БИОХИМИЯ, 2020, том 85, вып. 6, с. 817–830

УДК 577.125.3

Эволюционная утрата способности первичного донора электрона фотосистемы 1 к редокс-взаимодействию с Mn-бикарбонатными комплексами

© 2020 В.В. Терентьев *, С.К. Жармухамедов

Институт фундаментальных проблем биологии РАН ФИЦ «Пущинский научный центр биологических исследований РАН», 142290 Пущино Московской обл., Россия; электронная почта: v.v.terentyev@gmail.com

Поступила в редакцию 14.10.2019
После доработки 21.02.2020
Принята к публикации 03.04.2020

DOI: 10.31857/S032097252006007X

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: фотосинтез, эволюция фотосинтеза, фотосистема 1, фотосинтетические реакционные центры, Mn-бикарбонатные комплексы.

Аннотация

Структурно-функциональная организация донорной стороны реакционного центра (РЦ) фотосистемы 1 (ФС1) проявляет значительное сходство с РЦ пурпурных бактерий (бРЦ), хотя они относятся к разным типам. Более того, значения редокс-потенциалов их первичных доноров электрона идентичны и составляют ~0,5 В. Ранее в наших работах (Khorobrykh et al. (2008) Pilos. Trans. R. Soc. B., 363, 1245-1251; Terentyev et al. (2011) Biochemistry (Moscow), 76, 1360-1366; Khorobrykh et al. (2018) Chem. Bio. Chem., 14, 1725-1731) была показана возможность редокс-взаимодействия «низкопотенциальных» Mn2+-бикарбонатных комплексов с бРЦ, что, как предполагается, могло быть одним из начальных этапов эволюционного возникновения Mn-кластера водоокисляющего комплекса фотосистемы 2 в Архее (> 3 млрд лет назад). В данной работе исследовали редокс-взаимодействие между Mn2+-бикарбонатными комплексами и ФС1. Было выявлено, что подобное взаимодействие практически отсутствует на исходных препаратах ФС1 и проявляется лишь на предварительно окисленных препаратах, содержащих ~50% окисленных РЦ. При этом редокс-взаимодействие между Mn2+-бикарбонатными комплексами и ФС1 требовало повышенного содержания Mn2+, а концентрационная зависимость от HCO3 указывала на участие электронейтрального «низкопотенциального» комплекса [Mn(HCO3)2] в данном процессе. Анализ известной кристаллографической структуры ФС1 показал стерические затруднения на донорной стороне РЦ, которые могут препятствовать непосредственному редокс-взаимодействию между Mn2+-бикарбонатными комплексами и окисленным первичным донором электрона. Сравнение структур РЦ ФС1 и более древнего РЦ из гелиобактерий, относящихся к одному типу РЦ, позволило предположить отсутствие у примитивной ФС1 в Архее подобных стерических затруднений на донорной стороне, а их эволюционное возникновение объяснить как следствие вовлечения РЦ ФС1 в функционирование в единой электрон-транспортной цепи фотосинтетической мембраны, что сопровождалось эволюционной утратой у ФС1 способности к редокс-взаимодействию с Mn2+-бикарбонатными комплексами.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена в рамках Госзадания (AAAA-A17-117030110136-8).

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

В данной работе отсутствуют исследования, в которых использовали в качестве объектов людей или животных.

Список литературы

1. Nelson, N., and Yocum, C. F. (2006) Structure and function of photosystems I and II, Annu. Rev. Plant Biol., 57, 521-565, doi: 10.1146/annurev.arplant.57.032905.105350.

2. Nelson, N. (2013) Evolution of photosystem I and the control of global enthalpy in an oxidizing world, Photosynth. Res., 116, 145-151, doi: 10.1007/s11120-013-9902-6.

3. Caffarri, S., Tibiletti, T., Jennings, R., and Santabarbara, S. (2014) A comparison between plant photosystem I and photosystem II architecture and functioning, Curr. Protein Pept. Sci., 15, 296-331, doi: 10.2174/1389203715666140327102218.

4. Blankenship, R. E. (2010) Early evolution of photosynthesis, Plant Physiol., 154, 434-438, doi: 10.1104/pp.110.161687.

5. Allen, J. P., and Williams, J. C. (1998) Photosynthetic reaction centers, FEBS Lett., 438, 5-9, doi: 10.1016/S0014-5793(98)01245-9.

6. Hohmann-Marriott, M. F., and Blankenship, R. E. (2011) Evolution of photosynthesis, Annu. Rev. Plant Biol., 62, 515-548, doi: 10.1146/annurev-arplant-042110-103811.

7. Heathcote, P., Jones, M. R., and Fyfe, P. K. (2003) Type I photosynthetic reaction centres: structure and function, Philos. Trans. R. Soc. London. Ser. B Biol. Sci., 358, 231-243, doi: 10.1098/rstb.2002.1178.

8. Blankenship, R. E. (1992) Origin and early evolution of photosynthesis, Photosynth. Res., 33, 91-111, doi: 10.1007/BF00039173.

9. Lin, X., Murchison, H. A., Nagarajan, V., Parson, W. W., Allen, J. P., and Williams, J. C. (1994) Specific alteration of the oxidation potential of the electron donor in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides., Proc. Natl. Acad. Sci., 91, 10265-10269, doi: 10.1073/pnas.91.22.10265.

10. Brettel, K., and Leibl, W. (2001) Electron transfer in photosystem I, Biochim. Biophys. Acta, 1507, 100-114, doi: 10.1016/S0005-2728(01)00202-X.

11. Semenov, A. Y., Kurashov, V. N., and Mamedov, M. D. (2011) Transmembrane charge transfer in photosynthetic reaction centers: some similarities and distinctions, J. Photochem. Photobiol. B Biol., 104, 326-332, doi: 10.1016/j.jphotobiol.2011.02.004.

12. Rappaport, F., Guergova-Kuras, M., Nixon, P. J., Diner, B. A., and Lavergne, J. (2002) Kinetics and pathways of charge recombination in photosystem II, Biochemistry, 41, 8518-8527, doi: 10.1021/bi025725p.

13. Allakhverdiev, S. I., Tomo, T., Shimada, Y., Kindo, H., Nagao, R., Klimov, V. V., and Mimuro, M. (2010) Redox potential of pheophytin a in photosystem II of two cyanobacteria having the different special pair chlorophylls, Proc. Natl. Acad. Sci., 107, 3924-3929, doi: 10.1073/pnas.0913460107.

14. Umena, Y., Kawakami, K., Shen, J.-R., and Kamiya, N. (2011) Crystal structure of oxygen-evolving photosystem II at a resolution of 1.9 Å, Nature, 473, 55-60, doi: 10.1038/nature09913.

15. Dismukes, G. C., Klimov, V. V., Baranov, S. V., Kozlov, Y. N., DasGupta, J., and Tyryshkin, A. (2001) The origin of atmospheric oxygen on Earth: the innovation of oxygenic photosynthesis, Proc. Natl. Acad. Sci., 98, 2170-2175, doi: 10.1073/pnas.061514798.

16. Khorobrykh, A. A., Terentyev, V. V., Zharmukhamedov, S. K., and Klimov, V. V. (2008) Redox interaction of Mn-bicarbonate complexes with reaction centres of purple bacteria, Philos. Trans. R. Soc. B Biol. Sci., 363, 1245-1251, doi: 10.1098/rstb.2007.2221.

17. Terentyev, V. V., Shkuropatov, A. Y., Shkuropatova, V. A., Shuvalov, V. A., and Klimov, V. V. (2011) Investigation of the redox interaction between Mn-bicarbonate complexes and reaction centers from Rhodobacter sphaeroides R-26, Chromatium minutissimum, and Chloroflexus aurantiacus, Biochemistry (Moscow), 76, 1360-1366, doi: 10.1134/S0006297911120091.

18. Khorobrykh, A., Dasgupta, J., Kolling, D. R. J., Terentyev, V., Klimov, V. V., and Dismukes, G. C. (2013) Evolutionary origins of the photosynthetic water oxidation cluster: bicarbonate permits Mn2+ photo-oxidation by anoxygenic bacterial reaction centers, Chembiochem, 14, 1725-1731, doi: 10.1002/cbic.201300355.

19. Terentyev, V. V., Khorobrykh, A. A., and Klimov, V. V. (2015) Photooxidation of Mn-bicarbonate complexes by reaction centers of purple bacteria as a possible stage in the evolutionary origin of the water-oxidizing complex of photosystem II, in: Photosynthesis: New Approaches to the Molecular, Cellular, and Organismal Levels (Allakhverdiev, S. I., ed.) Scrivener Publishing LLC, pp. 85-132, doi: 10.1002/9781119084150.ch2.

20. Kozlov, Y. N., and Kazakova, A. A. (1997) Changes in the redox potential and catalase activity of Mn2+ ions during formation of Mn-bicarbonate complexes, Membr. Cell Biol., 11, 115-120.

21. Kozlov, Y. N., Zharmukhamedov, S. K., Tikhonov, K. G., Dasgupta, J., Kazakova, A. A., Dismukes, G. C., and Klimov, V. V. (2004) Oxidation potentials and electron donation to photosystem II of manganese complexes containing bicarbonate and carboxylate ligands, Phys. Chem. Chem. Phys., 6, 4905-4911, doi: 10.1039/b406569g.

22. Dasgupta, J., Tyryshkin, A. M., Kozlov, Y. N., Klimov, V. V., and Dismukes, G. C. (2006) Carbonate complexation of Mn2+ in the aqueous phase: redox behavior and ligand binding modes by electrochemistry and EPR spectroscopy, J. Phys. Chem. B, 110, 5099-5111, doi: 10.1021/jp055213v.

23. Tikhonov, K. G., Zastrizhnaya, O. M., Kozlov, Y. N., and Klimov, V. V. (2006) Composition and catalase-like activity of Mn(II)-bicarbonate complexes, Biochemistry (Moscow), 71, 1270-1277, doi: 10.1134/S0006297906110137.

24. Ford, R. C., and Evans, M. C. W. (1983) Isolation of a photosystem II preparation from higher plants with highly enriched oxygen evolution activity, FEBS Lett., 160, 159-164, doi: 10.1016/0014-5793(83)80957-0.

25. Porra, R. J., Thompson, W. A., and Kriedemann, P. E. (1989) Determination of accurate extinction coefficients and simultaneous equations for assaying chlorophylls a and b extracted with four different solvents: verification of the concentration of chlorophyll standards by atomic absorption spectroscopy, Biochim. Biophys. Acta, 975, 384-394, doi: 10.1016/S0005-2728(89)80347-0.

26. Terentyev, V. V., Shukshina, A. K., and Shitov, A. V. (2019) Carbonic anhydrase CAH3 supports the activity of photosystem II under increased pH, Biochim. Biophys. Acta, 1860, 582-590, doi: 10.1016/j.bbabio.2019.06.003.

27. Humphrey, W., Dalke, A., and Schulten, K. (1996) VMD: Visual molecular dynamics, J. Mol. Graph., 14, 33-38, doi: 10.1016/0263-7855(96)00018-5.

28. Amunts, A., Toporik, H., Borovikova, A., and Nelson, N. (2010) Structure determination and improved model of plant photosystem I, J. Biol. Chem., 285, 3478-3486, doi: 10.1074/jbc.M109.072645.

29. Melis, A. (1989) Spectroscopic methods in photosynthesis: photosystem stoichiometry and chlorophyll antenna size, Philos. Trans. R. Soc. B Biol. Sci., 323, 397-409, doi: 10.1098/rstb.1989.0019.

30. Hu, Q., Miyashita, H., Iwasaki, I., Kurano, N., Miyachi, S., Iwaki, M., and Itoh, S. (1998) A photosystem I reaction center driven by chlorophyll d in oxygenic photosynthesis, Proc. Natl. Acad. Sci., 95, 13319-13323, doi: 10.1073/pnas.95.22.13319.

31. Shuvalov, V. A. (1976) The study of the primary photoprocesses in photosystem I of chloroplasts recombination luminescence, chlorophyll triplet state and triplet–triplet annihilation, Biochim. Biophys. Acta, 430, 113-121, doi: 10.1016/0005-2728(76)90227-9.

32. Kozlov, Y. N., Tikhonov, K. G., Zastrizhnaya, O. M., and Klimov, V. V. (2010) pH-Dependence of the composition and stability of MnIII–bicarbonate complexes and its implication for redox interaction of MnII with photosystemII, J. Photochem. Photobiol. B Biol., 101, 362-366, doi: 10.1016/j.jphotobiol.2010.08.009.

33. Yang, X., Zhang, Y. H., Yang, Z. L., Chen, L. J., He, J. L., and Wang, R. F. (2009) pH dependence of photosynthetic behavior of plant photosystem I particles, Russ. J. Plant Physiol., 56, 599-606, doi: 10.1134/S1021443709050033.

34. Petrova, A., Mamedov, M., Ivanov, B., Semenov, A., and Kozuleva, M. (2018) Effect of artificial redox mediators on the photoinduced oxygen reduction by photosystem I complexes, Photosynth. Res., 137, 421-429, doi: 10.1007/s11120-018-0514-z.

35. Semenov, A., Cherepanov, D., and Mamedov, M. (2008) Electrogenic reactions and dielectric properties of photosystem II, Photosynth. Res., 98, 121-130, doi: 10.1007/s11120-008-9377-z.

36. Sommer, F., Drepper, F., Haehnel, W., and Hippler, M. (2004) The hydrophobic recognition site formed by residues PsaA-Trp 651 and PsaB-Trp 627 of photosystem I in chlamydomonas reinhardtii confers distinct selectivity for binding of blastocyanin and cytochrome c6, J. Biol. Chem., 279, 20009-20017, doi: 10.1074/jbc.M313986200.

37. Busch, A., and Hippler, M. (2011) The structure and function of eukaryotic photosystem I, Biochim. Biophys. Acta, 1807, 864-877, doi: 10.1016/j.bbabio.2010.09.009.

38. Hippler, M., Drepper, F., Farah, J., and Rochaix, J.-D. (1997) Fast electron transfer from cytochrome c 6 and plastocyanin to photosystem I of Chlamydomonas reinhardtii requires PsaF, Biochemistry, 36, 6343-6349, doi: 10.1021/bi970082c.

39. Gisriel, C., Sarrou, I., Ferlez, B., Golbeck, J. H., Redding, K. E., and Fromme, R. (2017) Structure of a symmetric photosynthetic reaction center–photosystem, Science, 357, 1021-1025, doi: 10.1126/science.aan5611.

40. Nunn, J. F. (1998) Evolution of the atmosphere, Proc. Geol. Assoc., 109, 1-13, doi: 10.1016/S0016-7878(98)80001-1.

41. Royer, D. L. (2006) CO2-forced climate thresholds during the Phanerozoic, Geochim. Cosmochim. Acta, 70, 5665-5675, doi: 10.1016/j.gca.2005.11.031.

42. Johnson, J. E., Webb, S. M., Thomas, K., Ono, S., Kirschvink, J. L., and Fischer, W. W. (2013) Manganese-oxidizing photosynthesis before the rise of cyanobacteria, Proc. Natl. Acad. Sci., 110, 11238-11243, doi: 10.1073/pnas.1305530110.

43. Okita, P. M., Maynard, J. B., Spiker, E. C., and Force, E. R. (1988) Isotopic evidence for organic matter oxidation by manganese reduction in the formation of stratiform manganese carbonate ore, Geochim. Cosmochim. Acta, 52, 2679-2685, doi: 10.1016/0016-7037(88)90036-1.

44. Kozuleva, M. A., and Ivanov, B. N. (2016) The mechanisms of oxygen reduction in the terminal reducing segment of the chloroplast photosynthetic electron transport chain, Plant Cell Physiol., 57, 1397-1404, doi: 10.1093/pcp/pcw035.

45. Orf, G. S., Gisriel, C., and Redding, K. E. (2018) Evolution of photosynthetic reaction centers: insights from the structure of the heliobacterial reaction center, Photosynth. Res., 138, 11-37, doi: 10.1007/s11120-018-0503-2.