БИОХИМИЯ, 2019, том 84, вып. 4, с. 509–519

УДК 541.14

Особенности аксиального лигандирования бактериохлорофиллов в фотосинтетическом реакционном центре пурпурных бактерий

Обзор

© 2019 Т.Ю. Фуфина, М.М. Леонова, Р.А. Хатыпов, А.М. Христин, В.А. Шувалов, Л.Г. Васильева *

ФИЦ ПНЦБИ РАН, Институт фундаментальных проблем биологии РАН, 142290 Пущино, Россия; электронная почта: vsyulya@mail.ru

Поступила в редакцию 07.11.2018
После доработки 07.11.2018
Принята к публикации 30.11.2018

DOI: 10.1134/S0320972519040043

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: лигандирование бактериохлорофилла, реакционный центр фотосинтеза, пигмент-белковые взаимодействия, пурпурные бактерии, направленный мутагенез, Rhodobacter sphaeroides.

Аннотация

В обзоре представлены недавние экспериментальные данные, полученные с помощью направленного мутагенеза реакционного центра пурпурных бактерий. Обсуждаются вопросы, касающиеся роли аксиального лигандирования (бактерио)хлорофиллов в регуляции их спектральных и окислительно-восстановительных свойств, связи между структурой хромофоров и природой их аксиальных лигандов. Проведены сравнение лигандирование кофакторов в разных типах РЦ и анализ причины имеющихся различий в свете современных представлений об эволюции фотосинтеза.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена в рамках госзадания АААА-А17-117030110140-5 при частичной поддержке РФФИ (проекты 17-00-00218(К) и 17-44-500828).

Благодарности

Авторы выражают признательность Шкуропатову А.Я. и Забелину А.А. за критическое прочтение и обсуждение рукописи.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов между ними.

Список литературы

1. Scheer, H. (2006) In Chlorophylls and bacteriochlorophylls: biochemistry, biophysics, functions and applications: 25 (Advances in photosynthesis and respiration) (Grimm, B., Porra, R.J., and Scheer, H., eds) Springer, Netherlands, pp. 1–26.

2. Зайцев С.Ю., Соловьева Д.О., Набиев И.Р. (2014) Супрамолекулярные пленочные системы на основе фоточувствительных мембранных белков, Успехи химии, 83, 38–81.

3. Blankenship, R.E. (2014) Molecular mechanisms of photosynthesis, by Robert E. Blankenship, 2nd Edn., Wiley Blackwell, Weinheim.

4. Fiedor, L. (2006) Hexacoordination of bacteriochlorophyll in photosynthetic antenna LH1, Biochemistry, 45, 1910–1918, doi: 10.1021/bi0514055.

5. Tronrud, D.E., Wen, J., Gay, L., and Blankenship, R.E. (2009) The structural basis for the difference in absorbance spectra for the FMO antenna protein from various green sulfur bacteria, Photosynth. Res., 100, 79–87, doi: 10.1007/s11120-009-9430-6.

6. Evans, T.A., and Katz, J.J. (1975) Evidence for 5-and 6-coordinated magnesiumin bacteriochlorophyll a from visible absorption spectroscopy, Biochim. Biophys. Acta, 396, 414–426, doi: 10.1016/0005-2728(75)90147-4.

7. Callahan, P.M., and Cotton, T.M. (1987) Assignment of bacteriochlorophyll a ligation state from absorption and resonance raman spectra, J. Am. Chem. Soc., 109, 7001–7007, doi: 10.1021/ja00257a016.

8. Hartwich, G., Fiedor, L., Simonin, I., Cmiel, E., Schafer, W., Noy, D., Scherz, A., and Scheer, H. (1998) Metal-substituted bacteriochlorophylls: I. Preparation and influence of metal and coordination on spectra, J. Am. Chem. Soc., 120, 3675–3683, doi: 0.1021/ja970874u.

9. Jordan, P., Fromme, P., Witt, H. T., Klukas, O., Saenger, W., and Krauss, N. (2001) Three-dimensional structure of cyanobacterial photosystem I at 2,5 A resolution, Nature, 411, 909–917, doi: 10.1038/35082000.

10. Liu, Z.F., Yan, H.C., Wang, K.B., Kuang, T.Y., Zhang, J.P., Gui, L.L., An, X.M., and Chang, W.R. (2004) Crystal structure of spinach major light-harvesting complex at 2,72 A resolution, Nature, 428, 287–292, doi: 10.1038/nature02373.

11. Umena, Y., Kawakami, K., Shen, J.R., and Kamiya, N. (2011) Crystal structure of oxygen-evolving photosystem II at a resolution of 1,9A, Nature, 473, 55–61, doi: 10.1038/nature09913.

12. Balaban, T.S., Fromme, P., Holzwarth, A.R., Kraubeta, N., and Prokhorenko, V.I. (2002) Relevance of the diastereotopic ligation of magnesium atoms of chlorophylls in photosystem I., Biochim. Biophys. Acta, 1556, 197–207, doi: 10.1016/S0005-2728(02)00363-8.

13. Oba, T., and Tamiaki, H. (2002) Which side of the pimacrocycle plane of (bacterio)chlorophylls is favored for binding of the fifth ligand? Photosynth. Res., 74, 1–10, doi: 10.1023/A:1020816128794.

14. Oba, T., and Tamiaki, H. (2014) Asymmetry of chlorophylls in photosynthetic proteins: from the viewpoint of coordination chemistry, J. Porphyrins Phthalocyanines, 18, 919–932, doi: 10.1142/S1088424614500710.

15. Orf, G.S., Gisriel, C., and Redding, K.E. (2018) Evolution of photosynthetic reaction centers: insights from the structure of the heliobacterial reaction center, Photosynth. Res., doi: 10.1007/s11120-018-0503-2.

16. Шувалов В.А. (1990) Первичное преобразование световой энергии при фотосинтезе, Наука, Москва.

17. Леонова М.М., Фуфина Т.Ю., Шувалов В.А., Васильева Л.Г. (2014) Исследование пигмент-белковых взаимодействий в фотосинтетическом реакционном центре пурпурных бактерий. Глава в кн.: Современные проблемы фотосинтеза. Том. 1 (под ред. Аллахвердиева С.И., Рубина А.Б., Шувалова В.А.) Москва-Ижевск, Ижевский Институт компьютерных исследований, с. 157–196.

18. Gisriel, C., Sarrou, I., Ferlez, B., Golbeck, J.H., Redding, K.E., and Fromme, R. (2017) Structure of a symmetric photosynthetic reaction center–photosystem, Science, 357, 1021–1025, doi: 10.1126/science.aan5611.

19. Heathcote, P., Jones, M.R., and Fyfe, P.K. (2003) Type I photosynthetic reaction centres: structure and function, Philos. Trans. R. Soc. Lond. B, 358, 231–243.

20. Heimdal, J., Jensen, K.P., Devarajan, A., and Ryde, U. (2007) The role of axial ligands for the structure and function of chlorophylls, J. Biol. Inorg. Chem., 12, 49–61, doi: 10.1007/s00775-006-0164-z.

21. Семенов А.Ю., Мамедов М.Д. (2014) Механизмы трансмембранного переноса зарядов в фотосинтетических реакционных центрах. Глава в кн.: Современные проблемы фотосинтеза. Том. 1 (под ред. Аллахвердиева С.И., Рубина А.Б., Шувалова В.А.) Москва–Ижевск, Ижевский Институт компьютерных исследований, с. 295–324.

22. Allen, J.P., and Williams, J.C. (2011) The evolutionary pathway from anoxygenic to oxygenic photosynthesis examined by comparison of the properties of photosystem II and bacterial reaction centers, Photosynth. Res., 107, 59–69, doi: 10.1007/s11120-010-9552-x.

23. Shen, J.R. (2015) The structure of the photosystem II and the mechanism of water oxidation in photosynthesis, Annu. Rev. Plant Biol., 66, 23–48, doi: 10.1146/annurev-arplant-050312-120129.

24. Imhoff, J.F. (2017) Diversity of anaerobic anoxygenic phototrophic purple bacteria, in Modern topics in the phototrophic prokaryotes. Environmental and applied aspects (Hallenbeck, P.C., ed.) Springer, Cham, Switzerland, pp. 47–86, doi: 10.1007/978-3-319-46261-5_2.

25. Yurkov, V., and Hughes, E. (2017) Aerobic anoxygenic phototrophs: four decades of mystery, in Modern topics in the phototrophic prokaryotes. Environmental and applied aspects (Hallenbeck P.C., ed.) Springer, Cham, Switzerland, pp. 193–216, doi: 10.1007/978-3-319-46261-5_2.

26. Bylina, E.J., and Youvan, D.C. (1988) Directed mutations affecting spectroscopic and electron-transfer properties of the primary donor in the photosynthetic reaction center, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 85, 7226–7230, doi: 10.1073/pnas.85.19.7226.

27. Goldsmith, J.O., King, B., and Boxer, S.G. (1996) Mg coordination by amino acid side chains is not required for assembly and function of the special pair in bacterial photosynthetic reaction centers, Biochemistry, 35, 2421–2428, doi: 10.1021/bi9523365.

28. Saito, K., Shen, J.R., and Ishikita, H. (2012) Influence of the axial ligand on the cationic properties of the chlorophyll pair in photosystem II from Thermosynechococcus vulcanus, Biophys. J., 102, 2634–2640, doi: 10.1016/j.bpj.2012.04.016.

29. Fufina, T.Y., Vasilieva, L.G., Khatypov, R.A., Shkuropatov, A.Y., and Shuvalov, V.A. (2007) Substitution of isoleucine L177 by histidine in Rhodobacter sphaeroides reaction center results in the covalent binding of PA bacteriochlorophyll to the L subunit, FEBS Lett., 581, 5769–5773, doi: 10.1016/j.febslet.2007.11.032.

30. Frolov, D., Marsh, M., Crouch, L.I., Fyfe, P.K., Robert, B., van Grondelle, R., Hadfield, A., and Jones, M.R. (2010) Structural and spectroscopic consequences of hexacoordination of a bacteriochlorophyll cofactor in the Rhodobacter sphaeroides reaction center, Biochemistry, 49, 1882–1892, doi: 10.1021/bi901922t.

31. Vasilieva, L.G., Fufina, T.Y., Gabdulkhakov, A.G., Leonova, M.M., Khatypov, R.A., and Shuvalov, V.A. (2012) The site-directed mutation I(L177)H in Rba. sphaeroides reaction center affects coordination of PA and BB bacteriochlorophylls, Biochim. Biophys. Acta, 1817, 1407–1417, doi: 10.1016/j.bbabio.2012.02.008.

32. Фуфина Т.Ю. (2010) Влияние аминокислотных замещений вблизи молекул бактериохлорофиллов РА и РВ на свойства реакционного центра Rhodobacter sphaeroides. Дисc. канд. биол. наук, Пущино, c. 153

33. Fufina, T.Y., Vasilieva, L.G., Khatypov, R.A., and Shuvalov, V.A. (2011) Properties of Rhodobacter sphaeroides photosynthetic reaction center with double amino acid substitution I(L177)H+H(M182)L, Biochemistry (Moscow), 76, 450–454.

34. Leonova, M.M., Vasilieva, L.G., Khatypov, R.A., Boichenko, V.A., and Shuvalov, V.A. (2009) Properties of mutant reaction centers of Rhodobacter sphaeroides with substitutions of histidine L153, the axial Mg2+ ligand of bacteriochlorophyll B(A), Biochemistry (Moscow), 74, 452–460.

35. DeLano (2002) The PyMOL molecular graphics system, DeLano Scientific, San Carlos, http://pymol.sourceforge.net/.

36. Леонова М.М. (2013) Изучение свойств реакционных центров пурпурной бактерии Rhodobacter sphaeroides с измененным белковым окружением мономерного бактериохлорофилла ВА. Дисc. канд. биол. наук, Пущино, c. 117.

37. Bylina, E.J., Kolaczowski, S.V., Norris, S.V., and Youvan, C.Y. (1990) EPR characterization of genetically modified reaction centers of Rhodobacter capsulatus, Biochemistry, 29, 6203–6210, doi: 10.1021/bi00478a013.

38. Katilius, E., Babendure, J.L., Lin, S., and Woodbury, N.W. (2004) Electron transfer dynamics in Rhodobacter sphaeroides reaction center mutants with a modified ligand for the monomer bacteriochlorophyll on the active side, Photosynth. Res., 81, 165–180.

39. Mulkidjanian, A.Y., and Junge, W. (1997) On the origin of photosynthesis as inferred from sequence analysis, Photosynth. Res., 51, 27–42, doi: 10.1023/A:1005726809084.

40. Holden-Dye, K., Crouch, L.I., Williams, C.M., Bone, R.A., Cheng, J., Bohles, F., Heathcote, P., and Jones, M.R. (2011) Opposing structural changes in two symmetrical polypeptides bring about opposing changes to the thermal stability of a complex integral membrane protein, Arch. Biochem. Biophys., 505, 160–170, doi: 10.1016/j.abb.2010.09.029.

41. Kania, A., and Fiedor, L. (2006) Steric control of bacteriochlorophyll ligation, J. Am. Chem. Soc., 128, 454–458, doi: 10.1021/ja055537x.

42. Hoober, J.K., Eggink, L.L., and Chen, M. (2007) Chlorophylls, ligands and assembly of light-harvesting complexes in chloroplasts, Photosynth. Res., 94, 387–400, doi: 10.1007/s11120-007-9181-1.

43. Kobayashi, M., Hamano, T., Akiyama, M., Watanabe, T., Inoue, K., Oh-oka, H., Amesz, J., Yamamura M., and Kise, H. (1998) Light-independent isomerization of bacteriochlorophyll g to chlorophyll a catalyzed by weak acid in vitro, Anal. Chim. Acta, 365, 199–203, doi: 10.1016/S0003-2670(98)00088-9.

44. Hauska, G., Schoedl, T., Remigy, H., and Tsiotis, G. (2001) The reaction center of green sulfur bacteria, Biochim. Biophys. Acta, 1507, 260–277, doi: 10.1016/S0005-2728(01)00200-6.

45. Sadekar, S., Raymond, J., and Blankenship, R.E. (2006) Conservation of distantly related membrane proteins: photosynthetic reaction centers share a common structural core, Mol. Biol. Evol., 23, 2001–2007, doi:10.1093/molbev/msl079.

46. Schubert, W.D., Klukas, O., Saenger, W., Witt, H.T., Fromme, P., and Krauss, N. (1998) A common ancestor for oxygenic and anoxygenic photosynthetic systems: a comparison based on the structural model of photosystem I, J. Mol. Biol., 280, 297–314, doi: 10.1006/jmbi.1998.1824.

47. Mulkidjanian, A.Y., Koonin, E.V., Makarova, K.S., Mekhedov, S.L., Sorokin, A., Wolf, Y.I., Dufresne, A., Partensky, F., Burd, H., Kaznadzey, D., Haselkorn, R., and Galperin, M.Y. (2006) The cyanobacterial genome core and the origin of photosynthesis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 103, 13126–13131, doi: 10.1073/pnas.0605709103.

48. Nelson, N. (2011) Photosystems and global effects of oxygenic photosynthesis, Biochim. Biophys. Acta, 1807, 856–863, doi: 10.1016/j.bbabio.2010.10.011.

49. Granick, S. (1965) In Evolving genes and proteins (Bryson, V., and Vogel, H.J., eds) Academic Press, New York, pp. 67–68.

50. Xiong, J. (2007) Photosynthesis: what color was its origin? Genome Biol., 7, 245, doi: 10.1186/gb-2006-7-12-245.

51. Cardona, T. (2015) A fresh look at the evolution and diversification of photochemical reaction centers, Photosynth. Res., 126, 111–134, doi: 10.1016/j.heliyon.2018.