БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 12, с. 1928–1946

УДК 577.24

Многогранный нотобранхиус

Обзор

© 2022 Е.В. Булавкина 1,2, А.А. Кудрявцев 2, М.А. Гончарова 2, М.С. Ланцова 2, А.И. Шувалова 2, М.А. Ковалев 2, А.В. Кудрявцева 1,2*rhizamoeba@mail.ru

Институт молекулярной биологии имени В.А. Энгельгардта РАН, Центр высокоточного редактирования и генетических технологий для биомедицины, 119991 Москва, Россия

Институт молекулярной биологии имени В.А. Энгельгардта РАН, лаборатория постгеномных исследований, 119991 Москва, Россия

Поступила в редакцию 03.11.2022
После доработки 11.11.2022
Принята к публикации 11.11.2022

DOI: 10.31857/S0320972522120120

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: старение, животные модели старения, Nothobranchius, возраст-зависимые заболевания, диапауза, нейродегенерация, продолжительность жизни, долголетие, видообразование, кариотип, стресс.

Статья на английском языке опубликована в режиме Open Access (открытого доступа) на сайте издательства Springer. DOI: 10.1134/S0006297922120136.

Аннотация

Научный интерес к короткоцикловым рыбам рода Nothobranchius с каждым годом стремительно возрастает. Всесторонне исследуются самые разные аспекты жизнедеятельности этих икромечущих карпозубых и особенно их старение. Обитание в пересыхающих водоёмах Африки редко позволяет нотобранхиусам пережить более одного сезона дождей, поэтому естественный отбор не был направлен на длительное выживание взрослых особей, что привело к снижению эффективности системы репарации ДНК. Старение нотобранхиусов изучается как в норме, так и при воздействии потенциальных геропротекторов, а также генетических модификаций. Большая часть биогеронтологических исследований проводится на Nothobranchius furzeri (изолят GRZ) с продолжительностью жизни 3–7 месяцев. Однако перечень модельных видов нотобранхиусов существенно шире, а спектр передовых научных направлений с их участием выходит далеко за пределы геронтологии. В обзоре рассматриваются наиболее интересные и перспективные направления, развивающиеся благодаря рыбам рода Nothobranchius. Затрагиваются как классические исследования, связанные с контролем продолжительности жизни, так и относительно новые, включающие специфику протекания диапаузы, сложности систематики и филогении, становление механизмов определения пола, изменение количества хромосом, появление в геноме множества повторяющихся последовательностей ДНК, когнитивно-поведенческие особенности и социальную стратификацию, а также методические сложности при работе с нотобранхиусами.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

Финансирование

Работа выполнена при поддержке Министерства науки и высшего образования РФ, Соглашение № 075-15-2019-1660.

Вклад авторов

А.В. Кудрявцева, Е.В. Булавкина – концепция и руководство работой; Е.В. Булавкина, М.А. Гончарова, А.И. Шувалова – подготовка иллюстраций. Все авторы участвовали в анализе литературы и написании обзора.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических норм

Все процедуры, выполненные в исследованиях с участием животных, соответствовали этическим стандартам учреждения, в котором проводились исследования, и утверждённым правовым актам РФ и международных организаций.

Список литературы

1. Cellerino, A., Valenzano, D. R., and Reichard, M. (2016) From the bush to the bench: the annual Nothobranchius fishes as a new model system in biology, Biol. Rev., 91, 511-533, doi: 10.1111/brv.12183.

2. Hu, C.-K., and Brunet, A. (2018) The African turquoise killifish: a research organism to study vertebrate aging and diapause, Aging Cell, 17, e12757, doi: 10.1111/acel.12757.

3. Poeschla, M., and Valenzano, D. R. (2020) The turquoise killifish: a genetically tractable model for the study of aging, J. Exp. Biol., 223, jeb209296, doi: 10.1242/jeb.209296.

4. Butylina, M., Föger-Samwald, U., Gamsjaeger, S., Wahl-Figlash, K., Kothmayer, M., Paschalis, E. P., Pusch, O., and Pietschmann, P. (2022) Nothobranchius furzeri, the turquoise killifish: a model of age-related osteoporosis? Gerontology, 1-13, doi: 10.1159/000524300.

5. Dance, A. (2016) Live fast, die young, Nature, 535, 453-455, doi: 10.1038/535453a.

6. Valdesalici, S., and Cellerino, A. (2003) Extremely short lifespan in the annual fish Nothobranchius furzeri, Proc. Biol. Sci., 270, doi: 10.1098/rsbl.2003.0048.

7. Dong, Y., Cui, P., Li, Z., and Zhang, S. (2017) Aging asymmetry: systematic survey of changes in age-related biomarkers in the annual fish Nothobranchius guentheri, Fish Physiol. Biochem., 43, 309-319, doi: 10.1007/s10695-016-0288-1.

8. Li, C., Song, L., Zhou, Y., Yuan, J., and Zhang, S. (2022) Identification of Isthmin1 in the small annual fish, Nothobranchius guentheri, as a novel biomarker of aging and its potential rejuvenation activity, Biogerontology, 23, 99-114, doi: 10.1007/s10522-021-09948-5.

9. Zhikrevetskaya, S., Peregudova, D., Danilov, A., Plyusnina, E., Krasnov, G., Dmitriev, A., Kudryavtseva, A., Shaposhnikov, M., and Moskalev, A. (2015) Effect of low doses (5-40 cGy) of gamma-irradiation on lifespan and stress-related genes expression profile in Drosophila melanogaster, PLoS One, 10, e0133840, doi: 10.1371/journal.pone.0133840.

10. Proshkina, E. N., Shaposhnikov, M. V., Sadritdinova, A. F., Kudryavtseva, A. V., and Moskalev, A. A. (2015) Basic mechanisms of longevity: A case study of Drosophila pro-longevity genes, Ageing Res. Rev., 24, 218-231, doi: 10.1016/j.arr.2015.08.005.

11. Proshkina, E., Lashmanova, E., Dobrovolskaya, E., Zemskaya, N., Kudryavtseva, A., Shaposhnikov, M., and Moskalev, A. (2016) Geroprotective and radioprotective activity of quercetin, (–)-epicatechin, and ibuprofen in Drosophila melanogaster, Front. Pharmacol., 7, doi: 10.3389/fphar.2016.00505.

12. Moskalev, A., Shaposhnikov, M., Proshkina, E., Belyi, A., Fedintsev, A., Zhikrivetskaya, S., Guvatova, Z., Sadritdinova, A., Snezhkina, A., Krasnov, G., and Kudryavtseva, A. (2016) The influence of pro-longevity gene Gclc overexpression on the age-dependent changes in Drosophila transcriptome and biological functions, BMC Genomics, 17, 1046, doi: 10.1186/s12864-016-3356-0.

13. Lashmanova, E., Zemskaya, N., Proshkina, E., Kudryavtseva, A., Volosnikova, M., Marusich, E., Leonov, S., Zhavoronkov, A., and Moskalev, A. (2017) The evaluation of geroprotective effects of selected flavonoids in Drosophila melanogaster and Caenorhabditis elegans, Front. Pharmacol., 8, 884, doi: 10.3389/fphar.2017.00884.

14. Yuan, R., Tsaih, S. W., Petkova, S. B., Marin de Evsikova, C., Xing, S., Marion, M. A., Bogue, M. A., Mills, K. D., Peters, L. L., Bult, C. J., Rosen, C. J., Sundberg, J. P., Harrison, D. E., Churchill, G. A., and Paigen, B. (2009) Aging in inbred strains of mice: study design and interim report on median lifespans and circulating IGF1 levels: median lifespans and IGF1 levels of 31 inbred strains, Aging Cell, 8, 277-287, doi: 10.1111/j.1474-9726.2009.00478.x.

15. Seidel, J., and Valenzano, D. R. (2018) The role of the gut microbiome during host ageing, F1000Research, 7, 1086, doi: 10.12688/f1000research.15121.1.

16. Smith, P., Willemsen, D., Popkes, M., Metge, F., Gandiwa, E., Reichard, M., and Valenzano, D. R. (2017) Regulation of life span by the gut microbiota in the short-lived African turquoise killifish, eLife, 6, e27014, doi: 10.7554/eLife.27014.

17. Bakhtogarimov, I. R., Kudryavtseva, A. V., Krasnov, G. S., Gladysh, N. S., Volodin, V. V., Kudryavtsev, A. A., Bulavkina, E. V., Goncharova, M. A., Ledyaeva, V. S., Pastukhov, I. S., Vershinina, Y. S., Starkova, A. M., Snezhkina, A. V., Shuvalova, A. I., Pavlov, V. S., Nikiforov-Nikishin, D. L., Moskalev, A. A., and Guvatova, Z. G. (2022) The effect of meclofenoxate on the transcriptome of aging brain of Nothobranchius guentheri annual killifish, Int. J. Mol. Sci., 23, 2491, doi: 10.3390/ijms23052491.

18. Guvatova, Z. G., Fedorova, M. S., Vershinina, Y. S., Pudova, E. A., Lipatova, A. V., Volodin, V. V., Gladysh, N. S., Tokarev, A. T., Kornev, A. B., Pavlov, V. S., Bakhtogarimov, I. R., Krysanov, E. Y., Moskalev, A. A., Krasnov, G. S., and Kudryavtseva, A. V. (2021) De novo transcriptome profiling of brain tissue from the annual killifish Nothobranchius guentheri, Life, 11, 137, doi: 10.3390/life11020137.

19. Gao, X., Cai, T., Lin, Y., Zhu, R., Hao, W., Guo, S., and Hu, G. (2022) The function of glucose metabolism in embryonic diapause of annual killifish, Comp. Biochem. Physiol. Part D Genomics Proteomics, 42, 100965, doi: 10.1016/j.cbd.2022.100965.

20. Romney, A. L., and Podrabsky, J. E. (2017) Transcriptomic analysis of maternally provisioned cues for phenotypic plasticity in the annual killifish, Austrofundulus limnaeus, EvoDevo, 8, 6, doi: 10.1186/s13227-017-0069-7.

21. Romney, A. L. T., Davis, E. M., Corona, M. M., Wagner, J. T., and Podrabsky, J. E. (2018) Temperature-dependent vitamin D signaling regulates developmental trajectory associated with diapause in an annual killifish, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 115, 12763-12768, doi: 10.1073/pnas.1804590115.

22. Van der Merwe, P.W., Cotterill, F. P. D., Kandziora, M., Watters, B. R., Nagy, B., Genade, T., Flügel, T. J., Svendsen, D. S., and Bellstedt, D. U. (2021) Genomic fingerprints of palaeogeographic history: The tempo and mode of rift tectonics across tropical Africa has shaped the diversification of the killifish genus Nothobranchius (Teleostei: Cyprinodontiformes), Mol. Phylogenet. Evol., 158, 106988, doi: 10.1016/j.ympev.2020.106988.

23. Whitlock, M. C., and Phillips, P. C. (2014) Drift: Introduction, in eLS, 1st ed., John Wiley & Sons, Ltd, doi: 10.1002/9780470015902.a0001698.pub2.

24. Lambert, J. W., Reichard, M., and Pincheira-Donoso, D. (2019) Live fast, diversify non-adaptively: evolutionary diversification of exceptionally short-lived annual killifishes, BMC Evol. Biol., 19, 10, doi: 10.1186/s12862-019-1344-0.

25. Costa, W. J. E. M. (2017) Taxonomic revision of the seasonal killifish genus Nothobranchius from Zanzibar, East Africa (Cyprinodontoidei: Aplocheilidae), J. Nat. Hist., 51, 1609-1624, doi: 10.1080/00222933.2017.1330976.

26. Watters, B. R., Nagy, B., van der Merwe, P. D. W., Cotterill, F. P. D., and Bellstedt, D. U. (2022) Review of the Nothobranchius taeniopygus species group from central and western Tanzania with descriptions of five new species and redescription of Nothobranchius taeniopygus (Teleostei: Nothobranchiidae), DE: Verlag Dr. Friedrich Pfeil, 2019. Accessed: Oct. 27, 2022, doi: 10.23788/IEF-1110.

27. Nagy, B., Watters, B. R., and Raspopova, A. A. (2021) Nothobranchius nikiforovi, a new species of seasonal killifish from the lower Matandu drainage in south-eastern coastal Tanzania (Cyprinodontiformes: Nothobranchiidae), Zootaxa, 4950, 103-122, doi: 10.11646/zootaxa.4950.1.5.

28. Shidlovskiy, K. M., Watters, B. R., and Wildekamp, R. H. (2019) Notes on the annual killifish species Nothobranchius rachovii (Cyprinodontiformes; Nothobranchiidae) with the description of two new species, Zootaxa, 2724, 37, doi: 10.11646/zootaxa.2724.1.3.

29. Nagy, B. (2018) Nothobranchius ditte, a new species of annual killifish from the Lake Mweru basin in the Democratic Republic of the Congo (Teleostei: Nothobranchiidae), Ichthyol. Explor. Freshw., 28, 115-134.

30. Arai, R. (2011) Fish Karyotypes, Tokyo, Springer Japan, doi: 10.1007/978-4-431-53877-6.

31. Navarro, A., and Barton, N. H. (2003) Chromosomal speciation and molecular divergence – accelerated evolution in rearranged chromosomes, Science, 300, 321-324, doi: 10.1126/science.1080600.

32. Kirkpatrick, M., and Barton, N. (2006) Chromosome inversions, local adaptation and speciation, Genetics, 173, 419-434, doi: 10.1534/genetics.105.047985.

33. Noor, M. A. F., Grams, K. L., Bertucci, L. A., and Reiland, J. (2001) Chromosomal inversions and the reproductive isolation of species, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 98, 12084-12088, doi: 10.1073/pnas.221274498.

34. Rieseberg, L. H. (2001) Chromosomal rearrangements and speciation, Trends Ecol. Evol., 16, 351-358, doi: 10.1016/S0169-5347(01)02187-5.

35. Krysanov, E., and Demidova, T. (2018) Extensive karyotype variability of African fish genus Nothobranchius (Cyprinodontiformes), Comp. Cytogenet., 12, 387-402, doi: 10.3897/CompCytogen.v12i3.25092.

36. Krysanov, E., Demidova, T., and Nagy, B. (2016) Divergent karyotypes of the annual killifish genus Nothobranchius (Cyprinodontiformes, Nothobranchiidae), Comp. Cytogenet., 10, 439-445, doi: 10.3897/CompCytogen.v10i3.9863.

37. Dorn, A., Musilová, Z., Platzer, M., Reichwald, K., and Cellerino, A. (2014) The strange case of East African annual fishes: aridification correlates with diversification for a savannah aquatic group? BMC Evol. Biol., 14, 210, doi: 10.1186/s12862-014-0210-3.

38. Ewulonu, U. K., Haas, R., and Turner, B. J. (1985) A multiple sex chromosome system in the annual killifish, Nothobranchius guentheri, Copeia, 1985, 503, doi: 10.2307/1444868.

39. Kitano, J., and Peichel, C. L. (2012) Turnover of sex chromosomes and speciation in fishes, Environ. Biol. Fishes, 94, 549-558, doi: 10.1007/s10641-011-9853-8.

40. Costa, W. J. E. M. (2018) Comparative morphology, phylogeny and classification of African seasonal killifishes of the tribe Nothobranchiini (Cyprinodontiformes: Aplocheilidae), Zool. J. Linn. Soc., 184, 115-135, doi: 10.1093/zoolinnean/zlx102.

41. Reichwald, K., Petzold, A., Koch, P., Downie, B. R., Hartmann, N., Pietsch, S., Baumgart, M., Chalopin, D., Felder, M., Bens, M., Sahm, A., Szafranski, K., Taudien, S., Groth, M., Arisi, I., Weise, A., Bhatt, S. S., Sharma, V., Kraus, J. M., Schmid, F., Priebe, S., Liehr, T., Görlach, M., Than, M. E., Hiller, M., Kestler, H. A., Volff, J. N., Schartl, M., Cellerino, A., Englert, C., and Platzer, M. (2015) Insights into sex chromosome evolution and aging from the genome of a short-lived fish, Cell, 163, 1527-1538, doi: 10.1016/j.cell.2015.10.071.

42. Nikiforov-Nikishin, A., Smorodinskaya, S., Kochetkov, N., Nikiforov-Nikishin, D., Danilenko, V., Bugaev, O., Vatlin, A., Abrosimova, N., Antipov, S., Kudryavtsev, A., and Klimov, V. (2022) Effects of three feed additives on the culturable microbiota composition and histology of the anterior and posterior intestines of Zebrafish (Danio rerio), Animals, 12, 2424, doi: 10.3390/ani12182424.

43. Cui, R., Willemsen, D., and Valenzano, D. R. (2020) Nothobranchius furzeri (African Turquoise Killifish), Trends Genet., 36, 540-541, doi: 10.1016/j.tig.2020.01.012.

44. Terzibasi Tozzini, E., and Cellerino, A. (2020) Nothobranchius annual killifishes, EvoDevo, 11, 25, doi: 10.1186/s13227-020-00170-x.

45. Sahm, A., Platzer, M., and Cellerino, A. (2016) Outgroups and positive selection: the Nothobranchius furzeri case, Trends Genet., 32, 523-525, doi: 10.1016/j.tig.2016.06.002.

46. Mustafin, R. N., and Khusnutdinova, E. K. (2019) The role of transposable elements in the ecological morphogenesis under the influence of stress, Vavilov J. Genet. Breed, 23, 380-389, doi: 10.18699/VJ19.506.

47. Polačik, M., Vrtílek, M., Reichard, M., Žák, J., Blažek, R., and Podrabsky, J. (2021) Embryo ecology: Developmental synchrony and asynchrony in the embryonic development of wild annual fish populations, Ecol. Evol., 11, 4945-4956, doi: 10.1002/ece3.7402.

48. Duerr, J. M., and Podrabsky, J. E. (2010) Mitochondrial physiology of diapausing and developing embryos of the annual killifish Austrofundulus limnaeus: implications for extreme anoxia tolerance, J. Comp. Physiol. B, 180, 991-1003, doi: 10.1007/s00360-010-0478-6.

49. Podrabsky, J. E., Garrett, I. D. F., and Kohl, Z. F. (2010) Alternative developmental pathways associated with diapause regulated by temperature and maternal influences in embryos of the annual killifish Austrofundulus limnaeus, J. Exp. Biol., 213, 3280-3288, doi: 10.1242/jeb.045906.

50. Matias, J. R., and Adrias, A. Q. (2010) The use of annual killifish in the biocontrol of the aquatic stages of mosquitoes in temporary bodies of fresh water; a potential new tool in vector control, Parasit. Vectors, 3, 46, doi: 10.1186/1756-3305-3-46.

51. Briffa, M., and Weiss, A. (2010) Animal personality, Curr. Biol., 20, R912-R914, doi: 10.1016/j.cub.2010.09.019.

52. Biro, P. A., Adriaenssens, B., and Sampson, P. (2014) Individual and sex-specific differences in intrinsic growth rate covary with consistent individual differences in behaviour, J. Anim. Ecol., 83, 1186-1195, doi: 10.1111/1365-2656.12210.

53. Budaev, S., and Brown, C. (2011) Personality Traits and Behaviour, in Fish Cognition and Behavior (Brown, C., Laland, K., and Krause, J., eds) 1st Edn., Wiley, pp. 135-165, doi: 10.1002/9781444342536.ch7.

54. Thoré, E. S. J., Steenaerts, L., Philippe, C., Grégoir, A., Brendonck, L., and Pinceel, T. (2018) Individual behavioral variation reflects personality divergence in the upcoming model organism Nothobranchius furzeri, Ecol. Evol., 8, 8448-8457, doi: 10.1002/ece3.4356.

55. Jolles, J. W., King, A. J., and Killen, S. S. (2020) The role of individual heterogeneity in collective animal behaviour, Trends Ecol. Evol., 35, 278-291, doi: 10.1016/j.tree.2019.11.001.

56. Nikiforov-Nikishin, D. L., Kochetkov, N. I., Mikodina, E. V., Nikiforov-Nikishin, A. L., Simakov, Y. G., Golovacheva, N. A., Gorbunov, A. V., Chebotarev, S. N., Kirichenko, E. Y., Zabiyaka, I. Y., Pastukhov, I. S., and Bren, A. B. (2022) Evaluation of age-dependent changes in the coloration of male killifish Nothobranchius guentheri using new photoprocessing methods, Biology, 11, 205, doi: 10.3390/biology11020205.

57. McMahon, S. J., Munday, P. L., Wong, M. Y. L., and Donelson, J. M. (2019) Elevated CO2 and food ration affect growth but not the size-based hierarchy of a reef fish, Sci. Rep., 9, 19706, doi: 10.1038/s41598-019-56002-z.

58. Blažek, R., Polačik, M., and Reichard, M. (2013) Rapid growth, early maturation and short generation time in African annual fishes, EvoDevo, 4, 24, doi: 10.1186/2041-9139-4-24.

59. Fonseca, A. P. da, Volcan, M. V., Romano, L. A., and Robaldo, R. B. (2018) Metaplasia in swim bladder epithelium of the endangered annual fish Austrolebias nigrofasciatus (Cyprinodontiformes: Rivulidae) results in inadequate swimming and delayed growth, Neotropical Ichthyol., 16, doi: 10.1590/1982-0224-20170038.

60. Geyfman, M., and Andersen, B. (2010) Clock genes, hair growth and aging, Aging, 2, 122-128, doi: 10.18632/aging.100130.

61. Wendler, S., Hartmann, N., Hoppe, B., and Englert, C. (2015) Age‐dependent decline in fin regenerative capacity in the short-lived fish Nothobranchius furzeri, Aging Cell, 14, 857-866, doi: 10.1111/acel.12367.

62. Di Cicco, E., Tozzini, E. T., Rossi, G., and Cellerino, A. (2011) The short-lived annual fish Nothobranchius furzeri shows a typical teleost aging process reinforced by high incidence of age-dependent neoplasias, Exp. Gerontol., 46, 249-256, doi: 10.1016/j.exger.2010.10.011.

63. Pompei, F., Polkanov, M., and Wilson, R. (2001) Age distribution of cancer in mice: the incidence turnover at old age, Toxicol. Ind. Health, 17, 7-16, doi: 10.1191/0748233701th091oa.

64. De Magalhães, J. P. (2013) How ageing processes influence cancer, Nat. Rev. Cancer, 13, 357-365, doi: 10.1038/nrc3497.

65. Nordenstedt, H., White, D. L., and El-Serag, H. B. (2010) The changing pattern of epidemiology in hepatocellular carcinoma, Dig. Liver Dis., 42, S206-S214, doi: 10.1016/S1590-8658(10)60507-5.

66. Vanhooren, V., and Libert, C. (2013) The mouse as a model organism in aging research: Usefulness, pitfalls and possibilities, Ageing Res. Rev., 12, 8-21, doi: 10.1016/j.arr.2012.03.010.

67. Valenzano, D. R., Benayoun, B. A., Singh, P. P., Zhang, E., Etter, P. D., Hu, C. K., Clément-Ziza, M., Willemsen, D., Cui, R., Harel, I., Machado, B. E., Yee, M. C., Sharp, S. C., Bustamante, C. D., Beyer, A., Johnson, E. A., and Brunet, A. (2015) The African Turquoise killifish genome provides insights into evolution and genetic architecture of lifespan, Cell, 163, 1539-1554, doi: 10.1016/j.cell.2015.11.008.

68. Benetos, A., Okuda, K., Lajemi, M., Kimura, M., Thomas, F., Skurnick, J., Labat, C., Bean, K., and Aviv, A. (2001) Telomere length as an indicator of biological aging: the gender effect and relation with pulse pressure and pulse wave velocity, Hypertension, 37, 381-385, doi: 10.1161/01.hyp.37.2.381.

69. Harley, C. B., Futcher, A. B., and Greider, C. W. (1990) Telomeres shorten during ageing of human fibroblasts, Nature, 345, 458-460, doi: 10.1038/345458a0.

70. López-Otín, C., Blasco, M. A., Partridge, L., Serrano, M., and Kroemer, G. (2013) The hallmarks of aging, Cell, 153, 1194-1217, doi: 10.1016/j.cell.2013.05.039.

71. Zhu, L., Hathcock, K. S., Hande, P., Lansdorp, P. M., Seldin, M. F., and Hodes, R. J. (1998) Telomere length regulation in mice is linked to a novel chromosome locus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 95, 8648-8653, doi: 10.1073/pnas.95.15.8648.

72. Hartmann, N., Reichwald, K., Lechel, A., Graf, M., Kirschner, J., Dorn, A., Terzibasi, E., Wellner, J., Platzer, M., Rudolph, K. L., Cellerino, A., and Englert, C. (2009) Telomeres shorten while Tert expression increases during ageing of the short-lived fish Nothobranchius furzeri, Mech. Ageing Dev., 130, 290-296, doi: 10.1016/j.mad.2009.01.003.

73. Harel, I., Benayoun, B. A., Machado, B., Singh, P. P., Hu, C. K., Pech, M. F., Valenzano, D. R., Zhang, E., Sharp, S. C., Artandi, S. E., and Brunet, A. (2015) A platform for rapid exploration of aging and diseases in a naturally short-lived vertebrate, Cell, 160, 1013-1026, doi: 10.1016/j.cell.2015.01.038.

74. Barazzoni, R., Short, K. R., and Nair, K. S. (2000) Effects of aging on mitochondrial DNA copy number and cytochromec oxidase gene expression in rat skeletal muscle, liver, and heart, J. Biol. Chem., 275, 3343-3347, doi: 10.1074/jbc.275.5.3343.

75. Tauchi, H., and Sato, T. (1968) Age changes in size and number of mitochondria of human hepatic cells, J. Gerontol., 23, 454-461, doi: 10.1093/geronj/23.4.454.

76. Yen, T.-C., Chen, Y.-S., King, K.-L., Yeh, S.-H., and Wei, Y.-H. (1989) Liver mitochondrial respiratory functions decline with age, Biochem. Biophys. Res. Commun., 165, 994-1003, doi: 10.1016/0006-291X(89)92701-0.

77. Yui, R., Ohno, Y., and Matsuura, E. T. (2003) Accumulation of deleted mitochondrial DNA in aging Drosophila melanogaster, Genes Genet. Syst., 78, 245-251, doi: 10.1266/ggs.78.245.

78. Tatarenkov, A., and Avise, J. C. (2007) Rapid concerted evolution in animal mitochondrial DNA, Proc. Biol. Sci., 274, 1795-1798, doi: 10.1098/rspb.2007.0169.

79. Bratic, A., and Larsson, N.-G. (2013) The role of mitochondria in aging, J. Clin. Invest., 123, 951-957, doi: 10.1172/JCI64125.

80. Vermulst, M., Wanagat, J., Kujoth, G. C., Bielas, J. H., Rabinovitch, P. S., Prolla, T. A., and Loeb, L. A. (2008) DNA deletions and clonal mutations drive premature aging in mitochondrial mutator mice, Nat. Genet., 40, 392-394, doi: 10.1038/ng.95.

81. Hartmann, N., Reichwald, K., Wittig, I., Dröse, S., Schmeisser, S., Lück, C., Hahn, C., Graf, M., Gausmann, U., Terzibasi, E., Cellerino, A., Ristow, M., Brandt, U., Platzer, M., and Englert, C. (2011) Mitochondrial DNA copy number and function decrease with age in the short-lived fish Nothobranchius furzeri: decline of mitochondrial function in aging fish, Aging Cell, 10, 824-831, doi: 10.1111/j.1474-9726.2011.00723.x.

82. Kelmer Sacramento, E., Kirkpatrick, J. M., Mazzetto, M., Baumgart, M., Bartolome, A., Di Sanzo, S., Caterino, C., Sanguanini, M., Papaevgeniou, N., Lefaki, M., Childs, D., Bagnoli, S., Terzibasi Tozzini, E., Di Fraia, D., Romanov, N., Sudmant, P. H., Huber, W., Chondrogianni, N., Vendruscolo, M., Cellerino, A., and Ori, A. (2020) Reduced proteasome activity in the aging brain results in ribosome stoichiometry loss and aggregation, Mol. Syst. Biol., 16, doi: 10.15252/msb.20209596.

83. Bagnoli, S., Fronte, B., Bibbiani, C., Terzibasi Tozzini, E., and Cellerino, A. (2022) Quantification of noradrenergic-, dopaminergic-, and tectal-neurons during aging in the short‐lived killifish Nothobranchius furzeri, Aging Cell, 21, doi: 10.1111/acel.13689.

84. Vanhunsel, S., Bergmans, S., Beckers, A., Etienne, I., Van Houcke, J., Seuntjens, E., Arckens, L., De Groef, L., and Moons, L. (2021) The killifish visual system as an in vivo model to study brain aging and rejuvenation, Npj Aging Mech. Dis., 7, 22, doi: 10.1038/s41514-021-00077-4.

85. Valenzano, D. R., Terzibasi, E., Genade, T., Cattaneo, A., Domenici, L., and Cellerino, A. (2006) Resveratrol prolongs lifespan and retards the onset of age-related markers in a short-lived vertebrate, Curr. Biol., 16, 296-300, doi: 10.1016/j.cub.2005.12.038.