na+ pump, Biochim. Biophys. Acta, 1505, 1–14, doi: 10.1016/S0005-2728(00)00272-3.

3. Unemoto, T., and Hayashi, M. (1979) NADH:quinone oxidoreductase as a site of Na+-dependent activation in the respiratory chain of marine Vibrio alginolyticus, J. Biochem., 85, 1461–1467.

4. Verkhovsky, M.I., and Bogachev, A.V. (2010) Sodium-translocating NADH:quinone oxidoreductase as a redox-driven ion pump, Biochim. Biophys. Acta, 1797, 738–746, doi: 10.1016/j.bbabio.2009.12.020.

5. Gottschalk, G., and Thauer, R.K. (2001) The Na+-translocating methyltransferase complex from methanogenic archaea, Biochim. Biophys. Acta, 1505, 28–36, doi: 10.1016/S0005-2728(00)00274-7.

6. Heefner, D.L., and Harold, F.M. (1982) ATP-driven sodium pump in Streptococcus faecalis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 79, 2798–2802, doi: 10.1073/pnas.79.9.2798.

7. Kluge, C., Laubinger, W., and Dimroth, P. (1992) The Na+-translocating ATPase of Propionigenium modestum, Biochem. Soc. Trans., 20, 572–577, doi: 10.1042/bst0200572.

8. Muntyan, M.S., Cherepanov, D.A., Malinen, A.M., Bloch, D.A., Sorokin, D.Y., Severina, I.I., Ivashina, T.V., Lahti, R., Muyzer, G., and Skulachev, V.P. (2015) Cytochrome cbb3 of Thioalkalivibrio is a Na+-pumping cytochrome oxidase, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 112, 7695–7700, doi: 10.1073/pnas.1417071112.

9. Malinen, A.M., Belogurov, G.A., Baykov, A.A., and Lahti, R. (2007) Na+-pyrophosphatase: a novel primary sodium pump, Biochemistry, 46, 8872–8878, doi: 10.1021/bi700564b.

10. Inoue, K., Ono, H., Abe-Yoshizumi, R., Yoshizawa, S., Ito, H., Kogure, K., and Kandori, H. (2013) A light-driven sodium ion pump in marine bacteria, Nat. Commun., 4, 1678, doi: 10.1038/ncomms2689.

11. Skulachev, V.P. (1989) The sodium cycle: a novel type of bacterial energetics, J. Bioenerg. Biomembr., 21, 635–647, doi: 10.1007/BF00762683.

12. Mulkidjanian, A.Y., Dibrov, P., and Galperin, M.Y. (2008) The past and present of the sodium energetics: May the sodium-motive force be with you, Biochim. Biophys. Acta, 1777, 985–992, doi: 10.1016/j.bbabio.2008.04.028.

13. Carrillo, N., and Ceccarelli, E.A. (2003) Open questions in ferredoxin-NADP+ reductase catalytic mechanism, Eur. J. Biochem., 270, 1900–1915, doi: 10.1046/j.1432-1033.2003.03566.x.

14. Seo, D., and Sakurai, H. (2002) Purification and characterization of ferredoxin-NAD(P)+ reductase from the green sulfur bacterium Chlorobium tepidum, Biochim. Biophys. Acta, 1597, 123–132, doi: 10.1016/S0167-4838(02)00269-8.

15. Schmehl, M., Jahn, A., Meyer zu Vilsendorf, A., Hennecke, S., Masepohl, B., Schuppler, M., Marxer, M., Oelze, J., and Klipp, W. (1993) Identification of a new class of nitrogen fixation genes in Rhodobacter capsulatus: a putative membrane complex involved in electron transport to nitrogenase, Mol. Gen. Genet., 241, 602–615, doi: 10.1007/BF00279903.

16. Westphal, L., Wiechmann, A., Baker, J., Minton, N.P., and Muller, V. (2018) The Rnf complex is an energy-coupled transhydrogenase essential to reversibly link cellular NADH and ferredoxin pools in the acetogen Acetobacterium woodii, J. Bacteriol., 200, e00357-18, doi: 10.1128/JB.00357-18.

17. Biegel, E., Schmidt, S., Gonzalez, J.M., and Muller, V. (2011) Biochemistry, evolution and physiological function of the Rnf complex, a novel ion-motive electron transport complex in prokaryotes, Cell. Mol. Life Sci., 68, 613–634, doi: 10.1007/s00018-010-0555-8.

18. Muller, V., Imkamp, F., Biegel, E., Schmidt, S., and Dilling, S. (2008) Discovery of a ferredoxin:NAD+-oxidoreductase (Rnf) in Acetobacterium woodii. A novel potential coupling site in acetogens, Ann. N. Y. Acad. Sci., 1125, 137–146, doi: 10.1196/annals.1419.011.

19. Chowdhury, N.P., Klomann, K., Seubert, A., and Buckel, W. (2016) Reduction of flavodoxin by electron bifurcation and sodium ion-dependent reoxidation by NAD+ catalyzed by ferredoxin-NAD+ reductase (Rnf), J. Biol. Chem., 291, 11993–12002, doi: 10.1074/jbc.M116.726299.

20. Curatti, L., Brown, C.S., Ludden, P.W., and Rubio, L.M. (2005) Genes required for rapid expression of nitrogenase activity in Azotobacter vinelandii, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 102, 6291–6296, doi: 10.1073/pnas.0501216102.

21. Koo, M.S., Lee, J.H., Rah, S.Y., Yeo, W.S., Lee, J.W., Lee, K.L., Koh, Y.S., Kang, S.O., and Roe, J.H. (2003) A reducing system of the superoxide sensor SoxR in Escherichia coli, EMBO J., 22, 2614–2622, doi: 10.1093/emboj/cdg252.

22. Malik, K.A. (1983) A modified method for the cultivation of phototrophic bacteria, J. Microbiol. Methods, l, 343–352, doi: 10.1016/S0167-7012(96)00941-4.

23. Bertsova, Y.V., Kulik, L.V., Mamedov, M.D., Baykov, A.A., and Bogachev, A.V. (2019) Flavodoxin with an air-stable flavin semiquinone in a green sulfur bacterium, Photosynth. Res., in press, doi: 10.1007/s11120-019-00658-1.

24. Klughammer, C., Hager, C., Padan, E., Schütz, M., Schreiber, U., Shahak, Y., and Hauska, G. (1995) Reduction of cytochromes with menaquinol and sulfide in membranes from green sulfur bacteria, Photosynth. Res., 43, 27–34, doi: 10.1007/BF00029459.

25. Smith, P.K., Krohn, R.I., Hermanson, G.T., Mallia, A.K., Gartner, F.H., Provenzano, M.D., Fujimoto, E.K., Goeke, N.M., Olson, B.J., and Klenk, D.C. (1985) Measurement of protein using bicinchoninic acid, Anal. Biochem., 150, 76–85, doi: 10.1016/0003-2697(85)90442-7.

26. Bertsova, Y.V., Fadeeva, M.S., Kostyrko, V.A., Serebryakova, M.V., Baykov, A.A., and Bogachev, A.V. (2013) Alternative pyrimidine biosynthesis protein ApbE is a flavin transferase catalyzing covalent attachment of FMN to a threonine residue in bacterial flavoproteins, J. Biol. Chem., 288, 14276–14286, doi: 10.1074/jbc.M113.455402.

27. Deka, R.K., Brautigam, C.A., Liu, W.Z., Tomchick, D.R., and Norgard, M.V. (2016) Molecular insights into the enzymatic diversity of flavin-trafficking protein (Ftp; formerly ApbE) in flavoprotein biogenesis in the bacterial periplasm, Microbiologyopen, 5, 21–38, doi: 10.1002/mbo3.306.

28. Bogachev, A.V., Baykov, A.A., and Bertsova, Y.V. (2018) Flavin transferase: the maturation factor of flavin-containing oxidoreductases, Biochem. Soc. Trans., 46, 1161–1169, doi: 10.1042/BST20180524.

29. Saer, R.G., and Blankenship, R.E. (2017) Light harvesting in phototrophic bacteria: structure and function, Biochem. J., 474, 2107–2131, doi: 10.1042/BCJ20160753.

30. Frigaard, N.U., Chew, A.G., Li, H., Maresca, J.A., and Bryant, D.A. (2003) Chlorobium tepidum: insights into the structure, physiology, and metabolism of a green sulfur bacterium derived from the complete genome sequence, Photosynth. Res., 78, 93–117, doi: 10.1023/B:PRES.0000004310.96189.b4.

31. Hauska, G., Schoedl, T., Remigy, H., and Tsiotis, G. (2001) The reaction center of green sulfur bacteria, Biochim. Biophys. Acta, 1507, 260–277, doi: 10.1016/S0005-2728(01)00200-6.

32. Buchanan, B.B., and Arnon, D.I. (1990) A reverse KREBS cycle in photosynthesis: consensus at last, Photosynth. Res., 24, 47–53, doi: 10.1007/BF00032643.

33. Yoon, K.S., Bobst, C., Hemann, C.F., Hille, R., and Tabita, F.R. (2001) Spectroscopic and functional properties of novel 2[4Fe-4S] cluster-containing ferredoxins from the green sulfur bacterium Chlorobium tepidum, J. Biol. Chem., 276, 44027–44036, doi: 10.1074/jbc.M107852200.

34. Bogachev, A.V., Murtasina, R.A., and Skulachev, V.P. (1997) The Na+/e− stoichiometry of the Na+-motive NADH: quinone oxidoreductase in Vibrio alginolyticus, FEBS Lett., 409, 475–477, doi: 10.1016/S0014-5793(97)00536-X.

35. Kozuleva, M.A., and Ivanov, B.N. (2016) The mechanisms of oxygen reduction in the terminal reducing segment of the chloroplast photosynthetic electron transport chain, Plant Cell Physiol., 57, 1397–1404, doi: 10.1093/pcp/pcw035.

36. Manske, A.K., Glaeser, J., Kuypers, M.M., and Overmann, J. (2005) Physiology and phylogeny of green sulfur bacteria forming a monospecific phototrophic assemblage at a depth of 100 meters in the Black Sea, Appl. Environ. Microbiol., 71, 8049–8060, doi: 10.1128/AEM.71.12.8049-8060.2005.

37. Gest, H., and Favinger, J.L. (1983) Heliobacterium chlorum, an anoxygenic brownish-green photosynthetic bacterium containing a “new” form of bacteriochlorophyll, Arch. Microbiol., 136, 11–16, doi: 10.1007/BF00415602.