БИОХИМИЯ, 2022, том 87, вып. 12, с. 1888–1896

УДК 576

Роль мёртвых клеток в коллективной устойчивости к стрессу микробных сообществ на примере дрожжей

Обзор

© 2022 Н.А. Киреева 1,2#, К.В. Галкина 1#, С.С. Соколов 1, Д.А. Кнорре 1*knorre@belozersky.msu.ru

НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, 119992 Москва, Россия

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, факультет биоинженерии и биоинформатики, 119234 Москва, Россия

Поступила в редакцию 03.10.2022
После доработки 08.11.2022
Принята к публикации 08.11.2022

DOI: 10.31857/S0320972522120090

КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: программируемая клеточная смерть, функциональная дифференциация, устойчивость к стрессу, межклеточная коммуникация, дрожжи.

Аннотация

Дрожжи большую часть своего жизненного цикла находятся в окружении генетически идентичных клеток – своих собственных клонов. При этом приспособленность дрожжевой клетки – например, к стрессовым условиям – зависит не только от неё самой, но и от других клеток микробного сообщества. Даже если клетка теряет способность к пролиферации, она всё ещё способна защищать оставшиеся в живых клетки. Мёртвые клетки могут абсорбировать липофильные антибиотики и предоставлять соседним родственным клеткам питательные вещества. Более того, некоторые ферменты мёртвых клеток могут высвобождаться в окружающую среду и способствовать обезвреживанию экзогенных токсинов. Например, каталаза, разлагающая пероксид водорода, может долго оставаться активной вне клетки. Кроме того, мёртвые клетки патогенных видов дрожжей могут подавлять иммунный ответ организма-хозяина и таким образом увеличивать шансы на выживание остальных клеток в этом организме. В этом обзоре мы предполагаем, что биохимические процессы в умирающих клетках могут увеличивать устойчивость к стрессу живых родственных клеток и, таким образом, находиться под действием естественного отбора. Мы рассматриваем возможные сценарии того, как мёртвые микробные клетки могут способствовать выживанию своих сородичей, на примере одноклеточных грибов – пекарских дрожжей Saccharomyces cerevisiae. В результате мы приходим к выводу, что эволюционно консервативные механизмы программируемой клеточной смерти у дрожжей, вероятно, включают раннюю пермеабилизацию плазматической мембраны клетки, а не предполагают сохранение её целостности.

Сноски

* Адресат для корреспонденции.

# Авторы внесли равный вклад в работу.

Финансирование

Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда (грант № 22-24-00406, для К.Г.).

Благодарности

Работа выполнена при поддержке Междисциплинарной научно-образовательной школы Московского государственного университета «Молекулярные технологии живых систем и синтетической биологии».

Вклад авторов

Все авторы участвовали в написании и обсуждении рукописи. Н.К. и Д.К. подготовили исходный текст. К.Г. написала абзацы о передаче сигналов мёртвыми клетками. Д.К. подготовил иллюстрацию. Все авторы отредактировали текст и утвердили окончательный вариант рукописи.

Соблюдение этических норм

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с участием людей или животных в качестве объектов.

Список литературы

1. Kwolek-Mirek, M., and Zadrag-Tecza, R. (2014) Comparison of methods used for assessing the viability and vitality of yeast cells, FEMS Yeast Res., 14, 1068-1079, doi: 10.1111/1567-1364.12202.

2. D’Onofrio, A., Crawford, J. M., Stewart, E. J., Witt, K., Gavrish, E., Epstein, S., et al. (2010) Siderophores from neighboring organisms promote the growth of uncultured bacteria, Chem Biol, 17, 254-264, doi: 10.1016/j.chembiol.2010.02.010.

3. Davey, H. M., and Hexley, P. (2011) Red but not dead? Membranes of stressed Saccharomyces cerevisiae are permeable to propidium iodide, Environ. Microbiol., 13, 163-171, doi: 10.1111/j.1462-2920.2010.02317.x.

4. Davey, H. M. (2011) Life, death, and in-between: meanings and methods in microbiology, Appl. Environ. Microbiol., 77, 5571-5576, doi: 10.1128/AEM.00744-11.

5. Stolp, Z. D., Kulkarni, M., Liu, Y., Zhu, C., Jalisi, A., Lin, S., et al. (2022) Yeast cell death pathway requiring AP-3 vesicle trafficking leads to vacuole/lysosome membrane permeabilization, Cell Rep., 39, 110647, doi: 10.1016/j.celrep.2022.110647.

6. Rego, A., Ribeiro, A., Côrte-Real, M., and Chaves, S. R. (2022) Monitoring yeast regulated cell death: trespassing the point of no return to loss of plasma membrane integrity, Apoptosis, 27, 778-786, doi: 10.1007/s10495-022-01748-7.

7. Chaves, S. R., Rego, A., Martins, V. M., Santos-Pereira, C., Sousa, M. J., and Côrte-Real, M. (2021) Regulation of cell death induced by acetic acid in yeasts, Front. Cell Dev. Biol., 9, 642375, doi: 10.3389/fcell.2021.642375.

8. Pyatrikas, D. V., Fedoseeva, I. V., Varakina, N. N., Rusaleva, T. M., Stepanov, A. V., Fedyaeva, A. V., et al. (2015) Relation between cell death progression, reactive oxygen species production and mitochondrial membrane potential in fermenting Saccharomyces cerevisiae cells under heat-shock conditions, FEMS Microbiol. Lett., 362, fnv082, doi: 10.1093/femsle/fnv082.

9. Phillips, A. J., Sudbery, I., and Ramsdale, M. (2003) Apoptosis induced by environmental stresses and amphotericin B in Candida albicans, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 100, 14327-14332, doi: 10.1073/pnas.2332326100.

10. Grosfeld, E. V., Bidiuk, V. A., Mitkevich, O. V., Ghazy, E. S. M. O., Kushnirov, V. V., and Alexandrov, A. I. (2021) A systematic survey of characteristic features of yeast cell death triggered by external factors, J. Fungi (Basel), 7, 886, doi: 10.3390/jof7110886.

11. Claverys, J.-P., and Håvarstein, L. S. (2007) Cannibalism and fratricide: mechanisms and raisons d’être, Nat. Rev. Microbiol., 5, 219-229, doi: 10.1038/nrmicro1613.

12. Allocati, N., Masulli, M., Di Ilio, C., and De Laurenzi, V. (2015) Die for the community: an overview of programmed cell death in bacteria, Cell Death Dis., 6, e1609, doi: 10.1038/cddis.2014.570.

13. Hardwick, J. M. (2018) Do fungi undergo apoptosis-like programmed cell death? MBio, 9, e00948-18, doi: 10.1128/mBio.00948-18.

14. Strassmann, J. E., Zhu, Y., and Queller, D. C. (2000) Altruism and social cheating in the social amoeba Dictyostelium discoideum, Nature, 408, 965-967, doi: 10.1038/35050087.

15. Wloch-Salamon, D. M. (2014) Sociobiology of the budding yeast, J. Biosci., 39, 225-236, doi: 10.1007/s12038-013-9344-5.

16. West, S. A., Griffin, A. S., and Gardner, A. (2007) Evolutionary explanations for cooperation, Curr. Biol., 17, R661-R672, doi: 10.1016/j.cub.2007.06.004.

17. Benbadis, L., Cot, M., Rigoulet, M., and Francois, J. (2009) Isolation of two cell populations from yeast during high-level alcoholic fermentation that resemble quiescent and nonquiescent cells from the stationary phase on glucose, FEMS Yeast Res., 9, 1172-1186, doi: 10.1111/j.1567-1364.2009.00553.x.

18. Raj, A., and van Oudenaarden, A. (2008) Nature, nurture, or chance: stochastic gene expression and its consequences, Cell, 135, 216-226, doi: 10.1016/j.cell.2008.09.050.

19. Knorre, D. A., Azbarova, A. V., Galkina, K. V., Feniouk, B. A., and Severin, F. F. (2018) Replicative aging as a source of cell heterogeneity in budding yeast, Mech. Ageing Dev., 176, 24-31, doi: 10.1016/j.mad.2018.09.001.

20. Granek, J. A., and Magwene, P. M. (2010) Environmental and genetic determinants of colony morphology in yeast, PLoS Genet., 6, e1000823, doi: 10.1371/journal.pgen.1000823.

21. Váchová, L., Stovícek, V., Hlavácek, O., Chernyavskiy, O., Stĕpánek, L., Kubínová, L., Palková, Z. (2011) Flo11p, drug efflux pumps, and the extracellular matrix cooperate to form biofilm yeast colonies, J. Cell Biol., 194, 679-687, doi: 10.1083/jcb.201103129.

22. Piccirillo, S., and Honigberg, S. M. (2010) Sporulation patterning and invasive growth in wild and domesticated yeast colonies, Res. Microbiol., 161, 390-398, doi: 10.1016/j.resmic.2010.04.001.

23. Váchová, L., and Palková, Z. (2005) Physiological regulation of yeast cell death in multicellular colonies is triggered by ammonia, J. Cell Biol., 169, 711-717, doi: 10.1083/jcb.200410064.

24. Levy, S. F., Ziv, N., and Siegal, M. L. (2012) Bet hedging in yeast by heterogeneous, age-correlated expression of a stress protectant, PLoS Biol., 10, e1001325, doi: 10.1371/journal.pbio.1001325.

25. Smukalla, S., Caldara, M., Pochet, N., Beauvais, A., Guadagnini, S., Yan, C., et al. (2008) FLO1 is a variable green beard gene that drives biofilm-like cooperation in budding yeast, Cell, 135, 726-737, doi: 10.1016/j.cell.2008.09.037.

26. Xu, R., Kiarie, E. G., Yiannikouris, A., Sun, L., and Karrow, N. A. (2022) Nutritional impact of mycotoxins in food animal production and strategies for mitigation, J. Anim. Sci. Biotechnol., 13, 69, doi: 10.1186/s40104-022-00714-2.

27. Gonçalves, B. L., Muaz, K., Coppa, C. F. S. C., Rosim, R. E., Kamimura, E. S., Oliveira, C. A. F., et al. (2020) Aflatoxin M1 absorption by non-viable cells of lactic acid bacteria and Saccharomyces cerevisiae strains in Frescal cheese, Food Res. Int., 136, 109604, doi: 10.1016/j.foodres.2020.109604.

28. Bejaoui, H., Mathieu, F., Taillandier, P., and Lebrihi, A. (2004) Ochratoxin A removal in synthetic and natural grape juices by selected oenological Saccharomyces strains, J. Appl. Microbiol., 97, 1038-1044, doi: 10.1111/j.1365-2672.2004.02385.x.

29. Yiannikouris, A., Apajalahti, J., Siikanen, O., Dillon, G. P., and Moran, C. A. (2021) Saccharomyces cerevisiae cell wall-based adsorbent reduces aflatoxin B1 absorption in rats, Toxins, 13, 209, doi: 10.3390/toxins13030209.

30. Da Silva, G. A. (1996) The occurrence of killer, sensitive, and neutral yeasts in Brazilian Riesling Italico grape must and the effect of neutral strains on killing behaviour, Appl. Microbiol. Biotechnol., 46, 112-121, doi: 10.1007/s002530050791.

31. Radler, F., and Schmitt, M. (1987) Killer toxins of yeasts: inhibitors of fermentation and their adsorption, J. Food Prot., 50, 234-238, doi: 10.4315/0362-028X-50.3.234.

32. Kireeva, N. A., Sokolov, S. S., Smirnova, E. A., Galkina, K. V., Severin, F. F., and Knorre, D. A. (2021) Adaptive role of cell death in yeast communities stressed with macrolide antifungals, mSphere, 6, e0074521, doi: 10.1128/mSphere.00745-21.

33. Fabrizio, P., Battistella, L., Vardavas, R., Gattazzo, C., Liou, L.-L., Diaspro, A., et al. (2004) Superoxide is a mediator of an altruistic aging program in Saccharomyces cerevisiae, J. Cell Biol., 166, 1055-1067, doi: 10.1083/jcb.200404002.

34. Eastwood, M. D., Cheung, S. W. T., Lee, K. Y., Moffat, J., and Meneghini, M. D. (2012) Developmentally programmed nuclear destruction during yeast gametogenesis, Dev. Cell, 23, 35-44, doi: 10.1016/j.devcel.2012.05.005.

35. Duman-Özdamar, Z. E., and Binay, B. (2021) Production of industrial enzymes via Pichia pastoris as a cell factory in bioreactor: current status and future aspects, Protein J., 40, 367-376, doi: 10.1007/s10930-021-09968-7.

36. Woods, D. R., Ross, I. W., and Hendry, D. A. (1974) A new killer factor produced by a killer-sensitive yeast strain, J. Gen. Microbiol., 81, 285-289, doi: 10.1099/00221287-81-2-285.

37. Castagliuolo, I., Riegler, M. F., Valenick, L., LaMont, J. T., and Pothoulakis, C. (1999) Saccharomyces boulardii protease inhibits the effects of Clostridium difficile toxins A and B in human colonic mucosa, Infect. Immun., 67, 302-307, doi: 10.1128/IAI.67.1.302-307.1999.

38. Winterbourn, C. C., Kettle, A. J., and Hampton, M. B. (2016) Reactive oxygen species and neutrophil function, Annu. Rev. Biochem., 85, 765-792, doi: 10.1146/annurev-biochem-060815-014442.

39. Cuéllar-Cruz, M., Briones-Martin-del-Campo, M., Cañas-Villamar, I., Montalvo-Arredondo, J., Riego-Ruiz, L., Castaño, I., et al. (2008) High resistance to oxidative stress in the fungal pathogen Candida glabrata is mediated by a single catalase, Cta1p, and is controlled by the transcription factors Yap1p, Skn7p, Msn2p, and Msn4p, Eukaryot. Cell, 7, 814-825, doi: 10.1128/EC.00011-08.

40. Chance, B. (1952) Effect of pH upon the reaction kinetics of the enzyme-substrate compounds of catalase, J. Biol. Chem., 194, 471-481, doi: 10.1016/S0021-9258(18)55799-9.

41. Bhattacharyya, S., Walker, D. M., and Harshey, R. M. (2020) Dead cells release a “necrosignal” that activates antibiotic survival pathways in bacterial swarms, Nat. Commun., 11, 4157, doi: 10.1038/s41467-020-17709-0.

42. Smakman, F., and Hall, A. R. (2022) Exposure to lysed bacteria can promote or inhibit growth of neighboring live bacteria depending on local abiotic conditions, FEMS Microbiol. Ecol., 98, fiac011, doi: 10.1093/femsec/fiac011.

43. Sherman, F. (2002) Getting started with yeast, Methods Enzymol., 350, 3-41, doi: 10.1016/s0076-6879(02)50954-x.

44. Carlson, T., Lupinacci, E., Moseley, K., and Chandrasekaran, S. (2021) Effects of environmental factors on sensitivity of Cryptococcus neoformans to fluconazole and amphotericin B, FEMS Microbiol. Lett., 368, fnab040, doi: 10.1093/femsle/fnab040.

45. Mahto, K. K., Singh, A., Khandelwal, N. K., Bhardwaj, N., Jha, J., and Prasad, R. (2014) An assessment of growth media enrichment on lipid metabolome and the concurrent phenotypic properties of Candida albicans, PLoS One, 9, e113664, doi: 10.1371/journal.pone.0113664.

46. Altamirano, S., Simmons, C., and Kozubowski, L. (2018) Colony and single cell level analysis of the heterogeneous response of Cryptococcus neoformans to fluconazole, Front. Cell Infect. Microbiol., 8, 203, doi: 10.3389/fcimb.2018.00203.

47. Marcos, C. M., de Oliveira, H. C., de Melo, W. de C. M. A., da Silva, J. de F., Assato, P. A., Scorzoni, L., et al. (2016) Anti-immune strategies of pathogenic fungi, Front. Cell Infect. Microbiol., 6, 142, doi: 10.3389/fcimb.2016.00142.

48. Uwamahoro, N., Verma-Gaur, J., Shen, H.-H., Qu, Y., Lewis, R., Lu, J., et al. (2014) The pathogen Candida albicans hijacks pyroptosis for escape from macrophages, MBio, 5, e00003-14, doi: 10.1128/mBio.00003-14.

49. Mukaremera, L., Lee, K. K., Mora-Montes, H. M., and Gow, N. A. R. (2017) Candida albicans yeast, pseudohyphal, and hyphal morphogenesis differentially affects immune recognition, Front. Immunol., 8, 629, doi: 10.3389/fimmu.2017.00629.

50. Rivera, A., Van Epps, H. L., Hohl, T. M., Rizzuto, G., and Pamer, E. G. (2005) Distinct CD4+-T-cell responses to live and heat-inactivated Aspergillus fumigatus conidia, Infect. Immun., 73, 7170-7179, doi: 10.1128/IAI.73.11.7170-7179.2005.

51. Bertheloot, D., Latz, E., and Franklin, B. S. (2021) Necroptosis, pyroptosis and apoptosis: an intricate game of cell death, Cell Mol. Immunol., 18, 1106-1121, doi: 10.1038/s41423-020-00630-3.

52. Hampton, H. G., Watson, B. N. J., and Fineran, P. C. (2020) The arms race between bacteria and their phage foes, Nature, 577, 327-336, doi: 10.1038/s41586-019-1894-8.

53. Smith, R. P., Barraza, I., Quinn, R. J., and Fortoul, M. C. (2020) The mechanisms and cell signaling pathways of programmed cell death in the bacterial world, Int. Rev. Cell. Mol. Biol., 352, 1-53, doi: 10.1016/bs.ircmb.2019.12.002.

54. Schmitt, M. J., and Breinig, F. (2006) Yeast viral killer toxins: lethality and self-protection, Nat. Rev. Microbiol., 4, 212-221, doi: 10.1038/nrmicro1347.

55. Tipper, D. J., and Schmitt, M. J. (1991) Yeast dsRNA viruses: replication and killer phenotypes, Mol. Microbiol., 5, 2331-2338, doi: 10.1111/j.1365-2958.1991.tb02078.x.

56. Buser, C. C., Jokela, J., and Martin, O. Y. (2021) Scent of a killer: how could killer yeast boost its dispersal? Ecol Evol, 11, 5809-5814, doi: 10.1002/ece3.7534.

57. Ivanovska, I., and Hardwick, J. M. (2005) Viruses activate a genetically conserved cell death pathway in a unicellular organism, J. Cell. Biol., 170, 391-399, doi: 10.1083/jcb.200503069.

58. Ratcliff, W. C., Denison, R. F., Borrello, M., and Travisano, M. (2012) Experimental evolution of multicellularity, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 109, 1595-1600, doi: 10.1073/pnas.1115323109.

59. Durand, P. M., Rashidi, A., and Michod, R. E. (2011) How an organism dies affects the fitness of its neighbors, Am. Nat., 177, 224-232, doi: 10.1086/657686.

60. Zhang, Y., Chen, X., Gueydan, C., and Han, J. (2018) Plasma membrane changes during programmed cell deaths, Cell Res., 28, 9-21, doi: 10.1038/cr.2017.133.

61. Kayagaki, N., Kornfeld, O. S., Lee, B. L., Stowe, I. B., O’Rourke, K., Li, Q., et al. (2021) NINJ1 mediates plasma membrane rupture during lytic cell death, Nature, 591, 131-136, doi: 10.1038/s41586-021-03218-7.