БИОХИМИЯ, 2019, том 84, вып. 9, с. 1301–1310

УДК 577.34

Перенос электрона на донорной стороне фотосистемы 2, лишенной ионов марганца*

© 2019 Л.А. Витухновская 1,2, Е.В. Федоренко 3, М.Д. Мамедов 1**

1 НИИ физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия; электронная почта: mahirmamedov@yandex.ru

2 Институт химической физики им. Н.Н. Семенова РАН, 119334 Москва, Россия

3 Московский физико-технический институт, 141701 Долгопрудный, Московская обл., Россия

Поступила в редакцию 10.04.2019
После доработки 05.06.2019
Принята к публикации 05.06.2019

DOI: 10.1134/S0320972519090082

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фотосистема 2, реакционный центр, апо-ФС2, абсорбционные изменения, фотоэлектрический ответ, ацетат, аммоний.

Аннотация

После удаления ионов марганца, ответственных за светозависимое расщепление воды, редокс-активный аминокислотный остаток тирозина YZ (тирозин-161 субъединицы D1) по-прежнему остается основным донором электронов для фотоокисленного хлорофилла P680 (P680+) в реакционном центре фотосистемы 2 (ФС2). Изучено восстановление P680+ в результате переноса электрона от YZ при однократном срабатывании ядерного комплекса ФС2, лишенного ионов марганца (апо-ФС2), в присутствии слабых кислот и NH4Cl. С помощью кинетического анализа светоиндуцированных абсорбционных изменений при 830 нм (отражающих редокс-переходы P680) и pH 6,0 было показано, что восстановление P680+ хорошо аппроксимируется двумя кинетическими компонентами с характерными временами (τ) ~7 и 31 мкс и относительными вкладами ~54 и 37% соответственно. В отличие от незначительного влияния формиата натрия (200 мМ), добавление ацетата натрия и хлорида аммония увеличивало скорость переноса электронов между YZ и P680+ в ~5 раз. Предположение о том, что прямой перенос электрона от YZ к P680+ имеет двухфазную кинетику, которая, вероятно, отражает наличие двух разных популяций центров ФС2, подтверждается данными, полученными с помощью прямого электрометрического метода на протеолипосомах с апо-ФС2. Продемонстрировано, что субмиллисекундная двухфазная кинетика дополнительной электрогенной фазы в кинетике фотоэлектрического ответа, обусловленная переносом электрона между YZ и P680+, значительно ускоряется в присутствии ацетата или аммония. Полученные результаты важны для понимания механизма взаимодействия между экзогенными соединениями (включая синтетические марганецсодержащие), способными осуществлять фоторазложение молекулы воды, и окисленным тирозином YZ в комплексах ФС2, лишенных марганцевого кластера.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Сноски

* Первоначально английский вариант рукописи опубликован на сайте «Biochemistry» (Moscow) http://protein.bio.msu.ru/biokhimiya, в рубрике «Papers in Press», BM19-114, 29.07.2019.

** Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда (проект 17-14-01323) и Российского фонда фундаментальных исследований (АААА-А19-119012990175-9) в рамках госзадания «Химико-физические механизмы взаимодействия интенсивного лазерного излучения с биологическими системами».

Благодарности

Авторы работы выражают благодарность за обсуждение результатов и ценные комментарии А.Ю. Семенову.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей и использованием животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Ferreira, K.N., Iverson, T.M., K. Maghlaoui., Barber, J., and Iwata, S. (2004) Architecture of the photosynthetic oxygen-evolving center, Science, 303, 1831–1838, doi: 10.1126/science.1093087.

2. Guskov, A., Kern, J., Gabdulkhakov, A., Broser, M., Zouni, A., and Saenger, W. (2009) Cyanobacterial photosystem II at 2.9-Å resolution and the role of quinones, lipids, channels and chloride, Nat. Struct. Mol. Biol., 16, 334–342, doi: 10.1038/nsmb.1559.

3. Umena, Y., Kawakami, K., Shen, J.-R., and Kamiya, N. (2011) Crystal structure of oxygen-evolving photosystem II at a resolution of 1.9 Å, Nature, 473, 55–60, doi: 10.1038/nature09913.

4. Tommos, C., and Babcock, G.T. (2000) Proton and hydrogen currents in photosynthetic water oxidation, Biochim. Biophys. Acta, 1458, 199–219, doi: 10.1016/S0005-2728(00)00069-4.

5. Renger, G. (2004) Coupling of electron and proton transfer in oxidative water cleavage in photosynthesis, Biochim. Biophys. Acta, 1655, 195–204, doi: 10.1016/j.bbabio.2003.07.007Get.

6. Styring, S., Sjoholm, J., and Mamedov, F. (2012) Two tyrosines that changed the world: Interfacing the oxidizing power of photochemistry to water splitting in photosystem II, Biochim. Biophys. Acta, 1817, 76–87, doi: 10.1016/j.bbabio.2011.03.016.

7. Hays, A.M., Vassiliev, I.R., Golbeck, J.H., and Debus, R.J. (1999) Role of D1-His190 in the proton-coupled oxidation of tyrosine YZ in manganese-depleted photosystem II, Biochemistry, 38, 11851–11865, doi: 10.1021/bi990716a.

8. Babcock, G.T., and Sayer, K. (1975) A rapid, light-induced transient in electron paramagnetic resonance signal II activated upon inhibition of photosynthetic oxygen evolution, Biochim. Biophys. Acta, 376, 315–328, doi: 10.1016/0005-2728(75)90024-9.

9. Conjeaud, H., and Mathis, P. (1980) The effects of pH on the reductions kinetics of P-680 in Tris-treated chloroplasts, Biochim. Biophys. Acta, 590, 353–359, doi: 10.1016/0005-2728(80)90206-6.

10. Buser, C.A., Thompson, L.K., Diner, B.A., and Brudvig, G.W. (1990) Electron-transfer reactions in manganese-depleted photosystem II, Biochemistry, 29, 8977–8985, doi: 10.1021/bi00490a014.

11. Krieger, A., Rutherford, A.W., and Johnson, G.N. (1995) On the determination of redox midpoint potential of the primary quinone electron acceptor, QA, in photosystem II, Biochim. Biophys. Acta, 1229, 193–201, doi: 10.1016/0005-2728(95)00002-Z.

12. Shibamoto, T., Kato, Y., Sugiura, M., and Watanabe, T. (2009) Redox potential of the primary plastoquinone electron acceptor QA in photosystem II from Thermosynechococcus elongatus determined by spectroelectrochemistry, Biochemistry, 48, 10682–10684, doi: 10.1021/bi901691j.

13. Ido, K., Gross, G.M., Guerrero, F., Sedoud, A., Lai, T.L., Ifuku, K., Rutherford, A.W., and Krieger-Liszkay, A. (2011) High and low potential forms of the QA quinone electron acceptor in photosystem II of Thermosynechococcus elongatus and spinach, J. Photochem. Photobiol. B, 104, 154–157, doi: 10.1016/j.jphotobiol.2011.02.010.

14. Allakhverdiev, S.I., Tsuchiya, T., Watabe, K., Kojima, A., Los, D.A., Tomo, T., Klimov, V.V., and Mimuro, M. (2011) Redox potentials of primary electron acceptor quinone molecule (QA)− and conserved energetics of photosystem II in cyanobacteria with chlorophyll a and chlorophyll d, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 8054–8058, doi: 10.1073/pnas.1100173108.

15. Drachev, L.A., Jasaitis, A.A., Kaulen, A.D., Kondrashin, A.A., Liberman, E.A., Nemecek, I.B., Ostroumov, S.A., Semenov, A.Y., and Skulachev, V.P. (1974) Direct measurement of electric current generation by cytochrome oxidase, H+-ATPase and bacteriorhodopsin, Nature, 249, 321–324, doi: 10.1038/249321a0.

16. Drachev, L.A., Kaulen, A.D., Semenov, A.Yu., Severina, I.I., and Skulachev, V.P. (1979) Lipid-impegnated filters as a tool for studying the electric current-generating proteins, Anal. Biochem., 96, 250–262, doi: 10.1016/0003-2697(79)90580-3.

17. Haag, E., Irrgang, K.-D., Boekema, E.J., and Renger, G. (1990) Functional and structural analysis of photosystem II core complexes from Haag spinach with high oxygen evolution capacity, Eur. J. Biochem., 189, 47–53, doi: 10.1111/j.1432-1033.1990.tb15458.x.

18. Gopta, O.A., Tyunyatkina, A.A., Kurashov, V.N., Semenov, A.Y., and Mamedov, M.D. (2008) Effect of redox mediators on the flash-induced membrane potential generation in Mn-depleted photosystem II core particles, Eur. Biophys. J., 37, 1045–1050, doi: 10.1007/s00249-007-0231-6.

19. Kalaidzidis, Ya.L., Gavrilov, A.V., Zaitsev, P.V., Kalaidzidis, A.L., and Korolev, E.V. (1997) PLUK – an environment for software development, Program. Comput. Software, 23, 206–212.

20. Kaminskaya, O., Kurreck, J., Irrgang, K.D., Renger, G., and Shuvalov, V.A. (1999) Redox and spectral properties of cytochrome b559 in different preparations of photosystem II, Biochemistry, 38, 16223–16235, doi: 10.1007/s00249-015-1082-1.

21. Van Best, J.A., and Mathis, P. (1978) Apparatus for the measurement of small absorption change kinetics at 820 nm in the nanosecond range after a ruby laser flash, Rev. Sci. Instrum., 49, 1332, doi: 10.1063/1.1135579.

22. Renger, G., Volker, M., and Weiss, W. (1984) Studies on the nature of the water-oxidizing enzyme. I. The effect of trypsin on the system II reaction pattern in inside-out thylakoids, Biochim. Biophys. Acta, 766, 582–591, doi: 10.1016/0005-2728(84)90118-X.

23. Gadjieva, R., Eckert, H.-J., and Renger, G. (2000) Photoinhibition as a function of the ambient redox potential in Tris-washed PS II membrane fragments, Photosynth. Res., 63, 237–248, doi: 10.1023/A:1006427408083.

24. Semenov, A., Cherepanov, D., and Mamedov, M. (2008) Electrogenic reactions and dielectric properties of photosystem II, Photosynth Res., 98, 121–130, doi: 10.1007/s11120-008-9377-z.

25. Tsuno, M., Suzuki, H., Kondo, T., Mino, H., and Noguchi, T. (2011) Interaction and inhibitory effect of ammonium cation in the oxygen evolving center of photosytem II, Biochemistry, 50, 2506–2514, doi: 10.1021/bi101952g.

26. Lovyagina, E.R., and Semin, B.K. (2016) Mechanism of inhibition and decoupling of oxygen evolution from electron transfer in photosystem II by fluoride, ammonia and acetate, J. Photochem. Photobiol. B, 158, 145–153, doi: 10.1016/j.jphotobiol.2016.02.031.

27. Haumann, M., Mulkidjanian, A., and Junge, W. (1997) Electrogenicity of electron and proton transfer at the oxidizing side of photosystem II, Biochemistry, 36, 9304–9315, doi: 10.1021/bi963114p.

28. Mamedov, M.D., Kurashov, V.N., Cherepanov, D.A., and Semenov, A.Yu. (2010) Photosystem II: where does the light-induced voltage come from? Front. Biosci., 15, 1007–1017, doi: 10.2741/3658.

29. Petrova, I.O., Kurashov, V.N., Semenov, A.Yu., and Mamedov, M.D. (2011) Mn-depleted/reconstituted photosystem II core complexes in solution and liposomes, J. Photochem. Photobiol. B, 104, 372–376, doi: 10.1016/j.jphotobiol.2011.03.004.

30. Zhang, M., Bommer, M., Chatterjee, R., Hussein, R., Yano, J., Dau, H., Kern, J., Dobbek, H., and Zouni, A. (2017) Structural insights into the light-driven auto-assembly process of the water-oxidizing Mn4CaO5-cluster in photosystem II, eLife, 6, e26933, doi: 10.7554/eLife.26933.

31. Shevela, D., Klimov, V., and Messinger, J. (2007) Interactions of photosystem II with bicarbonate, formate and acetate, Photosynth. Res., 94, 247–264, doi: 10.1007/s11120-007-9200-2.

32. Clemens, K.L., Force, D.A., and Britt, R.D. (2002) Acetate binding at the photosystem II oxygen-evolving complex: an S2-state multiline signal ESEEM study, J. Am. Chem. Soc., 124, 10921–10933, doi: 10.1021/ja012036c.

33. Hou, L.-H., Wu, C.-M., Huang, H.-H., and Chu, H.-A. (2011) Effects of ammonia on the structure of the oxygen-evolving complex in photosystem II as revealed by light-induced FTIR difference spectroscopy, Biochemistry, 50, 9248–9254, doi: 10.1021/bi200943q.

34. Marchiori, D.A., Oyala, P.H., Debus, R.J., Stich, T.A., and Britt, R.D. (2018) Structural effects of ammonia binding to the Mn4CaO5 cluster of photosystem II, J. Phys. Chem. B, 122, 1588–1599, doi: 10.1021/acs.jpcb.7b11101.

35. Gerhard, V. (1980) The effect on ammonium chloride on the kinetics of the back reaction of photosystem II in Chlorella fusca and in chloroplasts in the Presence of 3-(3,4-dichlorophenyl)-1,1-dimethylurea, Z. Naturforsch., 35, 451–460, doi: 10.1515/znc-1980-5-616.

36. Kleiner, D. (1981) The transport of NH3 and NH4+ across biological membranes, Biochim. Biophys. Acta, 639, 41–52, doi: 10.1016/0304-4173(81)90004-5.

37. Hienerwadel, R., Gourion-Arsiquaud, S., Ballottari, M., Bassi, R., Diner, B.A., and Berthomieu, C. (2005) Formate binding near the redox-active tyrosine D in photosystem II: consequences on the properties of tyrD, Photosynth. Res., 84, 139–144, doi: 10.1007/s11120-005-0637-x.

38. Kawamoto, K., Mano, J., and Asada, K. (1995) Photoproduction of the azidyl radical from the azide anion on the oxidizing side of photosystem II and suppression of photooxidation of tyrosine Z by the azidyl radical, Plant Cell Physiol., 36, 1121–1129, doi: 10.1093/oxfordjournals.pcp.a078856.

39. Force, D.A., Randall, D.W., Britt, R.D., Tang, X.S., and Diner, B.A. (1995) 2H ESE-ENDOR study of hydrogen bonding to the tyrosine radicals YD• and YZ• of photosystem II, J. Am. Chem. Soc., 117, 10547–10554, doi: 10.1021/ja00155a032.

40. Tommos, C., Tang, X.S., Warncke, K., Hoganson, C.W., Styring, S., McCracken, J., Diner, B.A., and Babcock, G.T. (1995) Spin-density distribution, conformation, and hydrogen bonding of the redox-active tyrosine YZ in photosystem II from multiple-electron magnetic-resonance spectroscopies: Implications for photosynthetic oxygen evolution, J. Am. Chem. Soc., 117, 10325–10335, doi: 10.1021/ja00146a017.

41. Hays, A.M., Vassiliev, I.R., Golbeck, J.H., and Debus, R.J. (1998) Role of D1-His190 in proton-coupled electron transfer reactions in photosystem II: a chemical complementation study, Biochemistry, 37, 11352–11365, doi: 10.1021/bi980510u.

42. Berthomieu, C., Hienerwadel, R., Boussac, A., Breton, J., and Diner, B. (1998) Hydrogen bonding of redox-active tyrosine Z of photosystem II probed by FTIR difference spectroscopy, Biochemistry, 37, 10547–10554, doi: 10.1021/bi980788m.

43. Diner, B.A., Force, D.A., Randall, D.W., and Britt, R.D. (1998) Hydrogen bonding, solvent exchange, and coupled proton and electron transfer in the oxidation and reduction of redox-active tyrosine YZ in Mn-depleted core complexes of photosystem II, Biochemistry, 37, 17931–17943, doi: 10.1021/bi981894r.

44. Campell, K.A., Peloquin, J.M., Diner, B.A., Tang, X.S., Chisholm, D.A., and Britt, R.D. (1997) The τ-nitrogen of D2 histidine 189 is the hydrogen bond donor to the tyrosine radical YD• of photosystem II, J. Am. Chem. Soc., 119, 4787–4788, doi: 10.1021/ja9706155.