БИОХИМИЯ, 2019, том 84, вып. 10, с. 1450–1459
УДК 578.23
Изменения рецепторной специфичности вирусов гриппа человека H3N2 в ходе длительной циркуляции*
1 ФГБНУ «Федеральный научный центр исследований и разработки иммунобиологических препаратов им. М.П. Чумакова РАН», 108819 Москва, Россия; электронная почта: al.gambaryan@gmail.com
2 Отделение по гриппу, Центры по контролю и профилактике заболеваний, Атланта, GA 30333, США
3 Институт биоорганической химии им. акад. М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН, 117997 Москва, Россия
Поступила в редакцию 03.04.2019
После доработки 05.06.2019
Принята к публикации 15.06.2019
DOI: 10.1134/S0320972519100075
КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: вирус гриппа, гемагглютинин, сиалосахариды, рецепторная специфичность, H3N2.
Аннотация
Ранее было показано, что аминокислоты 155Thr, 158Glu и 228Ser гемагглютинина имеют решающее значение для распознавания Neu5Gc. В данном исследовании показано, что способность связывать рецептор, терминированный Neu5Gc, также может быть связана с аминокислотой 145: вирусы 1972–1999 гг. с Lys145 связывали Neu5Gc, тогда как вирусы с Asn145 не связывали. Спорадическое появление и исчезновение способности связывать олигосахариды Neu5Gc, а также отсутствие остатков Neu5Gc в составе гликоконъюгатов человека указывают на неадаптивную природу этого свойства. Ранее показано, что вирусы гриппа A (H3N2) 1968–1989 гг., в отличие от вирусов H1N1, не различают Neu5Aca2-6Galβ1-4Glc (6’SL) и Neu5Aca2-6Galβ1-4GlcNAc (6’SLN). Вирусы H3N2, изолированные после 1993 г., наподобие вирусов H1N1, приобрели способность различать 6’SL и 6’SLN. Мы определили, что преимущественное сродство к 6’SLN постепенно увеличивалась с 1992 по 2003 г. После 2003 г. вирусы утратили способность связывать ряд сиалозидов, включая 6’SL, которые являлись хорошими рецепторами для более ранних вирусов H3N2, и только 6’SLN сохранил высокое сродство к более поздним человеческим вирусам H3N2. Это свойство коррелирует с приобретением новых сайтов гликозилирования в положениях 122, 133 и 144, а также с заменами Glu190Asp и Gly225Asp в гемагглютинине. Эти же замены ответственны за рецепторный фенотип вирусов H1N1 человека. Конвергентная эволюция рецепторной специфичности подтипов H1N1 и H3N2 указывает на то, что 6’SLN является оптимальным природным человеческим рецептором для вирусов гриппа.
Текст статьи
Сноски
* Первоначально английский вариант рукописи опубликован на сайте «Biochemistry» (Moscow) http://protein.bio.msu.ru/biokhimiya, в рубрике «Papers in Press», BM19-109, 26.08.2019.
** Адресат для корреспонденции.
Финансирование
Работа выполнена при поддержке РФФИ (гранты 02-04-48109, 01-04-49300 и 14-04-00547 и 17-04-00148) и МНТЦ (грант 5-2464).
Благодарности
С глубоким прискорбием сообщаем, что наш коллега Александр Климов скончался.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Соблюдение этических норм
Данная статья не содержит исследований, в которых в качестве объектов использовали людей или животных.
Список литературы
1. Webster, R.G., Bean, W.J., Gorman, O.T., Chambers, T.M., and Kawaoka, Y. (1992) Evolution and ecology of influenza A viruses, Microbiol. Rev., 56, 152–179.
2. Paulson, J.C. (1985) Interactions of animal viruses with cell surface receptors, in The receptors. Vol. 2 (Conn, M., ed.), pp. 131–219. Academic Press, Orlando, FL.
3. Wiley, D.C., and Skehel, J.J. (1987) The structure and function of the hemagglutinin membrane glycoprotein of influenza virus, Ann. Rev. Biochem., 56, 365–394, doi: 10.1146/annurev.bi.56.070187.002053.
4. Rogers, G.N., and D’Souza, B.L., (1989) Receptor-binding properties of human and animal H1 influenza virus isolates, Virology, 173, 317–322.
5. Connor, R.J., Kawaoka, Y., Webster R.G., and Paulson, J.C. (1994) Receptor specificity in human, avian, and equine H2 and H3 influenza virus isolates, Virology, 205, 17–23, doi: 10.1006/viro.1994.1615.
6. Gambaryan, A.S., Tuzikov, A.B., Piskarev, V.E., Yamnikova, S.S., Lvov, D.K., Robertson, J.S., Bovin, N.V., and Matrosovich, M.N. (1997) Specification of receptor-binding phenotypes of influenza virus isolates from different hosts using synthetic sialylglycopolymers: non-egg-adapted human H1 and H3 influenza A and influenza B viruses share a common high binding affinity for 6’-sialylN-(acetyllactosamine), Virology, 232, 345–350, doi: 10.1006/viro.1997.8572.
7. Matrosovich, M.N., Gambaryan, A.S., Teneberg, S., Piskarev, V.E., Yamnikova, S.S., Lvov, D.K., Robertson, J.S., and Karlsson, K.A. (1997) Avian influenza A viruses differ from human viruses by recognition of sialyloligosaccharides and gangliosides and by a higher conservation of the HA receptor-binding site, Virology, 233, 224–234, doi: 10.1006/viro.1997.8580.
8. Matrosovich, M., Tuzikov, A., Bovin, N., Gambaryan, A., Klimov, A., Castrucci, M.R., Donatelli, I., and Kawaoka, Y. (2000) Early alterations of the receptor-binding properties of H1, H2, and H3 avian influenza virus hemagglutinins after their introduction into mammals, J. Virol., 74, 8502–8512, doi: 10.1128/JVI.74.18.8502-8512.2000.
9. Gambaryan, A.S., Piskarev, V.E., Yamskov, I.A., Sakharov, A.M., Tuzikov, A.B., Bovin, N.V., Nifant’ev, N.E., and Matrosovich, M.N. (1995) Human influenza virus recognition of sialyloligosaccharides, FEBS Lett., 366, 57–60.
10. Gambaryan, A.S., Robertson, J.S., and Matrosovich, M.N. (1999) Effects of egg-adaptation on the receptor-binding properties of human influenza A and B viruses, Virology, 258, 232–239, doi: 10.1006/viro.1999.9732.
11. Grassauer, A., Egorov, A.Y., Ferko, B., Romanova, J., Katinger, H., and Muster, T. (1998) A host restriction-based selection system for influenza haemagglutinin transfectant viruses, J. Gen. Virol., 79, 1405–1409, doi: 10.1099/0022-1317-79-6-1405.
12. Nobusawa, E., Ishihara, H., Morishita, T., Sato, K., and Nakajima, K. (2000) Change in receptor-binding specificity of recent human influenza A viruses (H3N2): a single amino acid change in hemagglutinin altered its recognition of sialyloligosaccharides, Virology, 278, 587–596, doi: 10.1006/viro.2000.0679.
13. Medeiros, R., Escriou, N., Naffakh, N., Manuguerra J.C., and van der Werf, S. (2001) Hemagglutinin residues of recent human A (H3N2) influenza viruses that contribute to the inability to agglutinate chicken erythrocytes, Virology, 289, 74–85, doi: 10.1006/viro.2001.1121.
14. Fitch, W.M., Bush, R.M., Bender, C.A., and Cox, N.J. (1997) Long term trends in the evolution of H(3) HA1 human influenza type A, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 94, 7712–7718, doi: 10.1073/pnas.94.15.7712.
15. Bush, R.M., Bender, C.A., Subbarao, K., Cox, N.J., and Fitch, W.M. (1999) Predicting the evolution of human influenza A, Science, 286, 1921–1925, PMID: 10583948.
16. Wang, X., Ilyushina, N.A., Lugovtsev, V.Y., Bovin, N.V., Couzens, L.K., Gao, J., Donnelly, R.P., Eichelberger, M.C., and Wan, H. (2017) Amino acids in hemagglutinin antigenic site B determine antigenic and receptor binding differences between A(H3N2)v and ancestral seasonal H3N2 influenza viruses, J. Virol., 91, doi: 10.1128/JVI.01512-16.
17. Mochalova, L., Gambaryan, A., Romanova, J., Tuzikov, A., Chinarev, A., Katinger, D., Katinger, H., Egorov, A., and Bovin, N. (2003) Receptor-binding properties of modern human influenza viruses primarily isolated in Vero and MDCK cells and chicken embryonated eggs, Virology, 313, 473–480.
18. Stevens, J, Chen, L.M., Carney, P.J., Garten, R., Foust, A., Le, J., Pokorny, B.A., Manojkumar, R., Silverman, J., Devis, R., Rhea, K., Xu, X., Bucher, D.J., Paulson, J.C., Cox, N.J., Klimov, A., and Donis, R.O. (2010) Receptor specificity of influenza A H3N2 viruses isolated in mammalian cells and embryonated chicken eggs, J. Virol., 84, 8287–8299, doi: 10.1128/JVI.00058-10.
19. Wu, N.C., Xie, J., Zheng, T., Nycholat, C.M., Grande, G., Paulson, J.C., Lerner, R.A., and Wilson, I.A. (2017) Diversity of functionally permissive sequences in the receptor-binding site of influenza hemagglutinin, Cell Host Microbe, 21, 742–753, doi: 10.1016/j.chom.2017.05.011.
20. Gulati, S., Smith, D.F., Cummings, R.D., Couch, R.B., Griesemer, S.B., St George, K., Webster, R.G., and Air, G.M. (2013) Human H3N2 influenza viruses isolated from 1968 to 2012 show varying preference for receptor substructures with no apparent consequences for disease or spread, PLoS One, 8, 66325, doi: 10.1371/journal.pone.0066325.
21. Yang, H., Carney, P.J., Chang, J.C., Guo, Z.,Villanueva, J.M., and Stevens, J. (2015) Structure and receptor binding preferences of recombinant human A(H3N2) virus hemagglutinins, Virology, 477, 18–31, doi: 10.1016/j.virol.2014.12.024.
22. Peng, W., de Vries, R.P., Grant, O.C., Thompson, A.J., McBride, R., Tsogtbaatar, B., Lee, P.S., Razi, N., Wilson, I.A., Woods, R.J., and Paulson, J.C. (2017) Recent H3N2 viruses have evolved specificity for extended, branched human-type receptors, conferring potential for increased avidity, Cell Host Microbe, 21, 23–34, doi: 10.1016/j.chom.2016.11.004.
23. Bovin, N.V., Korchagina, E.Yu., Zemlyanukhina, T.V., Byramova, N.E., Galanina, O.E., Zemlyakov, A.E., Ivanov, A.E., Zubov, V.P., and Mochalova, L.V. (1993) Synthesis of polymeric neoglycoconjugates based on N-substituted polyacrylamides, Glycoconj. J., 10, 142–151.
24. Shilova, N.V., Galanina, O.E., Pochechueva, T.V., Chinarev, A.A., Kadykov, V.A., Tuzikov, A.B., and Bovin, N.V. (2005) High molecular weight neoglycoconjugates for solid phase assays, Glycoconj. J., 22, 43–51, doi: 10.1007/s10719-005-0280-y.
25. Gambaryan, A.S., and Matrosovich, M.N. (1992) A solid-phase enzyme-linked assay for influenza virus receptor-binding activity, J. Virol. Methods, 39, 111–123.
26. Hayase, T., Rice, K.G., Dziegielewska, K.M., Kuhlenschmidt, M., Reilly, T., and Lee, Y.C. (1992) Comparison of N-glycosides of fetuins from different species and human alpha2-HS-glycoprotein, Biochemistry, 31, 4915–4921.
27. Anders, E.M., Scalzo, A.A., Rogers, G.N., and White, D.O. (1986) Relationship between mitogenic activity of influenza viruses and the receptor-binding specificity of their hemagglutinin molecules, J. Virol., 60, 476–482.
28. Suzuki, Y. (2001) Host mediated variation and receptor binding specificity of influenza viruses, Adv. Exp. Med. Biol., 491, 445–451.
29. Byramova, N.E., Tuzikov, A.B., and Bovin, N.V. (1992) A simple procedure for the synthesis of the methyl and benzyl glycosides of Neu5Ac and 4-epi-Neu5Ac, Carbohydr. Res., 237, 161–175, doi: 10.1016/S0008-6215(92)84240-S.
30. Matrosovich, M.N., Mochalova, L.V., Marinina, V.P., Byramova, N.E., and Bovin, N.V. (1990) Synthetic polymeric sialoside inhibitors of influenza virus receptor-binding activity, FEBS Lett., 272, 209–212.
31. Matrosovich, M.N., Gambaryan, A.S., Tuzikov, A.B., Byramova, N.E., Mochalova, L.V., Golbraikh, A.A., Shenderovich, M.D., Finne, J., and Bovin, N.V. (1993) Probing of the receptor-binding sites of the H1 and H3 influenza A and influenza B virus hemagglutinins by synthetic and natural sialosides. Virology, 196, 111–121, doi: 10.1006/viro.1993.1459.
32. Pritchett, T.J., Brossmer, R., Rose, U., and Paulson, J.C. (1987) Recognition of monovalent sialosides by influenza virus H3 hemagglutinin, Virology, 160, 502–506.
33. Eisen, M.B., Sabesan, S., Skehel, J.J., and Wiley, D.C. (1997) Binding of the influenza A virus to cell-surface receptors: structures of five hemagglutinin–sialyloligosacchride complexes determined by X-ray crystallography, Virology, 232, 19–31, doi: 10.1006/viro.1997.8526.
34. Gamblin, S.J, Haire, L.F, Russell, R.J, Stevens, D.J, Xiao, B., Ha, Y., Vasisht, N., Steinhauer, D.A., Daniels, R.S., Elliot, A., Wiley, D.C., and Skehel, J.J. (2004) The structure and receptor-binding properties of the 1918 influenza hemagglutinin, Science, 303, 1838–1842, doi: 10.1126/science.1093155.