БИОХИМИЯ, 2019, том 84, вып. 9, с. 1259–1266

УДК 62.018.2:017.12

Рецепторные функции семафорина 4D

Мини-обзор

© 2019 Е.М. Куклина

«Институт экологии и генетики микроорганизмов Уральского отделения Российской академии наук» – филиал ПФИЦ УрО РАН, 614081 Пермь, Россия; электронная почта: ibis_07@mail.ru

Поступила в редакцию 04.04.2019
После доработки 15.05.2019
Принята к публикации 01.06.2019

DOI: 10.1134/S0320972519090045

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: мембранный Sema4D, Т-лимфоциты, В-лимфоциты, NK-клетки, нейтрофилы, опухолевые клетки.

Аннотация

Семафорин 4D (Sema4D) — многофункциональная молекула, которая широко представлена в организме и играет важную роль в контроле многих физиологических и патологических процессов, включая иммунорегуляцию, нейрогенез, ангиогенез, опухолевую прогрессию. Он был впервые описан почти 30 лет назад, и с тех пор активно изучается. Однако исследования регуляторной активности Sema4D, за редким исключением, исходят из того, что семафорин — это лиганд, реализующий свои эффекты через специфические рецепторы, плексины и CD72, а основные мишени действия Sema4D в различных тканях — клетки, несущие эти рецепторы на мембране. В настоящем обзоре приведен анализ данных, указывающих на наличие альтернативного способа участия Sema4D в регуляции: этот способ предполагает функционирование мембранного семафорина в качестве рецептора, проводящего сигнал в клетку, на которой экспрессирован. Обсуждаются механизмы сигнализации через мембранный Sema4D и их вклад в Sema4D-зависимую регуляцию клеточных функций.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Финансирование

Исследование выполнено при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (проект № 19-015-00379) и в рамках государственного задания № 01201353248.

Конфликт интересов

Конфликт интересов в финансовой или какой-либо иной сфере отсутствует.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания выполненных авторами исследований с участием людей или использованием животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Semaphorin Nomenclature Committee. Unified nomenclature for the semaphorins/collapsins (1999) Cell, 97, 551–552.

2. Bougeret, C., Mansur, I.G., Dastot, H., Schmid, M., Mahouy, G., Bensussan, A., and Boumsell, L. (1992) Increased surface expression of a newly identified 150-kDa dimer early after human T lymphocyte activation, J. Immunol., 148, 318–323.

3. Swiercz, J.M., Kuner, R., Behrens, J., and Offermanns, S. (2002) Plexin-B1 directly interacts with PDZ-RhoGEF/LARG to regulate RhoA and growth cone morphology, Neuron, 35, 51–63.

4. Moreau-Fauvarque, C., Kumanogoh, A., Camand, E., Jaillard, C., Barbin G., Boquet, I., Love, C., Jones, E.Y., Kikutani, H., Lubetzki. C., Dusart, I., and Chedotal, A. (2003) The transmembrane semaphorin Sema4D/CD100, an inhibitor of axonal growth, is expressed on oligodendrocytes and upregulated after CNS lesion, J. Neurisci., 23, 9229–9239.

5. Wang, X., Kumanogoh, A., Watanabe, C., Shi, W., Yoshida, K., and Kikutani, H. (2001) Functional soluble CD100/Sema4D released from activated lymphocytes: possible role in normal and pathologic immune responses, Blood, 97, 3498–3504.

6. Kumanogoh, A., Watanabe, C., Lee, I., Wang, X., Shi, W., Araki, H., Hirata, H., Iwahori, K., Uchida, J., Yasui, T., Matsumoto, M., Yoshida, K., Yakura, H., Pan, C., Parnes, J.R., and Kikutani, H. (2000) Identification of CD72 as a lymphocyte receptor for the class IV semaphorin CD100: a novel mechanism for regulating B cell signaling, Immunity, 13, 621–631.

7. Kumanogoh, A., Suzuki, K., Ch’ng, E., Watanabe, C., Marukawa, S., Takegahara, N., Ishida, I., Sato, T., Habu, S., Yoshida, K., Shi, W., and Kikutani, H. (2002) Requirement for the lymphocyte semaphorin, CD100, in the induction of antigen-specific T cells and the maturation of dendritic cells, J. Immunol., 169, 1175–1181.

8. Conrotto, P., Valdembri, D., Corso, S., Serini, G., Tamagnone, L., Comoglio, P.M., Bussolino, F., and Giordano, S. (2005) Sema4D induces angiogenesis through Met recruitment by Plexin B1, Blood, 105, 4321–4329.

9. Negishi-Koga, T., Shinohara, M., Komatsu, N., Bito, H., Kodama, T., Friedel, H., and Takayanagi. H. (2011) Suppression of bone formation by osteoclastic expression of semaphorin 4D, Nat. Med., 17, 1473–1480, doi: 10.1038/nm.2489.

10. Evans, E., Jonason, S., Bussler, H., Torno, S., Veeraraghavan, J., Reilly, C., Doherty, A., Seils, J., Winter, A., Mallow, C., Kirk, R., Howell, A., Giralico, S., Scrivens, M., Klimatcheva, K., Fisher, L., Bowers, J., Paris, M., Smith, S., and Zauderer M. (2015) Antibody blockade of semaphorin 4D promotes immune infiltration into tumor and enhances response to other immunomodulatory therapies, Cancer Immunol. Res., 3, 689–701, doi: 10.1158/2326-6066.CIR-14-0171.

11. Tamagnone, L., Artigiani, S., Chen, H., He, Z., Ming, G.I., Song, H., Chedotal, A., Winberg, M.L., Goodman, C.S., Poo, M., Tessier-Lavigne, M., and Comoglio, P.M. (1999) Plexins are a large family of receptors for transmembrane, secreted, and GPI-anchored semaphorins in vertebrates, Cell, 99, 71–80.

12. Chabbert-de Ponnat, I., Marie-Cardine, A., Pasterkamp, J., Schiavon, V., Tamagnone, L., Thomasset, N., Bensussan, A., and Boumsell, L. (2005) Soluble CD100 functions on human monocytes and immature dendritic cells require plexin C1 and plexin B1, respectively, Int. Immunol., 17, 439–447.

13. Witherden, A., Watanabe, M., Garijo, O., Rieder, E., Sarkisyan, G., Cronin, J., Verdino, P., Wilson, A., Kumanogoh, A., Kikutani, H., Teyton, L., Fischer, H., and Havran, L. (2012) The CD100 receptor interacts with its plexin B2 ligand to regulate epidermal γδ T cell function, Immunity, 37, 314–325, doi: 10.1016/j.immuni.2012.05.026.

14. Giacobini, P., Messina, A., Morello, F., Ferraris, N., Corso, S., Penachioni, J., Giordano, S., Tamagnone, L., and Fasolo, A. (2008) Semaphorin 4D regulates gonadotropin hormone-releasing hormone-1 neuronal migration through PlexinB1-Met complex, J. Cell Biol., 183, 555–566.

15. Куклина Е.М., Некрасова И.В. (2017) Новые аспекты Sema4D-зависимого контроля активации лимфоцитов, Доклады Академии наук, 473, 105–109.

16. Herold, C., Bismuth, G., Bensussan, A., and Boumsell, L. (1995) Activation signals are delivered through two distinct epitopes of CD100, a unique 150 kDa human lymphocyte surface structure previously defined by BB18 mAb, Int. Immunol., 7, 1–8.

17. Granziero, L., Circosta, P., Scielzo, C., Frisaldi, E., Stella, S., Geuna, M., Giordano, S., Ghia, P., and Caligaris-Cappio, F. (2003) CD100/Plexin-B1 interactions sustain proliferation and survival of normal and leukemic CD5+ B lymphocytes, Blood, 101, 1962–1969.

18. Mizrahi, S., Markel, G., Porgador, A., Bushkin, Y., and Mandelboim, O. (2007) CD100 on NK cells enhance IFNgamma secretion and killing of target cells expressing CD72, PLoS One, 2, e818.

19. He, Y., Guo, Y., Fan, C., Lei, Y., Zhou, Y., Zhang, M., Ye, C., Ji, G., Ma, L., Lian, J., Moorman, J.P., Yao, Z.Q., Wang, J., Hao, C., Zhang, Y., and Jia, Z. (2017) Interferon-α-enhanced CD100/plexin-B1/B2 interactions promote natural killer cell functions in patients with chronic hepatitis C virus infection, Front. Immunol., 8, 1435, doi: 10.3389/fimmu.2017.01435.

20. Nishide, M., Nojima, S., Ito, D., Takamatsu, H., Koyama, S., Kang, S., Kimura, T., Morimoto, K., Hosokawa, T., Hayama, Y., Kinehara, Y., Kato, Y., Nakatani, T., Nakanishi, Y., Tsuda, T., Park, J.H., Hirano, T., Shima, Y., Narazaki, M., Morii, E., and Kumanogoh, A. (2017) Semaphorin 4D inhibits neutrophil activation and is involved in the pathogenesis of neutrophil-mediated autoimmune vasculitis, Ann. Rheum. Dis., 76, 1440–1448, doi: 10.1136/annrheumdis-2016–210706.

21. Zhou, H., Kann, M.G., Mallory, E.K., Yang, Y.H., Bugshan, A., Binmadi, N.O., and Basile, J.R. (2017) Recruitment of Tiam1 to semaphorin 4D activates Rac and enhances proliferation, invasion, and metastasis in oral squamous cell carcinoma, Neoplasia, 19, 65–74, doi: 10.1016/j.neo.2016.12.004.

22. Li, B.J., He, Y., Zhang, Y., Guo, Y.H., Zhou, Y., Zhang, P.X., Wang, W., Zhao, J.R., Li, J.G., Zuo, W.Z., Fan, C., and Jia, Z.S. (2017) Interferon-α-induced CD100 on naive CD8+ T cells enhances antiviral responses to hepatitis C infection through CD72 signal transduction, J. Int. Med. Res., 45, 89–100, doi: 10.1177/0300060516676136.

23. Jiang, X., Bjorkstrom, N.K., and Melum, E. (2017) Intact CD100-CD72 Interaction necessary for TCR-induced T cell proliferation, Front. Immunol., 8, 765, doi: 10.3389/fimmu.2017.00765.

24. Correa-Rocha, R., Lopez-Abente, J., Gutierrez, C., Perez-Fernandez, V.A., Prieto-Sanchez, A., Moreno-Guillen, S., Munoz-Fernandez, M.A., and Pion, M. (2018) CD72/CD100 and PD-1/PD-L1 markers are increased on T and B cells in HIV-1+ viremic individuals, and CD72/CD100 axis is correlated with T-cell exhaustion, PLoS One, 13, e0203419, doi: 10.1371/journal.pone.0203419.

25. Eriksson, E., Jeffrey, M., Emily H., Batista, D, Holditch, J., Keh, E., Norris, J., Keating, M., Deeks, G., Hunt, P., Martin, N., Rosenberg, G., Hecht, M., and Nixon, D. (2012) Expansion of CD8+ T cells lacking Sema4D/CD100 during HIV-1 infection identifies a subset of T cells with decreased functional capacity, Blood, 119, 745–755, doi: 10.1182/blood-2010-12-324848.

26. Liu, B., Ma, Y., Zhang, Y., Zhang, C., Yi, J., Zhuang, R., Yu, H., Yang, A., Zhang, Y., and Jin, B. (2015) CD8low CD100– T cells identify a novel CD8 T cell subset associated with viral control during human Hantaan virus infection, J. Virol., 89, 11834–11844, doi: 10.1128/JVI.01610-15.

27. He, Y., Guo, Y., Zhou, Y., Zhang, Y., Fan, C., Ji, G., Wang, Y., Ma, Z., Lian, J., Hao, C., Yao, Q., and Jia, Z. (2014) CD100 up-regulation induced by interferon-α on B cells is related to hepatitis C virus infection, PLoS One, 9, e113338, doi: 10.1371/journal.pone.0113338.

28. Elhabazi, A., Lang, V., Herold, C., Freeman, G.J., Bensussan, A., Boumsell, L., and Bismuth, G. (1997) The human semaphorin-like leukocyte cell surface molecule CD100 associates with a serine kinase activity, J. Biol. Chem., 272, 23515-23520.

29. Herold, C., Elhabazi, A., Bismuth, G., Bensussan, A., and Boumsell, L. (1996) CD100 is associated with CD45 at the surface of human T lymphocytes. Role in T cell homotypic adhesion, J. Immunol., 157, 5262–5268.

30. Billard, C., Delaire, S., Raffoux, E., Bensussan, A., and Boumsell, L. (2000) Switch in the protein tyrosine phosphatase associated with human CD100 semaphorin at terminal B-cell differentiation stage, Blood, 95, 965–972.

31. Stover, D.R., and Walsh, K.A. (1994) Protein-tyrosine phosphatase activity of CD45 is activated by sequential phosphorylation by two kinases, Mol. Cell. Biol., 14, 5523–5532.

32. Saunders, A.E., and Johnson, P. (2010) Modulation of immune cell signalling by the leukocyte common tyrosine phosphatase, CD45, Cell Signal., 22, 339–348, doi: 10.1016/j.cellsig.2009.10.003.

33. Simeoni, L. (2017) Lck activation: puzzling the pieces together, Oncotarget, 8, 102761–102762, doi: 10.18632/oncotarget.22309.

34. Palacios, E.H., and Weiss, A. (2004) Function of the Src-family kinases, Lck and Fyn, in T-cell development and activation, Oncogene, 23, 7990–8000.

35. Xu, Y., Harder, K.W., Huntington, N.D., Hibbs, M.L., and Tarlinton, D.M. (2005) Lyn tyrosine kinase: accentuating the positive and the negative, Immunity, 22, 9–18.

36. Irie-Sasaki, J., Sasaki, T., Matsumoto, W., Opavsky, A., Cheng, M., Welstead, G., Griffiths, E., Krawczyk, C., Richardson, C.D., Aitken, K., Iscove, N., Koretzky, G., Johnson, P., Liu, P., Rothstein, D.M., and Penninger, J.M. (2001) CD45 is a JAK phosphatase and negatively regulates cytokine receptor signaling, Nature, 409, 349–354.

37. Shi, W., Kumanogoh, A., Watanabe, C., Uchida, J., Wang, X., Yasui, T., Yukawa, K., Ikawa, M., Okabe, M., Parnes, J.R., Yoshida, K., and Kikutani, H. (2000) The class IV semaphorin CD100 plays nonredundant roles in the immune system: defective B and T cell activation in CD100-deficient mice, Immunity, 13, 633–642.

38. Куклина Е.М., Некрасова И.В., Валиева Ю.В. (2017) Участие семафорина SEMA4D в Т-зависимой активации В-лимфоцитов, Бюллетень экспериментальной биологии и медицины, 163, 444–447.

39. Krzywinska, E., Cornillon, A., Allende-Vega, N., Vo, D.N., Rene, C., Lu, Z.Y., Pasero, C., Olive, D., Fegueux, N., Ceballos, P., Hicheri, Y., Sobecki, M., Rossi, J.F., Cartron, G., and Villalba, M. (2016) CD45 isoform profile identifies natural killer (NK) subsets with differential activity, PLoS One, 11, e0150434, doi: 10.1371/journal.pone.0150434.

40. Yu, C., Yu, H.S., Sun, K.H., Hsieh, S.C., and Tsai, C.Y. (2002) Anti-CD45 isoform antibodies enhance phagocytosis and gene expression of IL-8 and TNF-alpha in human neutrophils by differential suppression on protein tyrosine phosphorylation and p56lck tyrosine kinase, Clin. Exp. Immunol., 129, 78–85.