БИОХИМИЯ, 2020, том 85, вып. 6, с. 796–806

УДК 577.355.132

Функциональная связь фикоэритрина с фотосистемой II у криптофитовой водоросли Rhodomonas salina*

© 2020 И.Н. Стадничук 1**, Т.М. Новикова 2, Г.С. Минюк 2, В.А. Бойченко 3, Ю.В. Болычевцева 4, Е.С. Гусев 1, Е.П. Лукашев 5

Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАН, 127276 Москва, Россия; электронная почта: stadnichuk@mail.ru

ФИЦ Институт биологии южных морей им. А.О. Ковалевского РАН, 299011 Севастополь, Россия

Институт фундаментальных проблем биологии Российской академии наук, 142290 Пущино, Московская обл., Россия

ФИЦ Биотехнологии, Институт биохимии им. А.Н. Баха РАН, 119071 Москва, Россия

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет, 119991 Москва, Россия

Поступила в редакцию 09.04.2020
После доработки 02.05.2020
Принята к публикации 03.05.2020

DOI: 10.31857/S0320972520060056

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: криптофиты, фикобилипротеины, фикоэритрин, хлорофилл а, хлорофилл с, фотосистема I, фотосистема II.

Аннотация

Криптофитовые водоросли занимают особую пигментную нишу среди оксигенных фотосинтетиков, обладая уникальным для пластид сочетанием фикобилипротеинов и хлорофилл а/с-содержащей антенны. Сведения о фотосинтезе криптофит, несмотря на успехи в изучении морфологии, экологии и геносистематики, остаются недостаточными. Неизвестно соотношение фотосистем I и II (ФС I и II) и противоречивы данные о специфике участия антенных комплексов в их функционировании. В данной работе впервые удалось показать, что у криптофитовой водоросли Rhodomonas salina ФС I и ФС II входят в состав тилакоидных мембран в соотношении 1 : 4, в то время как известные пропорции у цианобактерий и высших растений равняются соответственно 3 : 1 и 1 : 1. Кроме того, выявлено, что фикобилипротеиновая антенна, представленная у R. salina фикоэритрином-545 (ФЭ-545), связана, в отличие от цианобактерий, только с ФС II, что означает особую пространственную укладку этих белков-пигментов, не вступающих внутри тилакоидов в контактные взаимодействия с ФС I.

Сноски

* Первоначально английский вариант рукописи опубликован на сайте «Biochemistry» (Moscow) http://protein.bio.msu.ru/biokhimiya, в рубрике «Papers in Press», BM20-092, 01.06.2020.

** Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работу Новиковой Т.М. и Минюк Г.С. выполняли в рамках темы Госзадания ФИЦ ИнБЮМ № 0828-2020-0004 (АААА-А18-118021350003-6).

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или использованием животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Краснова Е. Д., Пантюлин А. Н., Маторин Д. Н., Тодоренко Д. А., Белевич Т. А., Милютина И. А., Воронов Д. А. (2014) Цветение криптофитовой водоросли Rhodomonas sp. (Cryptophyta, Pyrenomodaceae)в редокс-зоне водоемов, отделяющихся от Белого моря, Микробиология, 83, 346-354, doi: 10.7868/S0026365614030100.

2. Митрофанова Е. Ю. (2015) Chroomonas acuta Uterm. (Cryp-tophyta) в Телецком озере (Алтай, Россия), Turczaninowia, 18, 96-104, doi: 10.14258/turczaninowia.18.2.10.

3. Hoef-Emden, K., and Archibald, J. M. (2017) Cryptophyta (Cryptomonads), in Handbook of the Protists (Archibald, J. M. et al., eds), Springer International Publishing AG 2017, 851-891, doi: 10.1007/978-3-319-28149-0_35.

4. Janssen, J., and Rhiel, E. (2008) Evidence of monomeric photosystem I complexes and phosphorylation of chlorophyll a/c-binding polypeptides in Chroomonas sp. strain LT (Cryptophyceae), Intern. Microbiol., 11, 171-178, doi: 10.2436/20.1501.01.57.

5. Kereïche, S., Kouřil, R., Oostergetel, G. T., Fusetti, F., Boekema, E. J., Doust, A. B., Van der Weij-de Wit, C. D., and Dekker, J. P. (2008) Association of chlorophyll a/c2 complexes to photosystem I and photosystem II in the cryptophyte Rhodomonas CS24, Biochim. Biophys. Acta, 1777, 122-1128, doi: 10.1016/j.bbabio.2008.04.045.

6. Hoffman, G. E., Sanchez-Puerta, M. V. S., and Delwiche, C. F. (2011) Evolution of light-harvesting complex proteins from Chl c-containing algae, BMC Evol. Biol., 11, 101, doi: 10.1186/1471-2148-11-101.

7. Neilson, J. A. D., and Durnford, D. G. (2010) Structural and functional diversification of the light-harvesting complexes in photosynthetic eukaryotes, Photosynth. Res., 106, 57-71, doi: 10.1007/s11120-010-9576-2.

8. Ingram, K., and Hiller, R. G. (1983) Isolation and characterization of a major chlorophyll a/c2 light-harvesting protein from a Chroomonas species (Cryptophyceae), Biochim. Biophys. Acta, 722, 310-319, doi: 10.1016/0005-2728(83)90078-6.

9. Schimek, С., Stadnichuk, I. N., Knaust, R., and Wehrmeyer, W. (1994) Detection of chlorophyll c1 and magnesium-2,4-divinylpheoporphyrin a5 monomethyl-ester in cryptophytes, J. Phycol., 30, 621-627, doi: 10.1111/j.0022-3646.1994.00621.x.

10. Hill, D. R., and Rowan, K. S. (1989) The biliproteins of the cryptophyceae, Phycologia, 28, 455-463, doi: 10.2216/i0031-8884-28-4-455.1.

11. Glazer, A. N., Wedemayer, G. J. (1995) Cryptomonad biliproteins: an evolutionary perspective, Photosynth. Res., 46, 93-105, doi: 10.1007/BF00020420.

12. Broughton, M. J., Howe, C. J., and Hiller, R. G. (2006) Distinctive organization of genes for light-harvesting proteins in the cryptophyte alga Rhodomonas, Gene, 369, 72-79, doi: 10.1016/j.gene.2005.10.026.

13. Kieselbach, T., Cheregi, O., Green, B. R., and Funk, C. (2018) Proteomic analysis of the phycobiliprotein antenna of the cryptophyte alga Guillardia theta cultured under different light intensities, Photosynth. Res., 135, 149-163, doi: 10.1007/s11120-017-0400-0.

14. Ludwig, M., and Gibbs, S. P. (1989) Localization of phycoerythrin at the lumenal surface of the thylakoid membrane in Rhodomonas lens, J. Cell Biol., 108, 875-884, doi: 10.1083/jcb.108.3.875.

15. Spear-Bernstein, L., and Miller, K. R. (1989) Unique location of the phycobiliprotein light-harvesting pigment in the cryptophyceae, J. Phycol., 25, 412-419, doi: 10.1111/j.1529-8817.1989.tb00245.x.

16. Mörschel, E., and Wehrmeyer, W. (1979) Elektronen-mikroskopische feinstrukturanalyse von nativen bilipro-teidaggregaten und deren räumliche ordnung, Ber. Dtsch. Bot. Ges., 92, 393-402, doi: 10.1111/j.1438-8677.1979.tb03286.x.

17. Vesk, M., Dwarte, D., Fowler, S., and Hiller, R. G. (1992) Freeze fracture immunocytochemistry of light-harvesting pigment complexes in a cryptophyte, Protoplasma, 170, 66-176, doi: 10.1007/BF01378791.

18. Haxo, F. T., and Fork, D. C. (1959) Photosynthetically active accessory pigments of cryptomonads, Nature, 184, 1051-1052: doi: 10.1038/1841051a0.

19. Lichtlé, C., Duval, J. D., and Lemoine, Y. (1987) Comparative biochemical, functional and ultrasructural studies of photosystem particles from a Cryptophyceae Cryptomonas rufescens: isolation of an active phycoerythrin particle, Biochim. Biophys. Acta, 894, 76-90, doi: 10.1016/0005-2728(87)90214-3.

20. Chen, M., Li, S. H., and Sun, L. (2007) A novel phycocyanin–Chl a/c2–protein complex isolated from chloroplasts of Chroomonas placoidea, Chinese Chem. Lett., 18, 1374-1378, doi: 10.1016/j.cclet.2007.09.025.

21. MacColl, R., and Berns, D. S. (1978) Energy transfer studies on cryptomonad biliprotеins, Photochem. Photobiol., 27, 343-349, doi: 10.1111/j.1751-1097.1978.tb07610.x.

22. Mimuro, M., Tamai, N., Murakami, A., Watanabe, M., Erata, M., Watanabe, M. M., Tokutomi, M., and Yamazaki, T. (1998) Multiple pathways of excitation energy flow in the photosynthetic pigment system of a cryptophyte, Cryptomonas sp. (CR-1), Phycol. Res., 46, 155-164, doi: 10.1111/j.1440-1835.1998.tb00108.x.

23. Bruce, D., Biggins, J., Steiner, T., and Thewalt, M. (1986) Excitation energy transfer in the cryptophytes. Fluores-cence excitation spectra and picosecond time-resolved emission spectra of intact algae at 77 K, Photochem. Photobiol., 44, 519-525, doi: 10.1111/j.1751-1097.1986.tb04702.x.

24. Lichtlé, C., Jupin, C. H., and Duval, I. C. (1980) Energy transfer from PS II to PS I in Cryptomonas rufescens (Cryptophyceae), Biochim. Biophys. Acta, 591, 104-112, doi: 10.1016/0005-2728(80)90224-8.

25. Van der Weij-de Wit, C. D., Doust, A. B., Van Stokkum, I. H. M., Dekker, J. P., Wilk, K. E., Curmi, P. M. G., Scholes, G. D., and Van Grondelle, R. (2006) How energy funnels from the phycoerythrin antenna complex to photosystem I and photosystem II in cryptophyte Rhodomonas CS24 cells, J. Phys. Chem. B, 110, 25066-25073, doi: 10.1021/jp061546w.

26. Schreiber, U., Klughammer, C., and Neubauer, C. (1988) Measuring P700 absorbance changes around 830 nm with a new type of pulse modulation system, Z. Naturforsch., 43, 686-698, doi: 10.1515/znc-1988-9-1010.

27. Boichenko, V. A. (1998) Action spectra and functional antenna sizes of photosystems I and II in relation to the thylakoid membrane organization and pigment composition, Photosynth. Res., 58, 163-174, doi: 10.1023/A:1006187425058.

28. Rakhimberdieva, M., Boichenko, V., Karapetyan, N., and Stadnichuk, I. (2001) Interaction of phycobilisomes with photosystem II dimers and photosystem I monomers and trimers in the cyanobacterium Spirulina platensis, Biochemistry, 40, 15780-15788, doi: 10.1021/bi010009t.

29. MacColl, R., Berns, D. S., and Gibbons, O. (1976) Characterization of cryptomonad phycoerythrin and phycocyanin, Arch. Biochem. Biophys., 177, 265-275, doi: 10.1016/0003-9861(76)90436-7.

30. Rögner, M., Mühlenhoff, U., Boekema, E. J., and Witt, H. (1990) Mono-, di- and trimeric PS I reaction center complexes isolated from the thermophilic cyanobacterium Synechococcus sp.: size, shape and activity, Biochim. Biophys. Acta, 1015, 415-424, doi: 10.1016/0005-2728(90)90074-E.

31. Jeffrey, S. W., and Humphrey, G. F. (1975) New spectrophotometric equations for determining chlorophylls a, b, c1 and c2 in higher plants, algae and natural phytoplankton, Biochem. Physiol. Pflanzen, 167, 191-194, doi: 10.1016/S0015-3796(17)30778-3.

32. Boichenko, V. A., Pinevich, A. V., and Stadnichuk, I. N. (2007) Association of chlorophyll a/b-binding Pcb proteins with photosystems I and II in Prochlorothrix hollandica, Biochim. Biophys. Acta, 1767, 801-806, doi: 10.1016/j.bbabio.2006.11.001.

33. Doust, A. B., van Stokkum, I. H. M., Larsen, D. S., Wilk, K. E., Curmi, P. M. G., van Grondelle, R., and Scholes, G. D. (2005) Mediation of ultrafast light-harvesting by a central dimer in phycoerythrin 545 studied by transient absorption and global analysis, J. Phys. Chem. B, 109, 14219-14226, doi: 10.1021/jp051173j.

34. Van der Weij-De Wit, C. D., Doust, A. B., Van Stokkum, I. H. M., Dekker, J. P., Wilk, K. E., Curmi, P. M. G., and Van Grondelle, R. (2008) Phycocyanin sensitizes both photosystem I and photosystem II in cryptophyte Chroomonas CCMP270 cells, Biophys. J., 94, 2423-2433, doi: 10.1529/biophysj.107.113993.

35. Jordan, P., Fromme, P., Witt, H. T., Klukas, O., Saenger, W., and Krauß, N. (2001) Three dimensional structure of cyanobacterial photosystem I at 2.5 Å resolution, Nature, 411, 909-917, doi: 10.1038/35082000.

36. Ferreira, K. N, Iverson, T. M., Maghlaoui, K., Barber, J., and Iwata, S. (2004) Architecture of the photosynthetic oxygen-evolving center, Science, 303, 1831-1838, doi: 10.1126/science.1093087.

37. Kühlbrandt, W., Wang, D. N., and Fujiyoshi, Y. (1994) Atomic model of plant light-harvesting complex by electron crystallography, Nature, 367, 614-621, doi: 10.1038/367614a0.

38. Cunningham, B. R., Greenwold, M. J., Lachenmyer, E. M., Heidenreich, K. M., Davis, A. C., Dudycha, J. L., and Richardson T. L. (2019) Light capture and pigment diversity in marine and freshwater cryptophytes, J. Phycol., 55, 552-564, doi: 10.1111/jpy.12816.

39. Doust, A. B., Wilk, K. E., Curmi, P. M. G., andScholes, G. D. (2006) The photophysics of cryptophyte light-harvesting, J. Photochem. Photobiol. A, 184, 1-17, doi: 10.1016/j.jphotochem.2006.06.006.

40. Yokono, M., and Akimoto, S. (2018) Energy transfer and distribution in photosystem super/megacomplexes of plants, Curr. Opin. Biotechnol., 54, 50-56, doi: 10.1016/j.copbio.2018.01.001.

41. Mirkovic, T., Wilk, K. E., Curmi, P. M. G., andScholes, G. D. (2009) Phycobiliprotein diffusion in chloroplasts of cryptophyte Rhodomonas CS24, Photosynth. Res., 100, 7-17, doi: 10.1007/s11120-009-9412-8.

42. Kuthanová Trsková, E., Bína, D., Santabarbara, S., Sobotka, R., Kana, R., and Belgio, E. (2019) Isolation and characterization of CAC antenna proteins and photosystem I supercomplex from the cryptophytic alga Rhodomonas salina, Physiol. Plant., 166, 309-319, doi: 10.1111/ppl.12928.

43. Dann, M., and Leister, D. (2019) Evidence that cyanobacterial Sll1217 functions analogously to PGRL1 in enhancing PGR5-dependent cyclic electron flow, Nat. Commun., 10, 5299, doi: 10.1038/s41467-019-13223-0.