БИОХИМИЯ, 2023, том 88, вып. 10, с. 1717–1730

УДК 577.355;577.352.5;57.088

Л.А. Драчев и прямой электрометрический метод

Обзор

© 2023 В.В. Птушенко, А.Ю. Семенов *semenov@belozersky.msu.ru

НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия

Поступила в редакцию 23.06.2023
После доработки 14.07.2023
Принята к публикации 17.07.2023

DOI: 10.31857/S0320972523100019

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: хемиосмотическая концепция Митчелла, трансмембранная разность электрических потенциалов (Δψ), методы измерения мембранного потенциала, белки-генераторы Δψ, протеолипосомы, хроматофоры, бактериородопсин, фотосистема 1.

Аннотация

В работах в области биоэнергетики важное методическое место принадлежит прямому электрометрическому методу. Принцип этого метода заключается в измерении трансмембранной разности электрических потенциалов, создаваемой между двумя отсеками ячейки белками – генераторами электрического (электрохимического) потенциала, ассоциированными с разделяющей отсеки искусственной липидной мембраной. Само существование таких белков было одним из следствий хемиосмотической концепции Питера Митчелла; обнаружение белков – генераторов электрического тока – и исследование их работы послужило одним из аргументов для признания справедливости этой концепции и способствовало в итоге присуждению Митчеллу заслуженной Нобелевской премии. Одним из главных создателей прямого электрометрического метода был Л.А. Драчев (1926–2022). С его участием были выполнены ключевые работы по электрогенезу мембранных белков фотосинтетических и дыхательных электрон-транспортных цепей: бактеориородопсина, зрительного родопсина, фотосинтетических бактериальных реакционных центров, цитохромоксидазы и др.

Текст статьи

Пожалуйста, введите код, чтобы получить PDF файл с полным текстом статьи:

captcha

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Настоящая работа была выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (грант № 23‑74‑00025).

Вклад авторов

В.В. Птушенко – написание части разделов рукописи, обсуждение текста, редактирование; А.Ю. Семенов – формулирование концепции статьи, написание части разделов рукописи, обсуждение текста, редактирование.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Тихонов А. Н. (2012) Энергетическая и регуляторная роль протонного потенциала в хлоропластах, Биохимия, 77, 1155-1176, doi: 10.1134/S0006297912090027.

2. Johnson, M. P., and Ruban, A. V. (2014) Rethinking the existence of a steady-state Δψ component of the proton motive force across plant thylakoid membranes, Photosynth. Res., 119, 233-242, doi: 10.1007/s11120-013-9817-2.

3. Skulachev, V. P. (1984) Sodium bioenergetics, Trends Biochem. Sci., 9, 483-485, doi: 10.1016/0968-0004(84)90317-7.

4. Weber, B. H., and Prebble, J. N. (2006) An issue of originality and priority: the correspondence and theories of oxidative phosphorylation of Peter Mitchell and Robert JP Williams, 1961-1980, J. History Biol., 39, 125-163, doi: 10.1007/s10739-005-3052-4.

5. Junge, W., and Witt, H. T. (1968) On the ion transport system of photosynthesis – Investigations on a molecular level, Zeitschrift Für Naturforschung B, 23, 244-254, doi: 10.1515/znb-1968-0222.

6. Булычев А., Андрианов В., Курелла Г., Литвин Ф. (1971) Трансмембранный потенциал клетки и хлоропласта высшего наземного растения, Физиол. Раст., 18, 248-256.

7. Булычев А., Андрианов В., Курелла Г., Литвин Ф. (1971) Трансмембранный потенциал хлоропласта и его фотоиндуцированные изменения, Доклады АН СССР, 197, 473-477.

8. Bulychev, A. A., Andrianov, V. K., Kurella, G. A., and Litvin, F. F. (1972) Micro-electrode measurements of the transmembrane potential of chloroplasts and its photoinduced changes, Nature, 236, 175-177, doi: 10.1038/236175a0.

9. Witt, H. T., and Zickler, A. (1974) Vectorial electron flow across the thylakoid membrane. Further evidence by kinetic measurements with an electrochromic and electrical method, FEBS Lett., 39, 205-208, doi: 10.1016/0014-5793(74)80051-7.

10. Fowler, C. F., and Kok, B. (1974) Direct observation of a light-induced electric field in chloroplasts, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 357, 308-318, doi: 10.1016/0005-2728(74)90069-3.

11. Joliot, P., and Joliot, A. (1984) Electron transfer between the two photosystems. I. Flash excitation under oxidizing conditions, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 765, 210-218, doi: 10.1016/0005-2728(84)90015-X.

12. Deprez, J., Trissl, H. W., and Breton, J. (1986) Excitation trapping and primary charge stabilization in Rhodopseudomonas viridis cells, measured electrically with picosecond resolution, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 83, 1699-1703, doi: 10.1073/pnas.83.6.1699.

13. Trissl, H.-W., Leibl, W., Deprez, J., Dobek, A., and Breton, J. (1987) Trapping and annihilation in the antenna system of photosystem I, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 893, 320-332, doi: 10.1016/0005-2728(87)90053-3.

14. Либерман Е., Мохова Е., Скулачев В., Топалы В. (1968) Действие разобщителей окислительного фосфорилирования на бимолекулярные фосфолипидные мембраны. Биофизика, 13, 188-193.

15. Liberman, E. A., Topaly, V. P., Tsofina, L. M., Jasaitis, A. A., and Skulachev, V. P. (1969) Mechanism of coupling of oxidative phosphorylation and the membrane potential of mitochondria, Nature, 222, 1076-1078, doi: 10.1038/2221076a0.

16. Oesterhelt, D., and Stoeckenius, W. (1971) Rhodopsin-like protein from the purple membrane of Halobacterium halobium, Nat. New Biol., 233, 149-152, doi: 10.1038/newbio233149a0.

17. Drachev, L. A., Kaulen, A. D., Ostroumov, S. A., and Skulachev, V. P. (1974) Electrogenesis by bacteriorhodopsin incorporated in a planar phospholipid membrane, FEBS Lett., 39, 43-45, doi: 10.1016/0014-5793(74)80012-8.

18. Kagawa, Y., and Racker, E. (1971) Partial resolution of the enzymes catalyzing oxidative phosphorylation: XXV. Reconstitution of vesicles catalyzing 32Pi-adenosine triphosphate exchange, J. Biol. Chem., 246, 5477-5487, doi: 10.1016/S0021-9258(18)61930-1.

19. Kayushin, L. P., and Skulachev, V. P. (1974) Bacteriorhodopsin as an electrogenic proton pump: Reconstitution of bacteriorhodopsin proteoliposomes generating Δψ and ΔpH, FEBS Lett., 39, 39-42, doi: 10.1016/0014-5793(74)80011-6.

20. Drachev, L. A., Frolov, V. N., Kaulen, A. D., Liberman, E. A., Ostroumov, S. A., Plakunova, V. G., Semenov, A. Y., and Skulachev, V. P. (1976) Reconstitution of biological molecular generators of electric current. Bacteriorhodopsin, J. Biol. Chem., 251, 7059-7065, doi: 10.1016/S0021-9258(17)32940-X.

21. Драчев Л. А., Каулен А. Д., Самуилов В. Д., Северина И. И., Семенов А. Ю., Скулачев В. П., Чекулаева Л. Н.(1979) Встраивание протеолипосом и хроматофоров в мембраны на основе фильтров, Биофизика, 24, 1035-1042.

22. Drachev, L. A., Kaulen, A. D., Semenov, A. Y., Severina, I. I., and Skulachev, V. P. (1979) Lipid-impregnated filters as a tool for studying the electric current-generating proteins, Anal. Biochem., 96, 250-262, doi: 10.1016/0003-2697(79)90580-3.

23. Большаков В. И., Драчев А. Л., Каламкаров Г. Р., Каулен А. Д., Островский М. А., Скулачев В. П. (1979) Общность свойств бактериального и зрительного родопсинов: превращение энергии света в разность электрических потенциалов, Доклады Академии Наук СССР, 249, 1462-1466.

24. Drachev, L. A., Kalamkarov, G. R., Kaulen, A. D., Ostrovsky, M. A., and Skulachev, V. P. (1981) Fast stages of photoelectric processes in biological membranes: II. Visual rhodopsin, Eur. J. Biochem., 117, 471-481, doi: 10.1111/j.1432-1033.1981.tb06362.x.

25. Drachev, L. A., Jasaitis, A. A., Kaulen, A. D., Kondrashin, A. A., Liberman, E. A., Nemecek, I. B., Ostroumov, S. A., Semenov, A. Yu., and Skulachev, V. P. (1974) Direct measurement of electric current generation by cytochrome oxidase, H+-ATPase and bacteriorhodopsin, Nature, 249, 321-324, doi: 10.1038/249321a0.

26. Drachev, L. A., Kondrashin, A. A., Semenov, A. Y., and Skulachev, V. P. (1980) Reconstitution of biological molecular generators of electric current: transhydrogenase, Eur. J. Biochem., 113, 213-217, doi: 10.1111/j.1432-1033.1980.tb06158.x.

27. Drachev, L. A., Frolov, V. N., Kaulen, A. D., Kondrashin, A. A., Samuilov, V. D., Semenov, A. Y., and Skulachev, V. P. (1976) Generation of electric current by chromatophores of Rhodospirillum rubrum and reconstitution of electrogenic function in subchromatophore pigment-protein complexes, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 440, 637-660, doi: 10.1016/0005-2728(76)90048-7.

28. Drachev, L. A., Kaulen, A. D., Khitrina, L., and Skulachev, V. P. (1981) Fast stages of photoelectric processes in biological membranes: I. Bacteriorhodopsin, Eur. J. Biochem., 117, 461-470, doi: 10.1111/j.1432-1033.1981.tb06361.x.

29. Drachev, L. A., Semenov, A. Y., Skulachev, V. P., Smirnova, I. A., Chamorovsky, S. K., Kononenko, A. A., Rubin, A. B., and Uspenskaya, N. Ya. (1981) Fast stages of photoelectric processes in biological membranes: III. Bacterial photosynthetic redox system, Eur. J. Biochem., 117, 483-489, doi: 10.1111/j.1432-1033.1981.tb06363.x.

30. Chamorovsky, S. K., Drachev, A. L., Drachev, L. A., Karagul’yan, A. K., Kononenko, A. A., Rubin, A. B., Semenov, A. Yu., and Skulachev, V. P. (1985) Fast phases of the generation of the transmembrane electric potential in chromatophores of the photosynthetic bacterium Ectothiorhodospira shaposhnikovii, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 808, 201-208, doi: 10.1016/0005-2728(85)90044-1.

31. Drachey, L. A., Kaminskaya, O. P., Konstantinov, A. A., Kotova, E. A., Mamedov, M. D., Samuilov, V. D., Semenov, A. Y., and Skulachev, V. P. (1986) The effect of cytochrome c, hexammineruthenium and ubiquinone-10 on the kinetics of photoelectric responses of Rhodospirillum rubrum reaction centres, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 848, 137-146, doi: 10.1016/0005-2728(86)90169-6.

32. Kaminskaya, O. P., Drachev, L. A., Konstantinov, A. A., Semenov, A. Y., and Skulachev, V. P. (1986) Electrogenic reduction of the secondary quinone acceptor in chromatophores of Rhodospirillum rubrum: rapid kinetics measurements, FEBS Lett., 202, 224-228, doi: 10.1016/0014-5793(86)80691-3.

33. Drachev, L. A., Kaurov, B. S., Mamedov, M. D., Mulkidjanian, A. Y., Semenov, A. Y., Shinkarev, V. P., Skulachev, V. P., and Verkhovsky, M. I. (1989) Flash-induced electrogenic events in the photosynthetic reaction center and bc1 complexes of Rhodobacter sphaeroides chromatophores, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 973, 189-197, doi: 10.1016/S0005-2728(89)80421-9.

34. Mamedov, M. D., Mamedova, A. A., Chamorovsky, S. K., and Semenov, A. Y. (2001) Electrogenic reduction of the primary electron donor P700 by plastocyanin in photosystem I complexes, FEBS Lett., 500, 172-176, doi: 10.1016/S0014-5793(01)02615-1.

35. Mamedov, M. D., Gourovskaya, K. N., Vassiliev, I. R., Golbeck, J. H., and Sememov, A. Y. (1998) Electrogenicity accompanies photoreduction of the iron-sulfur clusters FA and FB in photosystem I, FEBS Lett., 431, 219-223, doi: 10.1016/S0014-5793(98)00759-5.

36. Чаморовский К., Чаморовский С., Семенов А. (2005) Диэлектрические и фотоэлектрические свойства фотосинтетических реакционных центров, Биохимия, 70, 315-322.

37. Semenov, A. Y., Mamedov, M. D., and Chamorovsky, S. K. (2006) Electrogenic reactions associated with electron transfer in photosystem I, Photosystem I: The Light-driven Plastocyanin: Ferredoxin Oxidoreductase, Springer, p. 319-338, doi: 10.1007/978-1-4020-4256-0_21.

38. Ptushenko, V. V, Cherepanov, D. A., Krishtalik, L. I., and Semenov, A. Y. (2008) Semi-continuum electrostatic calculations of redox potentials in photosystem I, Photosynth. Res., 97, 55-74, doi: 10.1007/s11120-008-9309-y.

39. Krishtalik, L. I. (1989) Dielectric constant in calculations of the electrostatics of biopolymers, J. Theor. Biol., 139, 143-154, doi: 10.1016/S0022-5193(89)80097-9.

40. Krishtalik, L. I., Kuznetsov, A. M., and Mertz, E. L. (1997) Electrostatics of proteins: description in terms of two dielectric constants simultaneously, Proteins Struct. Funct. Bioinformatics, 28, 174-182, doi: 10.1002/(SICI)1097-0134(199706)28:2<174::AID-PROT6>3.0.CO;2-F.

41. Brzezinski, P., Okamura, M. Y., and Feher, G. (1992) Structural changes following the formation of D+ QA in bacterial reaction centers: measurement of light-induced electrogenic events in RCs incorporated in a phospholipid monolayer, The Photosynthetic Bacterial Reaction Center II: Structure, Spectroscopy and Dynamics, pp. 321-330, doi: 10.1007/978-1-4615-3050-3_36.

42. Sigfridsson, K., Hansson, O., and Brzezinski, P. (1995) Electrogenic light reactions in photosystem I: resolution of electron-transfer rates between the iron-sulfur centers, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 92, 3458-3462, doi: 10.1073/pnas.92.8.3458.

43. Haumann, M., Mulkidjanian, A., and Junge, W. (1997) Electrogenicity of electron and proton transfer at the oxidizing side of photosystem II, Biochemistry, 36, 9304-9315, doi: 10.1021/bi963114p.

44. Wikström, M., and Verkhovsky, M. I. (2007) Mechanism and energetics of proton translocation by the respiratory heme-copper oxidases, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 1767, 1200-1214, doi: 10.1016/j.bbabio.2007.06.008.

45. Beinert, H. (1992) Trails of inquiry and thought leading toward today’s bioenergetics, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 1101, 125-133, doi: 10.1016/S0005-2728(05)80002-7.