БИОХИМИЯ, 2018, том 83, вып. 11, с. 1686–1697

УДК 577.23;581.1

Вклад доменной структуры белков с доменом холодового шока растения Eutrema salsugineum во взаимодействие с РНК*

© 2018 В.В. Таранов #, Н.Е. Злобин #, К.И. Евлаков, А.О. Шамустакимова **, А.В. Бабаков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной биотехнологии, 127550 Москва, Россия; электронная почта: avb@iab.ac.ru, nastja_sham@mail.ru

Поступила в редакцию 05.06.2018
После доработки 24.07.2018

DOI: 10.1134/S0320972518110076

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: Eutrema salsugineum, Arabidopsis thaliana, белки с доменом холодового шока, домен холодового шока, цинковые пальцы, РНК-белковое взаимодействие.

Аннотация

Белки с доменом холодового шока (CSDP) растений являются ДНК- и РНК-связывающими белками. Помимо домена холодового шока они содержат в С-концевой части мотивы «цинковые пальцы» (ZnF) ССНС-типа. CSDP проявляют РНК-шаперонную и РНК-плавящую активности, обусловленные их неспецифическим взаимодействием с РНК. В то же время имеются основания для предположения о существовании в растениях специфических РНК-мишеней для CSDP. На примере трех рекомбинантных CSDP растения-экстремофита Eutrema salsugineum EsCSDP1 c шестью ZnF, EsCSDP2 c двумя ZnF и EsCSDP3 c семью ZnF нами показано следующее: 1) неспецифическое взаимодействие с РНК обусловлено С-концевой частью CSDP, 2) все три белка имеют большее сродство к одноцепочечному участку РНК, 3) длина этого участка должна превышать четыре нуклеотида, 4) для связывания с РНК необходимо наличие гуанина в одно- или в двухцепочечном участке. С использованием теста по комплементации роста мутантного штамма Escherichia coli BXO4, у которого делетированы четыре собственных гена белков холодового шока (ΔcspA, ΔcspB, ΔcspE, ΔcspG), при пониженной температуре нами получены результаты, свидетельствующие в пользу того, что специфическое взаимодействие CSDP растений с РНК определяется доменом холодового шока.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Сноски

* Первоначально английский вариант рукописи опубликован на сайте «Biochemistry» (Moscow) http://protein.bio.msu.ru/biokhimiya, в рубрике «Papers in Press», BM18-164, 01.10.2018.

** Адресат для корреспонденции.

# Авторы внесли равный вклад в работу.

Финансирование

Работа выполнена при поддержке Государственной программы № 0574-2014-0017 и РФФИ (грант № 14-04-32260) с использованием научного оборудования ЦКП «Биотехнология» ВНИИСБ (Москва, соглашение RFMEFI62114×0003).

Благодарности

Авторы благодарны M. Inouye за предоставленный мутантный штамм BX04 и вектор pINIII.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с использованием людей и животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Horn, G., Hofweber, R., Kremer, W., and Kalbitzer, H.R. (2007) Structure and function of bacterial cold shock proteins, Cell. Mol. Life Sci., 64, 1457–1470.

2. Bae, W., Xia, B., Inouye, M., and Severinov, K. (2000) Escherichia coli CspA-family RNA chaperones are transcription antiterminators, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97, 7784–7789.

3. Jiang, W., Hou, Y., and Inouye, M. (1997) CspA, the major cold-shock protein of Escherichia coli, is an RNA chaperone, J. Biol. Chem., 272, 196–202.

4. Phadtare, S., and Severinov, K. (2010) RNA remodeling and gene regulation by cold shock proteins, RNA Biol., 7, 788–795.

5. Mihailovich, M., Militti, C., Gabaldon, T., and Gebauer, F. (2010) Eukaryotic cold shock domain proteins: highly versatile regulators of gene expression, Bioessays, 32, 109–118.

6. Chaikam, V., and Karlson, D.T. (2010) Comparison of structure, function and regulation of plant cold shock domain proteins to bacterial and animal cold shock domain proteins, Biochem. Mol. Biol. Rep., 43, 1–8.

7. Lasham, A., Moloney, S., Hale, T., Homer, C., Zhang, Y.F., Murison, J.G., Braithwaite, A.W., and Watson, J. (2003) The Y-box-binding protein, YB1, is a potential negative regulator of the p53 tumor suppressor, J. Biol. Chem., 278, 35516–35523.

8. Moss, E.G., Lee, R.C., and Ambros, V. (1997) The cold shock domain protein LIN-28 controls developmental timing in C. elegans and is regulated by the lin-4 RNA, Cell, 88, 637–646.

9. Newman, M.A., Thomson, J.M., and Hammond, S.M. (2008) Lin-28 interaction with the Let-7 precursor loop mediates regulated microRNA processing, RNA, 14, 1539–1549.

10. Mayr, F., Schutz, A., Doge, N., and Heinemann, U. (2012) The Lin28 cold-shock domain remodels pre-let-7 microRNA, Nucleic Acids Res., 40, 7492–7506.

11. Sasaki, K., and Imai, R. (2012) Pleiotropic roles of cold shock domain proteins in plants, Front. Plant Sci., 2, 116.

12. Nakaminami, K., Hill, K., Perry, S.E., Sentoku, N., Long, J.A., and Karlson, D.T. (2009) Arabidopsis cold shock domain proteins: relationships to floral and silique development, J. Exp. Bot., 60, 1047–1062.

13. Chaikam, V., and Karlson, D.T. (2010) Comparison of structure, function and regulation of plant cold shock domain proteins to bacterial and animal cold shock domain proteins, BMB Rep., 43, 1–8.

14. Karlson, D., Nakaminami, K., Toyomasu, T., and Imai, R. (2002) A cold regulated nucleic acid binding protein of winter wheat shares a domain with bacterial cold shock proteins, J. Biol. Chem., 277, 35248–35356.

15. Radkova, M., Vitamvas, P., Sasaki, K., and Imai, R. (2014) Development-and cold-regulated accumulation of cold shock domain proteins in wheat, Plant Physiol. Biochem., 77, 44–48.

16. Chaikman, V., and Karlson, D. (2008) Functional characterization of two cold shock domain proteins from Oryza sativa, Plant Cell Env., 31, 995–1006.

17. Karlson, D., and Imai, R. (2003) Conservation of the cold shock domain protein family in plants, Plant Physiol., 131, 12–15.

18. Таранов В.В., Бердникова М.В., Носов А.В., Галкин А.В., Бабаков А.В. (2010) Белки с доменом холодового шока в растении-экстремофите Thellungiella salsuginea: структура генов и их дифференциальная экспрессия при холодовой адаптации, Мол. биология, 44, 889–897.

19. Choi, M.J., Park, Y.R., Park, S.J., and Kang, H. (2015). Stress-responsive expression patterns and functional characterization of cold shock domain proteins in cabbage (Brassica rapa) under abiotic stress conditions, Plant Physiol. Biochem., 96, 132–140.

20. Sasaki, K., Kim, M.H., and Imai, R. (2007) Arabidopsis cold shock domain protein 2 is a RNA chaperone that is regulated by cold and developmental signals, Biochem. Biophys. Res. Commun., 364, 633–638.

21. Nakaminami, K., Sasaki, K., Kajita, S., Takeda, H., Karlson, D., Ohgi, K., and Imai, R. (2005) Heat stable ssDNA/RNA-binding activity of a wheat cold shock domain protein, FEBS Lett., 579, 4887–4891.

22. Nakaminami, K., Karlson, D.T., and Imai, R. (2006) Functional conservation of cold shock domains in bacteria and higher plants, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 103, 10122–10127.

23. Zlobin, N., Evlakov, K., Alekseev, Y., Blagodatskikh, K., Babakov, A., and Taranov, V. (2016) High DNA melting activity of extremophyte Eutrema salsugineum cold shock domain proteins EsCSDP1 and EsCSDP3, Biochem. Biophys. Rep., 5, 502–508.

24. Juntawong, P., Sorenson, R., and Bailey-Serres, J. (2013) Cold shock protein 1 chaperones mRNAs during translation in Arabidopsis thaliana, Plant J., 74, 1016–1028.

25. Stefani, G., Chen, X., Zhao, H., and Slack, F.J. (2015) A novel mechanism of LIN-28 regulation of let-7 microRNA expression revealed by in vivo HITS-CLIP in C. elegans, RNA, 21, 985–996.

26. Кудряшова Е.В., Гладилин А.К., Левашов А.В. (2002) Белки в надмолекулярных ансамблях: исследование структуры методом разрешенно-временной флуоресцентной анизотропии, Усп. биол. химии, 42, 257–294.

27. Xia, B., Ke, H., and Inouye, M. (2001) Acquirement of cold sensitivity by quadruple deletion of the cspA family and its suppression by PNPase S1 domain in Escherichia coli, Mol. Microbiol., 40, 179–188.

28. Kim, M.H., and Imai, R. (2015) Determination of RNA chaperone activity using an Escherichia coli mutant, in RNA remodeling proteins, Humana Press, New York, NY, pp. 117–123.

29. Nam, Y., Chen, C., Gregory, R.I., Chou, J.J., and Sliz, P. (2011) Molecular basis for interaction of let-7 microRNAs with Lin28, Cell, 147, 1080–1091.

30. Loughlin, F.E., Gebert, L.F., Towbin, H., Brunschweiger, A., Hall, J., and Allain, F.H. (2012) Structural basis of pre-let-7 miRNA recognition by the zinc knuckles of pluripotency factor Lin28, Nat. Struct. Mol. Biol., 19, 84.

31. Kim, M.H., Sonoda, Y., Sasaki, K., Kaminaka, H., and Imai, R. (2013) Interactome analysis reveals versatile functions of Arabidopsis cold shock domain protein 3 in RNA processing within the nucleus and cytoplasm, Cell Stress Chaperones, 18, 517–525.

32. Li, C., Sako, Y., Imai, A., Nishiyama, T., Thompson, K., Kubo, M., Hiwatashi, Y., Kabeya, Y., Karlson, D., Wu, S.-H., Ishikawa, M., Murata, T., Benfey, P.N., Sato, Y., Tamada, Y., and Hasebel, M. (2017) A Lin28 homologue reprograms differentiated cells to stem cells in the moss Physcomitrella patens, Nat. Commun., 8, 14242.

33. Yu, J., Vodyanik, M.A., Smuga-Otto, K., Antosiewicz-Bourget, J., Frane, J.L., Tian, S., Nie, J., Jonsdottir, G.A., Ruotti, V., Stewart, R., Slukvin, I.I., and Thomson, A. (2007) Induced pluripotent stem cell lines derived from human somatic cells, Science, 318, 1917–1920.

34. Mayr, F., and Heinemann, U. (2013) Mechanisms of Lin28-mediated miRNA and mRNA regulation – a structural and functional perspective, Int. J. Mol. Sci., 14, 16532–16553.