БИОХИМИЯ, 2019, том 84, вып. 9, с. 1311–1321
УДК 577.152.3
Сравнение изменений состояния фотосинтетической антенны арабидопсиса и ячменя при действии света разной интенсивности*
Институт фундаментальных проблем биологии РАН Федерального исследовательского центра «Пущинский научный центр биологических исследований РАН», 142290 Пущино, Россия; электронная почта: ivboni@rambler.ru
Поступила в редакцию 23.04.2019
После доработки 23.05.2019
Принята к публикации 23.05.2019
DOI: 10.1134/S0320972519090094
КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: арабидопсис, ячмень, фотосинтез, фосфорилирование белков, флуоресценция хлорофилла.
Аннотация
Изменения распределения энергии света между фотосистемами 1 и 2 (ФС1 и ФС2), осуществляемые за счет обратимого перемещения между фотосистемами части светособирающего комплекса (ССК2), так называемые изменения состояния (ИС), были исследованы в листьях ячменя (Hordeum vulgare) и арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) при кратковременном освещении светом разной интенсивности, преимущественно возбуждающим ФС2. Вызываемые освещением изменения соотношения максимумов при 745 и 685 нм в спектре низкотемпературной (77 К) флуоресценции хлорофилла a (Хл а), характеризующих поглощение энергии ФС1 и ФС2 соответственно, не позволили достаточно определенно выявить различие в процессе ИС в ячмене и арабидопсисе, поскольку было найдено, что изменение отношения этих максимумов при высокой интенсивности света не связано с ИС. Накопление на свету фосфорилированных белков ССК2, Lhcb1 и Lhcb2, участвующих в перемещении части ССК2 от ФС2 к ФС1, в листьях растений обоих видов уменьшалось при увеличении интенсивности света, будучи при одинаковых интенсивностях выше в ячмене, чем в арабидопсисе. Релаксацию нефотохимического тушения флуоресценции (NPQ) Хл a после освещения, характеризующую возвращение части ССК2 от ФС1 к ФС2, наблюдали в листьях ячменя в большем диапазоне увеличивающихся интенсивностей света, чем в листьях арабидопсиса. Различия в уровнях накопления фосфорилированных белков Lhcb1 и Lhcb2 и в характеристиках релаксации NPQ после освещения показали, что в листьях ячменя процесс ИС может осуществляться не только при низких, но и при высоких интенсивностях света, при которых он отсутствует в листьях арабидопсиса.
Текст статьи
Сноски
* Первоначально английский вариант рукописи опубликован на сайте «Biochemistry» (Moscow) http://protein.bio.msu.ru/biokhimiya, в рубрике «Papers in Press», BM19-127, 05.08.2019.
** Адресат для корреспонденции.
Финансирование
Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда (гранты № 17-14-01371 и 17-76-10058).
Благодарности
Мы благодарны проф. Дарио Лейстеру (Ludwig-Maximilians-Universität, München), за предоставление семян арабидопсиса с нокаутом гена, кодирующего киназу STN7.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Соблюдение этических норм
Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием людей и использованием животных в качестве объектов исследований.
Список литературы
1. Rochaix, J.-D., Lemeille, S., Shapiguzov, A., Samol, I., Fucile, G., Willig, A., and Goldschmidt-Clermont, M. (2012) Protein kinases and phosphatases involved in the acclimation of the photosynthetic apparatus to a changing light environment, Philos. Trans. R Soc. Lond. B Biol. Sci., 367, 3466–3474, doi: 10.1098/rstb.2012.0064.
2. Allen, J.F. (2003) Botany. State transitions – a question of balance, Science, 299, 1530–1532, doi: 10.1126/science.1082833.
3. Pribil, M., Pesaresi, P., Hertle, A., Barbato, R., and Leister, D. (2010) Role of plastid protein phosphatase TAP38 in LHC2 dephosphorylation and thylakoid electron flow, PLoS Biol., 8, e1000288, doi: 10.1371/journal.pbio.1000288.
4. Shapiguzov, A., Ingelsson, B., Samol, I., Andres, C., Kessler, F., Rochaix, J.-D., Vener, A.V., and Goldschmidt-Clermont, M. (2010) The PPH1 phosphatase is specifically involved in LHCII dephosphorylation and state transitions in Arabidopsis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 4782–4787, doi: 10.1073/pnas.0913810107.
5. McCormac, D.J., Bruce, D., and Greenberg, B.M. (1994). State transitions, light-harvesting antenna phosphorylation and light-harvesting antenna migration in vivo in the higher plant Spirodela oligorrhiza, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1187, 301–312, doi: 10.1016/0005-2728(94)90004-3.
6. Bennett, J. (1979) Chloroplast phosphoproteins. The protein kinase of thylakoid membranes is light-dependent, FEBS Lett., 103, 342–344, doi: 10.1016/0014-5793(79)81358-7.
7. Niyogi, K.K., Grossman, A.R., and Bjorkman, O. (1998) Arabidopsis mutants define a central role for the xanthophyll cycle in the regulation of photosynthetic energy conversion, Plant Cell, 10, 1121–1134, doi: 10.1105/tpc.10.7.1121.
8. Cazzaniga, S., Dall’Osto, L., Kong, S.G., Wada, M., and Bassi, R. (2013) Interaction between avoidance of photon absorption, excess energy dissipation and zeaxanthin synthesis against photooxidative stress in Arabidopsis, Plant J., 76, 568–579, doi: 10.1111/tpj.12314.
9. Nilkens, M., Kress, E., Lambrev, P., Miloslavina, Y., Muller, M., Holzwarth, A.R., and Jahns, P. (2010) Identification of a slowly inducible zeaxanthin-dependent component of non-photochemical quenching of chlorophyll fluorescence generated under steady-state conditions in Arabidopsis, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1797, 466–475, doi: 10.1016/j.bbabio.2010.01.001.
10. Tikkanen, M., Piippo, M., Suorsa, M., Sirpio, S., Mulo, P., Vainonen, J., Vener, A., Allahverdiyeva, Ya., and Aro, E.M. (2006) State transitions revisited-a buffering system for dynamic low light acclimation of Arabidopsis, Plant Mol. Biol., 62, 779–793, doi: 10.1007/s11103-006-9088-9.
11. Fernyhough, P., Horton, P., and Foyer, C. (1984) In Advances in photosynthesis research, Springer, Dordrecht, pp. 299–302, doi: 10.1007/978-94-017-4973-2_68.
12. Demmig, B., Cleland, R.E., and Bjorkman, O. (1987) Photoinhibition, 77 K chlorophyll fluorescence quenching and phosphorylation of the light-harvesting chlorophyll-protein complex of photosystem II in soybean leaves, Planta, 172, 378–385, doi: 10.1007/BF00398667.
13. Horton, P., and Hague, A. (1988) Studies on the induction of chlorophyll fluorescence in isolated barley protoplasts. IV. Resolution of non-photochemical quenching, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 932, 107–115, doi: 10.1016/0005-2728(88)90144-2.
14. Rintamaki, E., Salonen, M., Suoranta, U.M., Carlberg, I., Andersson, B., and Aro, E.M. (1997) Phosphorylation of light-harvesting complex II and photosystem II core proteins shows different irradiance-dependent regulation in vivo. Application of phosphothreonine antibodies to analysis of thylakoid phosphoproteins, J. Biol. Chem., 272, 30476–30482, doi: 10.1074/jbc.272.48.30476.
15. Chuartzman, S.G., Nevo, R., Shimoni, E., Charuvi, D., Kiss, V., Ohad, I., Brumfeld, V., and Reich, Z. (2008) Thylakoid membrane remodeling during state transitions in Arabidopsis, Plant Cell, 20, 1029–1039, doi: 10.1105/tpc.107.055830.
16. Leoni, C., Pietrzykowska, M., Kiss, A.Z., Suorsa, M., Ceci, L.R., Aro, E.M., and Jansson, S. (2013) Very rapid phosphorylation kinetics suggest a unique role for Lhcb2 during state transitions in Arabidopsis, Plant J., 76, 236–246, doi: 10.1111/tpj.12297.
17. Ignatova, L.K., Rudenko, N.N., Mudrik, V.A., and Ivanov, B.N. (2011) Carbonic anhydrase activity in Arabidopsis thaliana thylakoid membrane and fragments enriched with PSI or PSII, Photosynth. Res., 110, 89–98, doi: 10.1007/s11120-011-9699-0.
18. Mekala, N.R., Suorsa, M., Rantala, M., Aro, E.M., and Tikkanen, M. (2015) Plants actively avoid state transitions upon changes in light intensity: role of light-harvesting complex II protein dephosphorylation in high light, Plant Physiol., 168, 721–734, doi: 10.1104/pp.15.00488.
19. Trotta, A., Suorsa, M., Rantala, M., Lundin, B., and Aro, E.M. (2016) Serine and threonine residues of plant STN7 kinase are differentially phosphorylated upon changing light conditions and specifically influence the activity and stability of the kinase, Plant J., 87, 484–494, doi: 10.1111/tpj.13213.
20. Damkjaer, J.T., Kereiche, S., Johnson, M.P., Kovacs, L., Kiss, A.Z., Boekema, E.J., Ruban, A.V., Horton, P., and Jansson, S. (2009) The photosystem II light-harvesting protein Lhcb3 affects the macrostructure of photosystem II and the rate of state transitions in Arabidopsis, Plant Cell, 21, 3245–3256, doi: 10.1105/tpc.108.064006.
21. Tikkanen, M., Grieco, M., Kangasjärvi, S., and Aro, E.M. (2010) Thylakoid protein phosphorylation in higher plant chloroplasts optimizes electron transfer under fluctuating light, Plant Physiol., 152, 723–735, doi: 10.1104/pp.109.150250.
22. Wientjes, E., van Amerongen, H., and Croce, R. (2013) LHCII is an antenna of both photosystems after long-term acclimation, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1827, 420–426, doi: 10.1016/j.bbabio.2012.12.009.
23. Zhang, S., and Scheller, H.V. (2004) Light-harvesting complex II binds to several small subunits of photosystem I, J. Biol. Chem., 279, 3180–3187, doi: 10.1074/jbc.M311640200.
24. Osmond, C.B. (1981) Photorespiration and photoinhibition: some implications for the energetics of photosynthesis, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 639, 77–98, doi: 10.1016/0304-4173(81)90006-9.
25. Шмелева В.Л., Иванов Б.Н., Пигулевская Т.К., Чернавина И.А. (1984) Электронный транспорт и фотофосфорилирование в хлоропластах растений овса при избытке цинка в среде выращивания, Физиол. и биохим. культурных растений, 16, 31–37.