БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 12, с. 2012–2018

ГИПОТЕЗА

УДК 57.011

Врождённый иммунитет и феноптоз

© 2022 Б.В. Черняк 1*bchernyak1@gmail.com, К.Г. Лямзаев 1,2lyamzaev@gmail.com

НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия

Российский геронтологический научно-клинический центр, Российский национальный исследовательский медицинский университет имени Н.И. Пирогова Министерства здравоохранения Российской Федерации, 129226 Москва, Россия

Поступила в редакцию 24.10.2022
После доработки 14.11.2022
Принята к публикации 14.11.2022

DOI: 10.31857/S032097252212017X

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: патоген-ассоциированные молекулярные паттерны (PAMPs), повреждение-ассоциированные молекулярные паттерны (DAMPs), митохондриально-направленные антиоксиданты, воспаление, инфламмасома, запрограммированная гибель, феноптоз.

Статья на английском языке опубликована в режиме Open Access (открытого доступа) на сайте издательства Springer. DOI: 10.1134/S0006297922120185.

Аннотация

Представлена гипотеза, согласно которой основным механизмом реализации феноптоза (запрограммированной гибели организма) служит активация реакций врождённой иммунной системы. В подтверждение гипотезы обсуждаются: (1) данные об активном выбросе из клетки сигнальных молекул, вызывающих избыточное воспаление; (2) данные об участии митохондриальной продукции активных форм кислорода в иммунном ответе.

Финансирование

Работа выполнена в рамках Госзадания «Исследование механизмов преобразования энергии в мембранных системах, связанных с циклическим переносом ионов водорода и натрия ферментами электрон-транспортных цепей, механизмов продукции активных форм кислорода и их роли в физиологии клетки» (АААА-А19-119031390114-5).

Вклад авторов

Б.В.Ч. выдвинул обсуждаемую гипотезу, Б.В.Ч. и К.Г.Л. работали над текстом, К.Г.Л. создал схему, иллюстрирующую гипотезу.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Skulachev, V. P. (1999) Phenoptosis: programmed death of an organism, Biochemistry (Moscow), 64, 1418-1426.

2. Skulachev, V. P. (1997) Aging is a specific biological function rather than the result of a disorder in complex living systems: biochemical evidence in support of Weismann’s hypothesis, Biochemistry (Moscow), 62, 1191-1195.

3. Skulachev, V. P., Shilovsky, G. A., Putyatina, T. S., Popov, N. A., Markov, A. V., Skulachev, M. V., and Sadovnichii, V. A. (2020) Perspectives of Homo sapiens lifespan extension: focus on external or internal resources, Aging (Albany NY), 12, 5566-5584, doi: 10.18632/aging.102981.

4. Chernyak, B. V., Lyamzaev, K. G., and Mulkidjanian, A. Y. (2021) Innate immunity as an executor of the programmed death of individual organisms for the benefit of the entire population, Int. J. Mol. Sci., 22, 13480, doi: 10.3390/ijms222413480.

5. Janeway, C. A. (1989) Approaching the asymptote? Evolution and revolution in immunology, Cold Spring Harb. Symp. Quant. Biol., 54 Pt. 1, 1-13, doi: 10.1101/sqb.1989.054.01.003.

6. Lyamzaev, K. G., Zinovkin, R. A., and Chernyak, B. V. (2022) Extrusion of mitochondria: garbage clearance or cell–cell communication signals? J. Cell Physiol., 237, 2345-2356, doi: 10.1002/jcp.30711.

7. Andersson, U., Yang, H., and Harris, H. (2018) High-mobility group box 1 protein (HMGB1) operates as an alarmin outside as well as inside cells, Semin. Immunol., 38, 40-48, doi: 10.1016/j.smim.2018.02.011.

8. Aziz, M., Brenner, M., and Wang, P. (2019) Extracellular CIRP (eCIRP) and inflammation, J. Leukoc. Biol., 106, 133-146, doi: 10.1002/JLB.3MIR1118-443R.

9. Denning, N. L., Aziz, M., Gurien, S. D., and Wang, P. (2019) DAMPs and NETs in sepsis, Front. Immunol., 10, 2536, doi: 10.3389/fimmu.2019.02536.

10. Vorobjeva, N., Prikhodko, A., Galkin, I., Pletjushkina, O., Zinovkin, R., Sud’ina, G., Chernyak, B., and Pinegin, B. (2017) Mitochondrial reactive oxygen species are involved in chemoattractant-induced oxidative burst and degranulation of human neutrophils in vitro, Eur. J. Cell. Biol., 96, 254-265, doi: 10.1016/j.ejcb.2017.03.003.

11. Vorobjeva, N., Galkin, I., Pletjushkina, O., Golyshev, S., Zinovkin, R., Prikhodko, A., Pinegin, V., Kondratenko, I., Pinegin, B., and Chernyak, B. (2020) Mitochondrial permeability transition pore is involved in oxidative burst and NETosis of human neutrophils, Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis., 1866, 165664, doi: 10.1016/j.bbadis.2020.165664.

12. Yin, M., and O’Neill, L. A. J. (2021) The role of the electron transport chain in immunity, FASEB J., 35, e21974, doi: 10.1096/fj.202101161R.

13. Zinovkin, R. A., Romaschenko, V. P., Galkin, I. I., Zakharova, V. V., Pletjushkina, O. Y., Chernyak, B. V., and Popova, E. N. (2014) Role of mitochondrial reactive oxygen species in age-related inflammatory activation of endothelium, Aging (Albany NY), 6, 661-674, doi: 10.18632/aging.100685.

14. Zhou, R., Yazdi, A. S., Menu, P., and Tschopp, J. (2011) A role for mitochondria in NLRP3 inflammasome activation, Nature, 469, 221-225, doi: 10.1038/nature09663.

15. Skulachev, V. P., Anisimov, V. N., Antonenko, Y. N., Bakeeva, L. E., Chernyak, B. V., Erichev, V. P., Filenko, O. F., Kalinina, N. I., Kapelko, V. I., and Kolosova, N. G. (2009) An attempt to prevent senescence: a mitochondrial approach, Biochim. Biophys. Acta, 1787, 437-461, doi: 10.1016/j.bbabio.2008.12.008.

16. Zakharova, V. V., Pletjushkina, O. Y., Galkin, I. I., Zinovkin, R. A., Chernyak, B. V., Krysko, D. V., Bachert, C., Krysko, O., Skulachev, V. P., and Popova, E. N. (2017) Low concentration of uncouplers of oxidative phosphorylation decreases the TNF-induced endothelial permeability and lethality in mice, Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis., 1863, 968-977, doi: 10.1016/j.bbadis.2017.01.024.

17. Plotnikov, E. Y., Morosanova, M. A., Pevzner, I. B., Zorova, L. D., Manskikh, V. N., Pulkova, N. V., Galkina, S. I., Skulachev, V. P., and Zorov, D. B. (2013) Protective effect of mitochondria-targeted antioxidants in an acute bacterial infection, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 110, E3100-3108, doi: 10.1073/pnas.1307096110.

18. Conti, V., Izzo, V., Corbi, G., Russomanno, G., Manzo, V., De Lise, F., Di Donato, A., and Filippelli, A. (2016) Antioxidant supplementation in the treatment of aging-associated diseases, Front. Pharmacol., 7, 24, doi: 10.3389/fphar.2016.00024.

19. Anisimov, V. N., Bakeeva, L. E., Egormin, P. A., Filenko, O. F., Isakova, E. F., Manskikh, V. N., Mikhelson, V. M., Panteleeva, A. A., Pasyukova, E. G., Pilipenko, D. I., Piskunova, T. S., Popovich, I. G., Roshchina, N. V., Rybina, O. Y., Saprunova, V. B., Samoylova, T. A., Semenchenko, A. V., Skulachev, M. V., Spivak, I. M., Tsybul’ko, E. A., Tyndyk, M. L., Vyssokikh, M. Y., Yurova, M. N., Zabezhinsky, M. A., and Skulachev, V. P. (2008) Mitochondria-targeted plastoquinone derivatives as tools to interrupt execution of the aging program. 5. SkQ1 prolongs lifespan and prevents development of traits of senescence, Biochemistry (Moscow), 73, 1329-1342, doi: 10.1134/s0006297908120055.

20. Anisimov, V. N., Egorov, M. V., Krasilshchikova, M. S., Lyamzaev, K. G., Manskikh, V. N., Moshkin, M. P., Novikov, E. A., Popovich, I. G., Rogovin, K. A., Shabalina, I. G., Shekarova, O. N., Skulachev, M. V., Titova, T. V., Vygodin, V. A., Vyssokikh, M. Y., Yurova, M. N., Zabezhinsky, M. A., and Skulachev, V. P. (2011) Effects of the mitochondria-targeted antioxidant SkQ1 on lifespan of rodents, Aging (Albany NY), 3, 1110-1119, doi: 10.18632/aging.100404.

21. Shabalina, I. G., Vyssokikh, M. Y., Gibanova, N., Csikasz, R. I., Edgar, D., Hallden-Waldemarson, A., Rozhdestvenskaya, Z., Bakeeva, L. E., Vays, V. B., Pustovidko, A. V., Skulachev, M. V., Cannon, B., Skulachev, V. P., and Nedergaard, J. (2017) Improved health-span and lifespan in mtDNA mutator mice treated with the mitochondrially targeted antioxidant SkQ1, Aging (Albany NY), 9, 315-339, doi: 10.18632/aging.101174.

22. Franceschi, C., Garagnani, P., Parini, P., Giuliani, C., and Santoro, A. (2018) Inflammaging: a new immune-metabolic viewpoint for age-related diseases, Nat. Rev. Endocrinol., 14, 576-590, doi: 10.1038/s41574-018-0059-4.

23. Fabian, D. K., Garschall, K., Klepsatel, P., Santos-Matos, G., Sucena, É., Kapun, M., Lemaitre, B., Schlötterer, C., Arking, R., and Flatt, T. (2018) Evolution of longevity improves immunity in Drosophila, Evol. Lett., 2, 567-579, doi: 10.1002/evl3.89.

24. Banerjee, A., Baker, M. L., Kulcsar, K., Misra, V., Plowright, R., and Mossman, K. (2020) Novel insights into immune systems of bats, Front. Immunol., 11, 26, doi: 10.3389/fimmu.2020.00026.

25. Hilton, H. G., Rubinstein, N. D., Janki, P., Ireland, A. T., Bernstein, N., Fong, N. L., Wright, K. M., Smith, M., Finkle, D., Martin-McNulty, B., Roy, M., Imai, D. M., Jojic, V., and Buffenstein, R. (2019) Single-cell transcriptomics of the naked mole-rat reveals unexpected features of mammalian immunity, PLoS Biol., 17, e3000528, doi: 10.1371/journal.pbio.3000528.

26. Oka, K., Fujioka, S., Kawamura, Y., Komohara, Y., Chujo, T., Sekiguchi, K., Yamamura, Y., Oiwa, Y., Omamiuda-Ishikawa, N., Komaki, S., Sutoh, Y., Sakurai, S., Tomizawa, K., Bono, H., Shimizu, A., Araki, K., Yamamoto, T., Yamada, Y., Oshiumi, H., and Miura, K. (2022) Resistance to chemical carcinogenesis induction via a dampened inflammatory response in naked mole-rats, Commun. Biol., 5, 287, doi: 10.1038/s42003-022-03241-y.

27. Emmrich, S., Tolibzoda Zakusilo, F., Trapp, A., Zhou, X., Zhang, Q., Irving, E. M., Drage, M. G., Zhang, Z., Gladyshev, V. N., Seluanov, A., and Gorbunova, V. (2021) Ectopic cervical thymi and no thymic involution until midlife in naked mole rats, Aging Cell, 20, e13477, doi: 10.1111/acel.13477.

28. Izraelson, M., Metsger, M., Davydov, A. N., Shagina, I. A., Dronina, M. A., Obraztsova, A. S., Miskevich, D. A., Mamedov, I. Z., Volchkova, L. N., Nakonechnaya, T. O., Shugay, M., Bolotin, D. A., Staroverov, D. B., Sharonov, G. V., Kondratyuk, E. Y., Zagaynova, E. V., Lukyanov, S., Shams, I., Britanova, O. V., and Chudakov, D. M. (2021) Distinct organization of adaptive immunity in the long-lived rodent Spalax galili, Nat. Aging, 1, 179-189, doi: 10.1038/s43587-021-00029-3.